Sử dụng chụp cộng hưởng từ chức năng để xác định các vị trí vỏ não cho các chuyển động chi dưới và hiệu quả của chúng cho những cá nhân sau đột quỵ

Journal of NeuroEngineering and Rehabilitation - Tập 21 Số 1
Minseok Choi1, Hyun-Chul Kim2, Inchan Youn3, Song Joo Lee3, Jong Hwan Lee4
1Department of Brain and Cognitive Engineering, Korea University, Seoul, South Korea
2Department of Artificial Intelligence, Kyungpook National University, Daegu, South Korea
3Bionics Research Center, Biomedical Research Division, Korea Institute of Science and Technology, Seoul, South Korea
4Interdisciplinary Program in Precision Public Health, Korea University, Seoul, South Korea

Tóm tắt

Tóm tắt Nền tảng Việc xác định các vị trí vỏ não cho các chuyển động chi dưới trong phục hồi sau đột quỵ là rất quan trọng để đạt được kết quả phục hồi tốt hơn thông qua kích thích não không xâm lấn bằng cách nhắm mục tiêu vào các vị trí vỏ não tinh vi của các chuyển động. Tuy nhiên, việc xác định các vị trí vỏ não cho các chuyển động chi dưới bằng cách sử dụng chụp MRI chức năng (fMRI) rất khó khăn do chuyển động đầu và sự khó khăn trong việc phân lập các loại chuyển động khác nhau. Do đó, chúng tôi đã phát triển một bệ chân tương thích với MR và đệm chân để xác định các vị trí vỏ não cho các chuyển động chi dưới và tiến hành phân tích đa biến trên dữ liệu fMRI. Chúng tôi đã đánh giá tính hợp lệ của các vị trí được xác định bằng cả dữ liệu fMRI và dữ liệu hành vi, thu được từ các tình nguyện viên khỏe mạnh cũng như những người sau đột quỵ. Phương pháp Chúng tôi đã tuyển chọn 33 tình nguyện viên khỏe mạnh thực hiện bốn loại chuyển động chi dưới khác nhau (gập cổ chân, xoay cổ chân, duỗi gối và gập ngón chân) bằng thiết bị do chúng tôi thiết kế trong khi dữ liệu fMRI được thu thập. Một nhóm con của những tình nguyện viên này (Tập dữ liệu 1; n = 21) đã được sử dụng để xác định các vị trí vỏ não liên quan đến từng chuyển động chi dưới trong thùy vỏ cạnh trung (PCL) bằng phân tích mẫu đa voxel và phân tích tương đồng biểu hiện. Các vị trí vỏ não được xác định sau đó đã được đánh giá bằng cách sử dụng các tình nguyện viên khỏe mạnh còn lại (Tập dữ liệu 2; n = 11), cho những người mà chỉ số bên (LI) được tính cho mỗi chuyển động chi dưới bằng cách sử dụng các vị trí vỏ não được xác định cho chi dưới trái và phải. Ngoài ra, chúng tôi đã thu thập một tập dữ liệu từ 15 cá nhân bị đột quỵ mãn tính để thực hiện phân tích hồi quy bằng cách sử dụng LI và thang đánh giá Fugl–Meyer (FMA). Kết quả Các vị trí vỏ não liên quan đến các chuyển động chi dưới được tổ chức theo cấu trúc thứ bậc trong thành phần giữa của PCL theo mô hình đồng nhất vỏ não. Chỉ số LI rõ ràng hơn khi sử dụng các vị trí vỏ não được xác định so với việc sử dụng PCL. Các tình nguyện viên khỏe mạnh (trung bình ± độ lệch chuẩn: 0.12 ± 0.30; khoảng: – 0.63 đến 0.91) cho thấy một chỉ số LI bên đối diện cao hơn so với những người sau đột quỵ (0.07 ± 0.47; – 0.83 đến 0.97). Các điểm số LI tương ứng của những cá nhân sau đột quỵ cho thấy một mối tương quan dương rõ ràng với thang FMA cho chuyển động phía liệt trong gập cổ chân (R2 = 0.33, p = 0.025) và gập ngón chân (R2 = 0.37, p = 0.016). Kết luận Các vị trí vỏ não liên quan đến chuyển động chi dưới trong PCL được xác định ở các tình nguyện viên khỏe mạnh đã được xác thực bằng cách sử dụng các nhóm độc lập của các tình nguyện viên khỏe mạnh và cá nhân sau đột quỵ. Phát hiện của chúng tôi gợi ý rằng những vị trí vỏ não này có thể có lợi cho việc phục hồi thần kinh chuyển động chi dưới ở những cá nhân sau đột quỵ, chẳng hạn như trong việc phát triển các can thiệp phục hồi hiệu quả được hướng dẫn bởi các điểm số LI thu được từ các hoạt động nơron được tính toán từ các vị trí vỏ não đã xác định trên cả hai bên liệt và không liệt của não.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

Horn U, Grothe M, Lotze M. MRI biomarkers for hand-motor outcome prediction and therapy monitoring following stroke. Neural Plast. 2016;2016:1–12.

Strother L, Medendorp P, Coros A, Vilis T. Double representation of the wrist and elbow in human motor cortex. Eur J Neurosci. 2012;36:3291.

Lee SH, Jin SH, An J. The difference in cortical activation pattern for complex motor skills: a functional near- infrared spectroscopy study. Sci Rep. 2019;9:14066.

Stark A, Meiner Z, Lefkovitz R, Levin N. Plasticity in cortical motor upper-limb representation following stroke and rehabilitation: two longitudinal multi-joint fMRI case-studies. Brain Topogr. 2012;25:205–19.

Wanni Arachchige PR, Ryo U, Karunarathna S, Senoo A. Evaluation of fMRI activation in hemiparetic stroke patients after rehabilitation with low-frequency repetitive transcranial magnetic stimulation and intensive occupational therapy. Int J Neurosci. 2021. https://doi.org/10.1080/00207454.2021.1968858.

Zhu M-H, Zeng M, Shi M-F, Gu X-D, Shen F, Zheng Y-P, et al. Visual feedback therapy for restoration of upper limb function of stroke patients. Int J Nurs Sci. 2020;7:170–8.

Parikh V, Medley A, Chung Y-C, Goh H-T. Optimal timing and neural loci: a scoping review on the effect of non-invasive brain stimulation on post-stroke gait and balance recovery. Top Stroke Rehabil. 2023;30:84–100.

Unger RH, Lowe MJ, Beall EB, Bethoux F, Jones SE, Machado AG, et al. Stimulation of the premotor cortex enhances interhemispheric functional connectivity in association with upper limb motor recovery in moderate-to-severe chronic stroke. Brain Connect. 2023. https://doi.org/10.1089/brain.2022.0064.

Grooms DR, Diekfuss JA, Ellis JD, Yuan W, Dudley J, Foss KDB, et al. A novel approach to evaluate brain activation for lower extremity motor control. J Neuroimaging. 2019;29:580–8.

Luft AR, Smith GV, Forrester L, Whitall J, Macko RF, Hauser T-K, et al. Comparing brain activation associated with isolated upper and lower limb movement across corresponding joints. Hum Brain Mapp. 2002;17:131–40.

Kapreli E, Athanasopoulos S, Papathanasiou M, Van Hecke P, Strimpakos N, Gouliamos A, et al. Lateralization of brain activity during lower limb joints movement. An fMRI study. Neuroimage. 2006;32:1709–21.

Kapreli E, Athanasopoulos S, Papathanasiou M, Van Hecke P, Kelekis D, Peeters R, et al. Lower limb sensorimotor network: issues of somatotopy and overlap. Cortex. 2007;43:219–32.

Orr ELR, Lacourse MG, Cohen MJ, Cramer SC. Cortical activation during executed, imagined, and observed foot movements. NeuroReport. 2008;19:625.

Villiger M, Estévez N, Hepp-Reymond MC, Kiper D, Kollias SS, Eng K, et al. Enhanced activation of motor execution networks using action observation combined with imagination of lower limb movements. PLoS ONE. 2013;8:e72403.

Kline A, Pittman D, Ronsky J, Goodyear B. Differentiating the brain’s involvement in executed and imagined stepping using fMRI. Behav Brain Res. 2020;394: 112829.

Catani M. A little man of some importance. Brain. 2017;140:3055–61.

Ciccarelli O, Toosy AT, Marsden JF, Wheeler-Kingshott CM, Sahyoun C, Matthews PM, et al. Identifying brain regions for integrative sensorimotor processing with ankle movements. Exp Brain Res. 2005;166:31–42.

Mehta JP, Verber MD, Wieser JA, Schmit BD, Schindler-Ivens SM. A novel technique for examining human brain activity associated with pedaling using fMRI. J Neurosci Methods. 2009;179:230–9.

Sahyoun C, Floyer-Lea A, Johansen-Berg H, Matthews PM. Towards an understanding of gait control: brain activation during the anticipation, preparation and execution of foot movements. Neuroimage. 2004;21:568–75.

Jaeger L, Marchal-Crespo L, Wolf P, Riener R, Michels L, Kollias S. Brain activation associated with active and passive lower limb stepping. Front Human Neurosci. 2014. https://doi.org/10.3389/fnhum.2014.00828.

Bürki CN, Bridenbaugh SA, Reinhardt J, Stippich C, Kressig RW, Blatow M. Imaging gait analysis: an fMRI dual task study. Brain Behav. 2017;7: e00724.

Newton JM, Dong Y, Hidler J, Plummer-D’Amato P, Marehbian J, Albistegui-DuBois RM, et al. Reliable assessment of lower limb motor representations with fMRI: use of a novel MR compatible device for real-time monitoring of ankle, knee and hip torques. Neuroimage. 2008;43:136–46.

Patra A, Kaur H, Chaudhary P, Asghar A, Singal A. Morphology and morphometry of human paracentral lobule: an anatomical study with its application in neurosurgery. Asian J Neurosurg. 2021;16:349–54.

Mur M, Bandettini PA, Kriegeskorte N. Revealing representational content with pattern-information fMRI—an introductory guide. Soc Cogn Affect Neurosci. 2009;4:101–9.

Kriegeskorte N, Mur M, Bandettini P. Representational similarity analysis - connecting the branches of systems neuroscience. Front Syst Neurosci. 2008. https://doi.org/10.3389/neuro.06.004.2008.

Szucs D, Ioannidis JPA. Sample size evolution in neuroimaging research: an evaluation of highly-cited studies (1990–2012) and of latest practices (2017–2018) in high-impact journals. Neuroimage. 2020;221: 117164.

Faul F, Erdfelder E, Lang A-G, Buchner A. G*Power 3: a flexible statistical power analysis program for the social, behavioral, and biomedical sciences. Behav Res Methods. 2007;39:175–91.

Faul F, Erdfelder E, Buchner A, Lang AG. Statistical power analyses using G*Power 3.1: tests for correlation and regression analyses. Behav Res Methods. 2009;41:1149–60.

Park J-H, Kwon YC. Modification of the mini-mental state examination for use in the elderly in a non-western society. Part 1. Development of korean version of mini-mental state examination. Int J Geriatr Psychiatry. 1990;5:381–7.

Jackson-Koku G. Beck depression inventory. Occup Med. 2016;66:174–5.

Beck Anxiety Inventory—PsycNET. https://psycnet.apa.org/doiLanding?doi=10.1037%2Ft02025-000. Accessed 30 Aug 2022.

Big Five Inventory—PsycNET. https://psycnet.apa.org/doiLanding?doi=10.1037%2Ft07550-000. Accessed 30 Aug 2022.

Löwe B, Unützer J, Callahan CM, Perkins AJ, Kroenke K. Monitoring depression treatment outcomes with the patient health questionnaire-9. Med Care. 2004;42:1194–201.

Oldfield RC. The assessment and analysis of handedness: the Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 1971;9:97–113.

Elias LJ, Bryden MP, Bulman-Fleming MB. Footedness is a better predictor than is handedness of emotional lateralization. Neuropsychologia. 1998;36:37–43.

Fugl-Meyer AR, Jääskö L, Leyman I, Olsson S, Steglind S. The post-stroke hemiplegic patient. 1. a method for evaluation of physical performance. Scand J Rehabil Med. 1975;7:13–31.

Platz T, Pinkowski C, Van Wijck F, Kim I-H, Di Bella P, Johnson G. Reliability and validity of arm function assessment with standardized guidelines for the Fugl-Meyer test, action research arm test and box and block test: a multicentre study. Clin Rehabil. 2005;19:404–11.

Sanford J, Moreland J, Swanson LR, Stratford PW, Gowland C. Reliability of the Fugl-Meyer assessment for testing motor performance in patients following stroke. Phys Ther. 1993;73:447–54.

Duncan PW, Propst M, Nelson SG. Reliability of the Fugl-Meyer assessment of sensorimotor recovery following cerebrovascular accident. Phys Ther. 1983;63:1606–10.

Caballero-Gaudes C, Reynolds RC. Methods for cleaning the BOLD fMRI signal. Neuroimage. 2017;154:128–49.

Ashby FG. Statistical analysis of fMRI Data. 2nd ed. Cambridge: MIT Press; 2019.

Kim H-C, Bandettini PA, Lee J-H. Deep neural network predicts emotional responses of the human brain from functional magnetic resonance imaging. Neuroimage. 2019;186:607–27.

Kim H-C, Tegethoff M, Meinlschmidt G, Stalujanis E, Belardi A, Jo S, et al. Mediation analysis of triple networks revealed functional feature of mindfulness from real-time fMRI neurofeedback. Neuroimage. 2019;195:409–32.

Chen G, Taylor PA, Shin Y-W, Reynolds RC, Cox RW. Untangling the relatedness among correlations, part II: Inter-subject correlation group analysis through linear mixed-effects modeling. Neuroimage. 2017;147:825–40.

Tzourio-Mazoyer N, Landeau B, Papathanassiou D, Crivello F, Etard O, Delcroix N, et al. Automated anatomical labeling of activations in SPM using a macroscopic anatomical parcellation of the MNI MRI single-subject brain. Neuroimage. 2002;15:273–89.

Nichols TE, Holmes AP. Nonparametric permutation tests for functional neuroimaging: a primer with examples. Hum Brain Mapp. 2002;15:1–25.

Matsuo K, Chen S-HA, Tseng W-YI. AveLI: A robust lateralization index in functional magnetic resonance imaging using unbiased threshold-free computation. J Neurosci Methods. 2012;205:119–29.

Akselrod M, Martuzzi R, Serino A, van der Zwaag W, Gassert R, Blanke O. Anatomical and functional properties of the foot and leg representation in areas 3b, 1 and 2 of primary somatosensory cortex in humans: A 7T fMRI study. Neuroimage. 2017;159:473–87.

Kriegeskorte N, Mur M, Ruff DA, Kiani R, Bodurka J, Esteky H, et al. Matching categorical object representations in inferior temporal cortex of man and monkey. Neuron. 2008;60:1126–41.

Norman KA, Polyn SM, Detre GJ, Haxby JV. Beyond mind-reading: multi-voxel pattern analysis of fMRI data. Trends Cogn Sci. 2006;10:424–30.

Kim D-Y, Jung EK, Zhang J, Lee S-Y, Lee J-H. Functional magnetic resonance imaging multivoxel pattern analysis reveals neuronal substrates for collaboration and competition with myopic and predictive strategic reasoning. Hum Brain Mapp. 2020;41:4314–31.

Saadon-Grosman N, Loewenstein Y, Arzy S. The “creatures” of the human cortical somatosensory system multiple somatosensory homunculi. Brain Commun. 2020;2:fcaa003.

Muret D, Root V, Kieliba P, Clode D, Makin TR. Beyond body maps: Information content of specific body parts is distributed across the somatosensory homunculus. Cell Rep. 2022;38: 110523.

Kim H-C, Jin S, Jo S, Lee J-H. A naturalistic viewing paradigm using 360° panoramic video clips and real-time field-of-view changes with eye-gaze tracking. Neuroimage. 2020;216:116617.

Levy CE, Nichols DS, Schmalbrock PM, Keller P, Chakeres DW. Functional MRI evidence of cortical reorganization in upper-limb stroke hemiplegia treated with constraint-induced movement therapy. Am J Phys Med Rehab. 2001;80:4–12.

Binder E, Leimbach M, Pool E-M, Volz LJ, Eickhoff SB, Fink GR, et al. Cortical reorganization after motor stroke: A pilot study on differences between the upper and lower limbs. Hum Brain Mapp. 2021;42:1013–33.

Luft AR, Forrester L, Macko RF, McCombe-Waller S, Whitall J, Villagra F, et al. Brain activation of lower extremity movement in chronically impaired stroke survivors. Neuroimage. 2005;26:184–94.

Caglayan AB, Beker MC, Caglayan B, Yalcin E, Caglayan A, Yulug B, et al. Acute and post-acute neuromodulation induces stroke recovery by promoting survival signaling, neurogenesis, and pyramidal tract plasticity. Front Cell Neurosci. 2019. https://doi.org/10.3389/fncel.2019.00144.

Grefkes C, Fink GR. Recovery from stroke: current concepts and future perspectives. Neurol Res Pract. 2020;2:17.

Enzinger C, Johansen-Berg H, Dawes H, Bogdanovic M, Collett J, Guy C, et al. Functional MRI correlates of lower limb function in stroke victims with gait impairment. Stroke. 2008;39:1507–13.

Ward NS, Brown MM, Thompson AJ, Frackowiak RS. Neural correlates of motor recovery after stroke: a longitudinal fMRI study. Brain. 2003. https://doi.org/10.1093/brain/awg245.

Gladstone DJ, Danells CJ, Black SE. The Fugl-Meyer assessment of motor recovery after stroke: a critical review of its measurement properties. Neurorehabili Neural Repair. 2002. https://doi.org/10.1177/154596802401105171.

Sivaramakrishnan A, Tahara-Eckl L, Madhavan S. Spatial localization and distribution of the TMS-related ‘hotspot’ of the tibialis anterior muscle representation in the healthy and post-stroke motor cortex. Neurosci Lett. 2016;627:30–5.

Spiess MR, Steenbrink F, Esquenazi A. Getting the best out of advanced rehabilitation technology for the lower limbs: minding motor learning principles. PM&R. 2018;10:S165–73.

Forrester LW. Exercise-mediated locomotor recovery and lower-limb neuroplasticity after stroke. JRRD. 2008;45:205–20.

Liepert J, Bauder H, Miltner WHR, Taub E, Weiller C. Treatment-induced cortical reorganization after stroke in humans. Stroke. 2000;31:1210–6.

Kim HY, Shin J-H, Yang SP, Shin MA, Lee SH. Robot-assisted gait training for balance and lower extremity function in patients with infratentorial stroke: a single-blinded randomized controlled trial. J NeuroEngineering Rehabil. 2019;16:99.

Suh JH, Han SJ, Jeon SY, Kim HJ, Lee JE, Yoon TS, et al. Effect of rhythmic auditory stimulation on gait and balance in hemiplegic stroke patients. NeuroRehabilitation. 2014;34:193–9.

Li S, Francisco GE. New insights into the pathophysiology of post-stroke spasticity. Front Hum Neurosci. 2015. https://doi.org/10.3389/fnhum.2015.00192/abstract.

Li S, Chen Y-T, Francisco GE, Zhou P, Rymer WZ. A unifying pathophysiological account for post-stroke spasticity and disordered motor control. Front Neurol. 2019. https://doi.org/10.3389/fneur.2019.00468.

Cleland BT, Madhavan S. Ipsilateral motor pathways to the lower limb after stroke: insights and opportunities. J Neurosci Res. 2021;99:1565–78.

Beyaert C, Vasa R, Frykberg GE. Gait post-stroke: pathophysiology and rehabilitation strategies. Clin Neurophysiol. 2015;45:335–55.

Tsvetanov KA, Henson RNA, Jones PS, Mutsaerts H, Fuhrmann D, Tyler LK, et al. The effects of age on resting-state BOLD signal variability is explained by cardiovascular and cerebrovascular factors. Psychophysiology. 2021;58: e13714.

Kwon HG, Kim JS, Lee MY. Brain activation induced by different strengths of hand grasp: a functional magnetic resonance imaging study. Neural Regen Res. 2019;15:875–9.

Lee HS, Ryu H, Lee SU, Cho JS, You S, Park JH, Jang SH. Analysis of gait characteristics using hip-knee cyclograms in patients with hemiplegic stroke. Sensors. 2021;21:7685.

Frías I, Starrs F, Gisiger T, Minuk J, Thiel A, Paquette C. Interhemispheric connectivity of primary sensory cortex is associated with motor impairment after stroke. Sci Rep. 2018;8:12601.

Wang T, Mantini D, Gillebert CR. The potential of real-time fMRI neurofeedback for stroke rehabilitation: a systematic review. Cortex. 2018;107:148–65.

Liew S-L, Rana M, Cornelsen S, de Fortunato Barros Filho M, Filho M, Birbaumer N, Sitaram R, et al. Improving motor corticothalamic communication after stroke using real-time fMRI connectivity-based neurofeedback. Neurorehabil Neural Repair. 2016;30:671–5.

Kim D-Y, Yoo S-S, Tegethoff M, Meinlschmidt G, Lee J-H. The inclusion of functional connectivity information into fMRI-based neurofeedback improves its efficacy in the reduction of cigarette cravings. J Cogn Neurosci. 2015;27:1552–72.

Lee J-H, O’Leary HM, Park H, Jolesz FA, Yoo S-S. Atlas-based multichannel monitoring of functional MRI signals in real-time: automated approach. Human Brain Mapp. 2008. https://doi.org/10.1002/hbm.20377.

Thông tin
Thông tin xuất bản

Journal of NeuroEngineering and Rehabilitation

Tập 21 Số 1

Thông tin tác giả