SUV39H1 ỨC CHẾ SỰ BIỂU HIỆN CỦA CÁC GEN HIỆU GIAO TẾ BÀO TỬ ĐỂ THÚC ĐẨY SỰ TRỐN TRÁNH MIỄN DỊCH CỦA KHỐI U KẾT TRÀNG

Cancer Immunology Research - Tập 7 Số 3 - Trang 414-427 - 2019
Chunwan Lu1,2,3, Dafeng Yang1,2,3, John D. Klement1,2,3, Il Kyu Oh1, Natasha M. Savage4, Jennifer L. Waller5, Aaron H. Colby6,7, Mark W. Grinstaff6,7, Nicholas H. Oberlies8, Cedric J. Pearce9, Zhiliang Xie10, Samuel K. Kulp10, Christopher C. Coss10, Mitch A. Phelps10, Thomas Albers11, Iryna Lebedyeva11, Kebin Liu1,2,3
11Department of Biochemistry and Molecular Biology, Medical College of Georgia, Augusta, Georgia.
22Georgia Cancer Center, Medical College of Georgia, Augusta, Georgia.
33Charlie Norwood VA Medical Center, Augusta, Georgia.
44Department of Pathology, Medical College of Georgia, Augusta, Georgia.
55Department of Population Health Sciences, Medical College of Georgia, Augusta, Georgia.
66Ionic Pharmaceuticals, Brookline, Massachusetts.
77Department of Biomedical Engineering, Boston University, Boston, Massachusetts.
88Department of Chemistry and Biochemistry, University of North Carolina at Greensboro, Greensboro, North Carolina.
99Mycosynthetix, Inc., Hillsborough, North Carolina.
1010Division of Pharmaceutics and Pharmaceutical Chemistry, College of Pharmacy, The Ohio State University, Columbus, Ohio.
1111Department of Chemistry and Physics, Augusta University, Augusta, Georgia.

Tóm tắt

Tóm tắt

Mặc dù có sự hiện diện của các tế bào T độc (CTLs) trong môi trường vi mô của khối u, phần lớn ung thư đại tràng người có tính miễn dịch không đáp ứng với liệu pháp miễn dịch điều chỉnh điểm chặn, và các khối u không ổn định microsatellite (MSI) không bị tiêu diệt một cách tự nhiên. Cơ chế phân tử đứng sau sự không hoạt động của các CTL xâm nhập trong khối u vẫn chưa được biết đến. Chúng tôi báo cáo rằng các CTL có mặt trong cả khối u đại tràng MSI và ổn định microsatellite. Biểu hiện của enzyme methyltransferase histone SUV39H1 đặc hiệu cho H3K9me3 đã tăng lên đáng kể trong ung thư đại tràng ở người so với mô đại tràng bình thường. Sử dụng mô hình ung thư đại tràng ở chuột, chúng tôi tiếp tục xác định rằng các CTL xâm nhập khối u trong môi trường vi mô của khối u đại tràng có mức biểu hiện SUV39H1 cao. Để nhắm đến SUV39H1 trong môi trường vi mô của khối u, một thư viện hóa học ảo đã được sàng lọc dựa trên cấu trúc miền SET (suppressor of variegation 3–9, enhancer of zeste và trithorax) của protein SUV39H1 ở người. Các thử nghiệm hoạt động enzym chức năng đã xác định một phân tử nhỏ ức chế hoạt động enzym của SUV39H1. Dựa trên cấu trúc của phân tử nhỏ này, chúng tôi đã sửa đổi và tổng hợp hóa học một phân tử nhỏ được đặt tên là F5446, có EC50 là 0,496 μmol/L cho hoạt động enzym của SUV39H1. H3K9me3 đã được làm phong phú trong các promoter của GZMB, PRF1, FASLG và IFNG trong các tế bào T tạm nghỉ. F5446 ức chế H3K9me3, qua đó làm tăng biểu hiện của các yếu tố hiệu ứng này trong các CTL xâm nhập khối u và ức chế sự phát triển của ung thư đại tràng theo cách phụ thuộc vào CTL CD8+ in vivo. Dữ liệu của chúng tôi chỉ ra rằng SUV39H1 ức chế sự biểu hiện của các gene hiệu ứng CTL và, bằng cách đó, tạo ra cơ chế trốn tránh miễn dịch của ung thư đại tràng.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

Galon, 2006, Type, density, and location of immune cells within human colorectal tumors predict clinical outcome, Science, 313, 1960, 10.1126/science.1129139

Galon, 2007, The adaptive immunologic microenvironment in colorectal cancer: a novel perspective, Cancer Res, 67, 1883, 10.1158/0008-5472.CAN-06-4806

Pages, 2005, Effector memory T cells, early metastasis, and survival in colorectal cancer, N Engl J Med, 353, 2654, 10.1056/NEJMoa051424

Camus, 2009, Coordination of intratumoral immune reaction and human colorectal cancer recurrence, Cancer Res, 69, 2685, 10.1158/0008-5472.CAN-08-2654

Kroemer, 2015, Colorectal cancer: the first neoplasia found to be under immunosurveillance and the last one to respond to immunotherapy?, Oncoimmunology, 4, e1058597, 10.1080/2162402X.2015.1058597

Fridman, 2011, Prognostic and predictive impact of intra- and peritumoral immune infiltrates, Cancer Res, 71, 5601, 10.1158/0008-5472.CAN-11-1316

Tosolini, 2011, Clinical impact of different classes of infiltrating T cytotoxic and helper cells (Th1, th2, treg, th17) in patients with colorectal cancer, Cancer Res, 71, 1263, 10.1158/0008-5472.CAN-10-2907

Mlecnik, 2018, Comprehensive intrametastatic immune quantification and major impact of immunoscore on survival, J Natl Cancer Inst, 110, 97, 10.1093/jnci/djx123

Llosa, 2015, The vigorous immune microenvironment of microsatellite instable colon cancer is balanced by multiple counter-inhibitory checkpoints, Cancer Discov, 5, 43, 10.1158/2159-8290.CD-14-0863

Le, 2015, PD-1 blockade in tumors with mismatch-repair deficiency, N Engl J Med, 372, 2509, 10.1056/NEJMoa1500596

Le, 2017, A blueprint to advance colorectal cancer immunotherapies, Cancer Immunol Res, 5, 942, 10.1158/2326-6066.CIR-17-0375

Hanahan, 2011, Hallmarks of cancer: the next generation, Cell, 144, 646, 10.1016/j.cell.2011.02.013

Moller, 1994, Expression of APO-1 (CD95), a member of the NGF/TNF receptor superfamily, in normal and neoplastic colon epithelium, Int J Cancer, 57, 371, 10.1002/ijc.2910570314

von Reyher, 1998, Colon carcinoma cells use different mechanisms to escape CD95-mediated apoptosis, Cancer Res, 58, 526

Strater, 2005, Impaired CD95 expression predisposes for recurrence in curatively resected colon carcinoma: clinical evidence for immunoselection and CD95L mediated control of minimal residual disease, Gut, 54, 661, 10.1136/gut.2004.052696

Masugi, 2017, Tumour CD274 (PD-L1) expression and T cells in colorectal cancer, Gut, 66, 1463, 10.1136/gutjnl-2016-311421

Marisa, 2018, The balance between cytotoxic T-cell lymphocytes and immune checkpoint expression in the prognosis of colon tumors, J Natl Cancer Inst, 110, 68, 10.1093/jnci/djx136

Hodge, 1999, Comparative studies of a retrovirus versus a poxvirus vector in whole tumor-cell vaccines, Cancer Res, 59, 5106

Carter, 1987, Studies on the synthesis of the antitumor agent CC-1065. Synthesis of PDE I and PDE II, inhibitors of cyclic adenosine-3′,5′-monophosphate phosphodiesterase using the 3,3′-bipyrrole strategy, J Ameri Chem Soc, 109, 2711, 10.1021/ja00243a026

O'Boyle, 2011, Open Babel: an open chemical toolbox, J Cheminform, 3, 33, 10.1186/1758-2946-3-33

Trott, 2010, AutoDock Vina: improving the speed and accuracy of docking with a new scoring function, efficient optimization, and multithreading, J Comput Chem, 31, 455, 10.1002/jcc.21334

Wang, 2012, Crystal structure of the human SUV39H1 chromodomain and its recognition of histone H3K9me2/3, PLoS One, 7, e52977, 10.1371/journal.pone.0052977

Lu, 2018, Contrasting roles of H3K4me3 and H3K9me3 in regulation of apoptosis and gemcitabine resistance in human pancreatic cancer cells, BMC Cancer, 18, 149, 10.1186/s12885-018-4061-y

Pace, 2018, The epigenetic control of stemness in CD8(+) T cell fate commitment, Science, 359, 177, 10.1126/science.aah6499

Rea, 2000, Regulation of chromatin structure by site-specific histone H3 methyltransferases, Nature, 406, 593, 10.1038/35020506

Rice, 2003, Histone methyltransferases direct different degrees of methylation to define distinct chromatin domains, Mol Cell, 12, 1591, 10.1016/S1097-2765(03)00479-9

Fodor, 2010, Mammalian Su(var) genes in chromatin control, Annu Rev Cell Dev Biol, 26, 471, 10.1146/annurev.cellbio.042308.113225

Shankaran, 2001, IFNgamma and lymphocytes prevent primary tumour development and shape tumour immunogenicity, Nature, 410, 1107, 10.1038/35074122

Kagi, 1994, Fas and perforin pathways as major mechanisms of T cell-mediated cytotoxicity, Science, 265, 528, 10.1126/science.7518614

Afshar-Sterle, 2014, Fas ligand-mediated immune surveillance by T cells is essential for the control of spontaneous B cell lymphomas, Nat Med, 20, 283, 10.1038/nm.3442

LA, 2009, Membrane-bound Fas ligand only is essential for Fas-induced apoptosis, Nature, 461, 659, 10.1038/nature08402

Juneja, 2017, PD-L1 on tumor cells is sufficient for immune evasion in immunogenic tumors and inhibits CD8 T cell cytotoxicity, J Exp Med, 214, 895, 10.1084/jem.20160801

Quintana, 2012, Aiolos promotes TH17 differentiation by directly silencing Il2 expression, Nat Immunol, 13, 770, 10.1038/ni.2363

Allan, 2012, An epigenetic silencing pathway controlling T helper 2 cell lineage commitment, Nature, 487, 249, 10.1038/nature11173

Muller, 2016, A two-state activation mechanism controls the histone methyltransferase Suv39h1, Nat Chem Biol, 12, 188, 10.1038/nchembio.2008

Olcina, 2016, H3K9me3 facilitates hypoxia-induced p53-dependent apoptosis through repression of APAK, Oncogene, 35, 793, 10.1038/onc.2015.134

Paschall, 2015, H3K9 trimethylation silences Fas expression to confer colon carcinoma immune escape and 5-fluorouracil chemoresistance, J Immunol, 195, 1868, 10.4049/jimmunol.1402243

Nizialek, 2016, Cancer-predisposition gene KLLN maintains pericentric H3K9 trimethylation protecting genomic stability, Nucleic Acids Res, 44, 3586, 10.1093/nar/gkv1481

Suryo Rahmanto, 2016, Inactivating ARID1A tumor suppressor enhances TERT transcription and maintains telomere length in cancer cells, J Biol Chem, 291, 9690, 10.1074/jbc.M115.707612

Feng, 2017, Menin and Daxx Interact to Suppress Neuroendocrine Tumors through Epigenetic Control of the Membrane Metallo-Endopeptidase, Cancer Res, 77, 401, 10.1158/0008-5472.CAN-16-1567

Greiner, 2005, Identification of a specific inhibitor of the histone methyltransferase SU(VAR)3-9, Nat Chem Biol, 1, 143, 10.1038/nchembio721

Russ, 2014, Distinct epigenetic signatures delineate transcriptional programs during virus-specific CD8(+) T cell differentiation, Immunity, 41, 853, 10.1016/j.immuni.2014.11.001

Ries, 2014, Targeting tumor-associated macrophages with anti-CSF-1R antibody reveals a strategy for cancer therapy, Cancer Cell, 25, 846, 10.1016/j.ccr.2014.05.016

Holmgaard, 2016, Timing of CSF-1/CSF-1R signaling blockade is critical to improving responses to CTLA-4 based immunotherapy, Oncoimmunology, 5, e1151595, 10.1080/2162402X.2016.1151595

Gabrilovich, 2012, Coordinated regulation of myeloid cells by tumours, Nat Rev Immunol, 12, 253, 10.1038/nri3175

Hanson, 2000, Eradication of established tumors by CD8+ T cell adoptive immunotherapy, Immunity, 13, 265, 10.1016/S1074-7613(00)00026-1

Russell, 2002, Lymphocyte-mediated cytotoxicity, Annu Rev Immunol, 20, 323, 10.1146/annurev.immunol.20.100201.131730

Strater, 1997, CD95 (APO-1/Fas)-mediated apoptosis in colon epithelial cells: a possible role in ulcerative colitis, Gastroenterology, 113, 160, 10.1016/S0016-5085(97)70091-X

Strater, 1995, In situ detection of enterocytic apoptosis in normal colonic mucosa and in familial adenomatous polyposis, Gut, 37, 819, 10.1136/gut.37.6.819