Kiểm soát sự suy giảm của rhodopsin được kích hoạt bằng quang học và sự thích ứng trong bóng tối của tế bào que chuột bằng kinase rhodopsin và kết dính arrestin

Journal of General Physiology - Tập 148 Số 1 - Trang 1-11 - 2016
Rikard Frederiksen1, Soile Nymark2, Alexander V. Kolesnikov3, Justin Berry1, Leopold Adler4, Yiannis Koutalos4, Vladimir J. Kefalov3, M. Carter Cornwall1
1Department of Physiology and Biophysics, Boston University School of Medicine, Boston, MA 02118 1
2Department of Electronics and Communications Engineering, BioMediTech, Tampere University of Technology, 33720 Tampere, Finland 2
3Department of Ophthalmology and Visual Sciences, Washington University School of Medicine, St. Louis, MO 63110 3
4Department of Ophthalmology, Medical University of South Carolina, Charleston, SC 29425 4

Tóm tắt

Hoạt hóa quang học của rhodopsin ở động vật có xương sống chuyển đổi nó thành trạng thái Meta II (R*) hoạt động sinh lý, dẫn đến phản ứng ánh sáng của tế bào que. Meta II bị bất hoạt nhanh chóng bởi sự phosphoryl hóa các gốc serine và threonine ở C-terminus bởi kinase thụ thể G-protein (Grk1) và sự kết hợp tiếp theo của arrestin 1 (Arr1). Meta II tồn tại trong trạng thái cân bằng với dạng rhodopsin không hoạt động ổn định hơn, Meta III. Thích ứng trong bóng tối của tế bào que đòi hỏi sự phân hủy hoàn toàn nhiệt của Meta II/Meta III thành opsin và all-trans retinal và sự tái sinh rhodopsin với sắc tố 11-cis retinal. Trong nghiên cứu này, chúng tôi kiểm tra sự điều tiết của sự phân hủy Meta III bởi Grk1 và Arr1 trong các tế bào que chuột nguyên vẹn và ảnh hưởng của chúng đến sự thích ứng trong bóng tối của tế bào que. Chúng tôi đo tốc độ phân hủy của Meta III trong các võng mạc bị cô lập của chuột loại tự nhiên (WT), thiếu Grk1 (Grk1−/−), thiếu Arr1 (Arr1−/−) và biểu hiện quá mức Arr1 (Arr1ox). Chúng tôi phát hiện rằng trong tế bào que chuột WT, Meta III đạt đỉnh ∼6 phút sau khi kích hoạt rhodopsin và suy giảm với hằng số thời gian (τ) là 17 phút. Sự phân hủy Meta III chậm lại trong tế bào Arr1−/− (τ khoảng ∼27 phút), trong khi nó tăng tốc trong tế bào Arr1ox (τ khoảng ∼8 phút) và tế bào Grk1−/− (τ khoảng ∼13 phút). Trong mọi trường hợp, sự tái sinh rhodopsin với 11-cis retinal ngoại sinh bị giới hạn bởi tốc độ phân hủy của Meta III. Đáng chú ý, động học của sự thích ứng trong bóng tối của tế bào que in vivo cũng được điều chỉnh bởi mức độ Arr1 và Grk1. Chúng tôi kết luận rằng, ngoài vai trò đã được thiết lập rõ ràng của chúng trong sự bất hoạt của Meta II, Grk1 và Arr1 có thể điều chỉnh động học của sự phân hủy Meta III và sự thích ứng trong bóng tối của tế bào que in vivo.

Từ khóa

#photoactivation #Meta II #Meta III #rhodopsin #Grk1 #Arr1 #dark adaptation #mouse rods

Tài liệu tham khảo

Adler, 2014, Mitochondria contribute to NADPH generation in mouse rod photoreceptors, J. Biol. Chem., 289, 1519, 10.1074/jbc.M113.511295

Ala-Laurila, 2006, Visual cycle: Dependence of retinol production and removal on photoproduct decay and cell morphology, J. Gen. Physiol., 128, 153, 10.1085/jgp.200609557

Arnis, 1995, Photoregeneration of bovine rhodopsin from its signaling state, Biochemistry., 34, 9333, 10.1021/bi00029a008

Bartl, 2001, Signaling states of rhodopsin: Absorption of light in active metarhodopsin II generates an all-trans-retinal bound inactive state, J. Biol. Chem., 276, 30161, 10.1074/jbc.M101506200

Blakeley, 2011, Rod outer segment retinol formation is independent of Abca4, arrestin, rhodopsin kinase, and rhodopsin palmitylation, Invest. Ophthalmol. Vis. Sci., 52, 3483, 10.1167/iovs.10-6694

Burns, 2006, Deactivation of phosphorylated and nonphosphorylated rhodopsin by arrestin splice variants, J. Neurosci., 26, 1036, 10.1523/JNEUROSCI.3301-05.2006

Chatterjee, 2015, Influence of arrestin on the photodecay of bovine rhodopsin, Angew. Chem. Int. Ed. Engl., 54, 13555, 10.1002/anie.201505798

Chen, 1999, Abnormal photoresponses and light-induced apoptosis in rods lacking rhodopsin kinase, Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 96, 3718, 10.1073/pnas.96.7.3718

Cone, 1969, Rhodopsin cycle in the living eye of the rat, Nature., 221, 820, 10.1038/221820a0

Doan, 2009, Arrestin competition influences the kinetics and variability of the single-photon responses of mammalian rod photoreceptors, J. Neurosci., 29, 11867, 10.1523/JNEUROSCI.0819-09.2009

Firsov, 2005, Two realms of dark adaptation, Vision Res., 45, 147, 10.1016/j.visres.2004.08.005

Frederiksen, 2012, Low aqueous solubility of 11-cis-retinal limits the rate of pigment formation and dark adaptation in salamander rods, J. Gen. Physiol., 139, 493, 10.1085/jgp.201110685

Gurevich, 1992, Cell-free expression of visual arrestin. Truncation mutagenesis identifies multiple domains involved in rhodopsin interaction, J. Biol. Chem., 267, 21919, 10.1016/S0021-9258(19)36700-6

Hagins, 1956, Flash photolysis of rhodopsin in the retina, Nature., 177, 989, 10.1038/177989b0

Heck, 2003, Signaling states of rhodopsin. Formation of the storage form, metarhodopsin III, from active metarhodopsin II, J. Biol. Chem., 278, 3162, 10.1074/jbc.M209675200

Hofmann, 1992, The role of arrestin and retinoids in the regeneration pathway of rhodopsin, J. Biol. Chem., 267, 15701, 10.1016/S0021-9258(19)49592-6

Imai, 2007, Molecular properties of rhodopsin and rod function, J. Biol. Chem., 282, 6677, 10.1074/jbc.M610086200

Kessler, 2014, Rhodopsin in the rod surface membrane regenerates more rapidly than bulk rhodopsin in the disc membranes in vivo, J. Physiol., 592, 2785, 10.1113/jphysiol.2014.272518

Kibelbek, 1991, Functional equivalence of metarhodopsin II and the Gt-activating form of photolyzed bovine rhodopsin, Biochemistry., 30, 6761, 10.1021/bi00241a019

Kolesnikov, 2003, The identity of metarhodopsin III, Vis. Neurosci., 20, 249, 10.1017/S0952523803203047

Kolesnikov, 2006, Recombination reaction of rhodopsin in situ studied by photoconversion of “indicator yellow.”, Vision Res., 46, 1665, 10.1016/j.visres.2005.07.032

Kolesnikov, 2007, Visual cycle and its metabolic support in gecko photoreceptors, Vision Res., 47, 363, 10.1016/j.visres.2006.08.024

Kolesnikov, 2011, Photoreactions of metarhodopsin II, Sensory Systems (Russian)., 25, 55

Kolesnikov, 2011, The mammalian cone visual cycle promotes rapid M/L-cone pigment regeneration independently of the interphotoreceptor retinoid-binding protein, J. Neurosci., 31, 7900, 10.1523/JNEUROSCI.0438-11.2011

Krupnick, 1997, Mechanism of quenching of phototransduction. Binding competition between arrestin and transducin for phosphorhodopsin, J. Biol. Chem., 272, 18125, 10.1074/jbc.272.29.18125

Lamb, 2004, Dark adaptation and the retinoid cycle of vision, Prog. Retin. Eye Res., 23, 307, 10.1016/j.preteyeres.2004.03.001

Lamb, 2015, The kinetics of regeneration of rhodopsin under enzyme-limited availability of 11-cis retinoid, Vision Res., 110, 23, 10.1016/j.visres.2015.02.014

Leibrock, 1997, Effect of hydroxylamine on photon-like events during dark adaptation in toad rod photoreceptors, J. Physiol., 501, 97, 10.1111/j.1469-7793.1997.00097.x

Maeda, 2005, Role of photoreceptor-specific retinol dehydrogenase in the retinoid cycle in vivo, J. Biol. Chem., 280, 18822, 10.1074/jbc.M501757200

Makino, 2003, Piecing together the timetable for visual transduction with transgenic animals, Curr. Opin. Neurobiol., 13, 404, 10.1016/S0959-4388(03)00091-6

Mendez, 2000, Rapid and reproducible deactivation of rhodopsin requires multiple phosphorylation sites, Neuron., 28, 153, 10.1016/S0896-6273(00)00093-3

Nymark, 2012, Bleaching of mouse rods: Microspectrophotometry and suction-electrode recording, J. Physiol., 590, 2353, 10.1113/jphysiol.2012.228627

Palczewski, 1999, Kinetics of visual pigment regeneration in excised mouse eyes and in mice with a targeted disruption of the gene encoding interphotoreceptor retinoid-binding protein or arrestin, Biochemistry., 38, 12012, 10.1021/bi990504d

Reuter, 2011, Fifty years of dark adaptation 1961-2011, Vision Res., 51, 2243, 10.1016/j.visres.2011.08.021

Ritter, 2004, Transition of rhodopsin into the active metarhodopsin II state opens a new light-induced pathway linked to Schiff base isomerization, J. Biol. Chem., 279, 48102, 10.1074/jbc.M406857200

Saari, 2012, Vitamin A metabolism in rod and cone visual cycles, Annu. Rev. Nutr., 32, 125, 10.1146/annurev-nutr-071811-150748

Saari, 1998, Reduction of all-trans-retinal limits regeneration of visual pigment in mice, Vision Res., 38, 1325, 10.1016/S0042-6989(97)00198-3

Sommer, 2006, Arrestin can act as a regulator of rhodopsin photochemistry, Vision Res., 46, 4532, 10.1016/j.visres.2006.08.031

Sommer, 2005, Dynamics of arrestin-rhodopsin interactions: Arrestin and retinal release are directly linked events, J. Biol. Chem., 280, 6861, 10.1074/jbc.M411341200

Song, 2009, Enhanced arrestin facilitates recovery and protects rods lacking rhodopsin phosphorylation, Curr. Biol., 19, 700, 10.1016/j.cub.2009.02.065

Song, 2011, Arrestin-1 expression level in rods: Balancing functional performance and photoreceptor health, Neuroscience., 174, 37, 10.1016/j.neuroscience.2010.11.009

Strissel, 2006, Arrestin translocation is induced at a critical threshold of visual signaling and is superstoichiometric to bleached rhodopsin, J. Neurosci., 26, 1146, 10.1523/JNEUROSCI.4289-05.2006

Tomizuka, 2015, Phosphorylation-independent suppression of light-activated visual pigment by arrestin in carp rods and cones, J. Biol. Chem., 290, 9399, 10.1074/jbc.M114.634543

Vogel, 2004, Photoreactions of metarhodopsin III, Biochemistry., 43, 10255, 10.1021/bi049182q

Wald, 1955, Hindered cis isomers of vitamin A and retinene: The structure of the neo-B isomer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 41, 438, 10.1073/pnas.41.7.438

Wang, 2014, Chromophore supply rate-limits mammalian photoreceptor dark adaptation, J. Neurosci., 34, 11212, 10.1523/JNEUROSCI.1245-14.2014

Wilden, 1982, Light-dependent phosphorylation of rhodopsin: number of phosphorylation sites, Biochemistry., 21, 3014, 10.1021/bi00541a032

Wilden, 1986, Phosphodiesterase activation by photoexcited rhodopsin is quenched when rhodopsin is phosphorylated and binds the intrinsic 48-kDa protein of rod outer segments, Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 83, 1174, 10.1073/pnas.83.5.1174

Xu, 1997, Prolonged photoresponses in transgenic mouse rods lacking arrestin, Nature., 389, 505, 10.1038/39068

Xue, 2015, Circadian and light-driven regulation of rod dark adaptation, Sci. Rep., 5, 17616, 10.1038/srep17616

Zimmermann, 2004, Interaction with transducin depletes metarhodopsin III: A regulated retinal storage in visual signal transduction?, J. Biol. Chem., 279, 48112, 10.1074/jbc.M406856200