Molecular Physiology of Freeze Tolerance in Vertebrates

Physiological Reviews - Tập 97 Số 2 - Trang 623-665 - 2017
Kenneth B. Storey1, Janet M. Storey1
1Department of Biology, Carleton University, Ottawa, Ontario, Canada

Tóm tắt

Freeze tolerance is an amazing winter survival strategy used by various amphibians and reptiles living in seasonally cold environments. These animals may spend weeks or months with up to ∼65% of their total body water frozen as extracellular ice and no physiological vital signs, and yet after thawing they return to normal life within a few hours. Two main principles of animal freeze tolerance have received much attention: the production of high concentrations of organic osmolytes (glucose, glycerol, urea among amphibians) that protect the intracellular environment, and the control of ice within the body (the first putative ice-binding protein in a frog was recently identified), but many other strategies of biochemical adaptation also contribute to freezing survival. Discussed herein are recent advances in our understanding of amphibian and reptile freeze tolerance with a focus on cell preservation strategies (chaperones, antioxidants, damage defense mechanisms), membrane transporters for water and cryoprotectants, energy metabolism, gene/protein adaptations, and the regulatory control of freeze-responsive hypometabolism at multiple levels (epigenetic regulation of DNA, microRNA action, cell signaling and transcription factor regulation, cell cycle control, and anti-apoptosis). All are providing a much more complete picture of life in the frozen state.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

10.7717/peerj.12

10.1161/CIRCRESAHA.111.247437

10.1016/j.cbpb.2016.07.003

10.1371/journal.pone.0094179

10.1371/journal.pone.0079169

10.1002/jez.1905

10.1007/s00360-016-1012-2

Andersson S, 2001, Cryo-Letters, 22, 151

10.1111/j.1365-294X.2010.04580.x

10.1042/bj2380345

10.1007/s00360-003-0373-5

10.1007/s00360-007-0185-0

10.1002/jez.1402150311

10.1007/s00360-015-0951-3

10.4161/org.5.3.10021

Bazin Y, 2007, Cryo-Letters, 28, 347

10.7243/2050-0874-1-3

10.1007/978-3-662-05014-9_6

Berman D, 1984, J Evol Biochem Physiol, 1984, 323

10.1134/S0012496612020068

10.1134/S0012496610020171

10.1038/nature08684

10.1002/jez.1930

10.1016/j.cryobiol.2009.08.009

10.1096/fj.13-230573

10.4161/cc.19790

10.1242/jeb.104828

10.1016/j.febslet.2015.10.026

10.1016/j.jtherbio.2016.09.008

10.1006/cryo.1999.2194

10.1242/jeb.086132

10.1643/0045-8511(2002)002[0836:FTASAI]2.0.CO;2

10.1016/S0167-4781(97)00057-2

10.1111/j.1432-1033.1996.0083t.x

10.1152/ajpregu.1997.272.5.R1480

10.1016/S0378-1119(97)00332-6

10.1016/j.tree.2011.04.006

10.1016/j.jinsphys.2011.04.021

10.1007/s12026-010-8199-1

10.1152/ajpregu.1992.262.3.R530

Churchill TA, 1992, J Exp Biol, 167, 221, 10.1242/jeb.167.1.221

10.1152/ajpregu.1993.265.6.R1324

10.1007/BF00714587

Churchill TA, 1995, J Exp Biol, 198, 147, 10.1242/jeb.198.1.147

10.1139/z92-015

10.1007/BF00300945

10.1677/jme.0.0210153

10.1007/s00018-011-0720-8

10.1007/BF00260815

10.1007/s003600050231

10.1242/jeb.089342

10.1155/2014/750153

10.1242/jeb.00112

10.1007/s00360-006-0092-9

10.1038/38644

Costanzo JP, 1988, Cryo-Letters, 7, 381

10.1002/jez.1402540215

10.1086/378141

10.2307/1940709

10.1152/ajpregu.1993.265.4.R721

10.1002/jez.460

10.2307/1564923

Costanzo JP, 1996, Cryo-Letters, 17, 111

10.1242/jeb.01859

10.1242/jeb.019695

10.1242/jeb.070268

10.1007/s00360-007-0233-9

10.1371/journal.pone.0117234

10.2307/1446222

10.1016/S0005-2736(99)00147-9

10.1006/cryo.2001.2338

10.1643/0045-8511(2000)000[0863:FTACSO]2.0.CO;2

10.1023/B:JOBB.0000031974.35812.c9

10.1007/978-3-319-19060-0_11

10.1098/rstb.2002.1081

10.1016/j.tibs.2014.09.005

10.1155/2013/784973

10.1016/j.bbagen.2014.10.003

10.1016/j.bbagen.2015.12.007

10.1159/000338194

10.1017/CBO9780511675997

10.1126/science.172.3988.1152

10.1242/jeb.065961

10.1186/1471-2091-9-12

10.1016/j.cbpb.2009.01.012

10.1007/s00360-010-0487-5

10.1016/j.cbpb.2011.05.003

10.1139/z04-027

10.1007/s00360-005-0478-0

10.1152/ajpregu.1998.274.3.R704

10.1152/japplphysiol.01029.2002

10.1007/s00360-015-0903-y

10.1146/annurev.physiol.63.1.327

10.1242/jeb.116905

10.1146/annurev.physiol.61.1.243

10.1146/annurev.physiol.63.1.359

Friedman JM, 2009, Swiss Med Wkly, 139, 466

10.1016/j.cryobiol.2008.10.122

10.1111/j.1558-5646.1978.tb00645.x

10.1007/s00360-010-0496-4

10.1016/j.tibs.2010.09.003

10.1007/978-1-4419-6315-4_1

10.1002/bip.22250

Harper JV, 2005, Methods Mol Biol, 296, 113

Hearne S, 1911, A Journey From Prince of Wales's Fort in Hudson's Bay to the Northern Ocean in the Years 1769, 1770, 1771, and 1772, 10.5962/bhl.title.28167

10.1126/science.1183670

10.1139/y94-223

10.1016/j.freeradbiomed.2015.07.156

10.1016/S1532-0456(02)00080-7

10.1016/j.cbpa.2012.11.002

Hillman SS, 2009, Ecological and Environmental Physiology of Amphibians

10.2108/zs140246

10.1152/ajpregu.1996.271.5.R1205

10.1007/s003600050078

10.1016/j.jtherbio.2014.09.001

10.1007/s00360-008-0261-0

10.1139/z99-087

10.1086/374282

10.1242/jeb.00500

10.1002/jez.603

10.1113/jphysiol.2002.024729

10.1126/science.1063127

10.3109/19401736.2013.873900

10.1152/ajpregu.1996.271.3.R545

10.1093/nar/gku956

10.1242/jeb.092288

10.1371/journal.pone.0008277

10.1371/journal.pone.0131669

10.1038/srep16413

10.1111/j.1471-4159.2009.06068.x

10.1189/jlb.1012519

10.1152/ajpregu.1993.265.5.R1036

10.1139/z95-001

10.3390/ijms12128406

10.1016/0011-2240(86)90051-9

10.1242/jeb.02123

10.1016/j.ygcen.2006.12.007

10.1016/j.ibmb.2009.10.004

10.1074/jbc.272.20.12978

10.1016/j.gene.2009.10.005

10.1007/s00360-009-0414-9

10.1016/j.bbagen.2010.03.015

10.1007/s11010-010-0479-5

10.1007/s11010-012-1508-3

10.1016/j.bbagen.2015.02.001

10.1038/nrg2843

10.1002/prca.201200101

10.1146/annurev.physiol.67.040403.103635

10.1186/2193-1801-3-735

10.1242/jeb.101931

10.1002/(SICI)1097-010X(19980201)280:2<197::AID-JEZ11>3.0.CO;2-J

10.1152/ajpregu.1991.261.1.R134

10.1002/jez.1030

10.2307/1447745

10.1152/ajpregu.1989.257.5.R1046

10.1139/z87-315

10.1002/jez.1402490203

10.1139/z03-202

10.1007/s00360-008-0304-6

10.1016/0306-4565(92)90009-5

10.1002/(SICI)1097-010X(19990215)283:3<221::AID-JEZ1>3.0.CO;2-Q

10.1643/0045-8511(2000)000[0879:POCITW]2.0.CO;2

10.1006/cryo.1995.1036

10.1146/annurev.physiol.60.1.55

10.1111/j.1365-294X.2007.03611.x

Lemos-Espinal J, 1992, Herpetol Rev, 23, 8

10.1242/jeb.02007

10.1093/nar/gkn522

10.1016/0300-9629(77)90239-0

10.1655/HERPMONOGRAPHS-D-14-00001

10.1242/jeb.01056

MacDonald JA, 1999, Cryo-Letters, 20, 297

10.1016/S1096-4959(01)00477-8

10.1093/protein/2.2.157

10.1016/S0014-5793(00)02102-5

10.1111/j.1748-1716.2009.01975.x

10.1016/S0167-4781(02)00603-6

10.1096/fj.02-0017fje

10.1007/s00360-012-0672-9

10.1042/BST20130003

10.1016/0016-6480(92)90148-D

10.1016/j.mam.2012.07.001

10.1007/s00360-007-0190-3

10.1002/jez.436

10.1086/605416

10.1002/jez.572

10.1002/jez.689

10.1007/s12275-012-2411-z

10.1007/978-3-642-02421-4

Ni N, 2016, Mitochondrial DNA Part A MappSeq Anal, 27, 2460, 10.3109/19401736.2015.1033697

10.1007/s00442-015-3450-z

10.1007/s00018-002-8410-1

Packard GC, 2001, J Exp Biol, 204, 1667, 10.1242/jeb.204.9.1667

10.2307/1565461

10.1242/jeb.01123

10.1086/420952

10.4161/cc.19444

10.1038/nm.2378

10.1016/j.cbpa.2010.04.007

10.1894/0038-4909-57.4.472

10.1242/jeb.01211

10.1242/jeb.137190

10.1002/9780470015902.a0020621.pub2

10.1007/s00360-011-0561-7

10.1007/s00360-014-0805-4

10.1016/j.cryobiol.2006.08.001

10.1242/jeb.111120

10.1155/2014/148276

10.1002/jez.1733

10.1002/jez.1885

10.1111/jzo.12255

10.1016/j.bbagen.2013.12.011

10.1016/j.cryobiol.2015.08.009

10.1152/ajpregu.1994.267.4.R1078

10.1152/ajpregu.1994.266.6.R1771

10.1111/brv.12137

Russell EL, 1995, Cryo-Letters, 16, 263

10.1016/j.plantsci.2010.07.011

10.1002/jez.479

10.1126/science.7058335

10.1007/s00018-007-7383-5

10.1242/jeb.035758

10.1186/gb-2013-14-3-r28

10.1016/S0968-0004(00)89005-2

10.1016/j.ceb.2015.02.003

10.1016/j.cbpa.2009.10.026

10.1242/jeb.076331

10.1002/pmic.201300229

10.1590/S0034-71082000000200017

10.1139/z85-009

10.1006/cryo.1996.0019

10.1016/0011-2240(92)90038-4

10.1152/ajpregu.1992.263.1.R185

10.2307/1447223

Storey KB, 1991, Cryo-Letters, 12, 351

10.1152/ajpregu.1994.266.5.R1477

10.1073/pnas.85.21.8350

10.1007/BF00688788

10.1016/0300-9629(86)90699-7

10.1139/z86-008

10.2307/1445665

10.1152/physrev.1988.68.1.27

10.1146/annurev.ph.54.030192.003155

10.1146/annurev.ecolsys.27.1.365

10.1201/9780203647073.ch7

10.1017/S1464793103006195

10.1242/jeb.02716

10.2147/RRB.S13351

10.1139/z2012-011

Storey KB, 2013, Comp Physiol, 3, 1283, 10.1002/cphy.c130007

10.1152/ajpregu.1987.253.2.R292

10.1016/S0300-9629(96)00270-8

10.1016/S1095-6433(02)00206-4

10.1016/j.cryobiol.2003.10.008

10.1016/j.cryobiol.2005.09.005

10.1016/j.cbpa.2006.03.019

10.1242/jeb.106369

10.1016/j.cbpb.2015.12.004

10.3389/fpls.2015.00884

10.1007/s11010-014-2226-9

10.1155/2015/363912

10.1016/j.cryobiol.2012.01.008

10.1073/pnas.1501764112

10.1086/BBLv229n1p109

10.1007/BF00301174

10.1643/CP-09-121

10.1111/j.1469-185X.2008.00035.x

10.1242/jeb.089490

10.1017/S1464793106007032

10.1016/0304-4165(93)90092-M

10.3389/fimmu.2015.00422

10.1016/j.cryobiol.2009.01.001

10.1002/jez.a.10285

10.1002/jez.a.20042

10.1152/ajpregu.00711.2004

10.1007/s00360-008-0307-3

10.1016/j.cryobiol.2005.09.006

10.1007/s003600100228

10.1152/ajpregu.00378.2001

10.1007/s00360-011-0552-8

Wharton D, 1995, J Exp Biol, 198, 1381, 10.1242/jeb.198.6.1381

10.1007/s00360-016-0960-x

10.1643/0045-8511(2001)001[0628:MGRTLO]2.0.CO;2

10.1023/A:1006817806010

10.1152/ajpregu.1997.273.1.R219

10.1016/0011-2240(90)90032-Y

10.4161/cc.19799

10.1016/j.gene.2008.07.023

10.1002/jez.495

10.1016/j.cryobiol.2004.11.001

10.1016/j.cbpb.2012.06.001

10.1186/s12862-015-0371-8

10.1016/j.cryobiol.2010.10.158

10.1006/cryo.2000.2289

10.4161/cc.19880

10.1016/j.bbagen.2013.06.020

Zhang J, 2011, Hypometabolism: Strategies of Survival in Vertebrates and Invertebrates, 147

10.1016/j.cmet.2011.12.005

10.1126/science.1179689

10.1152/ajpregu.00434.2006