Điều trị tiêm tĩnh mạch dài hạn bệnh Pompe bằng α-Glucosidase tái tổ hợp từ sữa người qua phương pháp chuyển gen

American Academy of Pediatrics (AAP) - Tập 113 Số 5 - Trang e448-e457 - 2004
Johanna M. P. van den Hout1, Joep H. J. Kamphoven2,1, Léon P. F. Winkel1, W. F. M. Arts3, J. B. C. de Klerk1, Maarten J. J. E. Loonen1, Arnold G. Vulto4, A H Cromme-Dijkhuis5, Nynke Weisglas‐Kuperus6, W. C. J. Hop7, Hans Van Hirtum2, O. P. van Diggelen2, M. Boer2, Marian A. Kroos2, Pieter A. van Doorn8, Edwin van der Voort9, Barbara Sibbles10, E.J.J.M. van Corven11, J P Brakenhoff11, Johan Van Hove12, Jan Smeitink13, Gerard de Jong14, Arnold Reuser2, Ans T. van der Ploeg1
1Department of Pediatrics, Division of Metabolic Diseases and Genetics, Erasmus MC-Sophia, Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
2Department of Clinical Genetics, Erasmus MC Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
3Department of Pediatric Neurology, Erasmus MC-Sophia, Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
4Hospital Pharmacy, Erasmus MC, Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
5Division of Pediatric Cardiology, Erasmus MC-Sophia, Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
6Division of Neonatology, Erasmus MC-Sophia, Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
7Department of Epidemiology and Biostatistics, Erasmus MC, Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
8Department Of Neurology, Erasmus MC Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
9Division of Pediatric Intensive Care, Erasmus MC-Sophia, Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
10Department of Pediatrics, Erasmus MC-Sophia, Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands
11Pharming-Genzyme LLC, Leiden, The Netherlands
12Department of Pediatrics, University Hospital Gasthuisberg, Leuven, Belgium
13Department of Pediatrics, Division of Metabolic Diseases, University Medical Center Nijmegen, Nijmegen, The Netherlands
14Department of Internal Medicine, Erasmus MC Rotterdam, Rotterdam, The Netherlands

Tóm tắt

Mục tiêu. Các báo cáo gần đây cảnh báo rằng khả năng nuôi cấy tế bào toàn cầu không đủ để đáp ứng nhu cầu ngày càng tăng đối với thuốc protein tiểu phân tử cho con người. Sản xuất trong sữa động vật chuyển gen là một phương án thay thế hấp dẫn. Số lượng lớn sản phẩm hàng năm có thể được sản xuất với chi phí tương đối thấp, ngay cả trên các động vật nhỏ như thỏ. Chúng tôi đã thử nghiệm sự an toàn và hiệu quả lâu dài của α-glucosidase tái tổ hợp từ sữa thỏ để điều trị bệnh tích trữ lysosome nhân lên là bệnh Pompe. Bệnh này xuất hiện với tần suất ước tính là 1 trong 40.000 và được chỉ định là bệnh hiếm. Dạng cổ điển ở trẻ sơ sinh dẫn đến tử vong ở độ tuổi trung bình là 6 đến 8 tháng và được chẩn đoán bằng sự thiếu vắng hoạt động của α-glucosidase và sự hiện diện của các đột biến gây hại hoàn toàn trong gen α-glucosidase. Phì đại tim là biểu hiện đặc trưng. Sự mất sức mạnh cơ ngăn cản trẻ đạt được các cột mốc phát triển như ngồi, đứng và đi. Các dạng nhẹ hơn của bệnh có liên quan đến những đột biến ít nghiêm trọng hơn và suy giảm một phần của α-glucosidase.

Phương pháp. Vào đầu năm 1999, 4 bệnh nhân bị bệnh Pompe từ 2,5 đến 8 tháng tuổi được chọn vào một nghiên cứu thử nghiệm mở tại 1 cơ sở và được điều trị qua tĩnh mạch với α-glucosidase tái tổ hợp liều 15 đến 40 mg/kg/ tuần.

Kết quả. Kiểu gen của bệnh nhân phù hợp với dạng nghiêm trọng nhất của bệnh Pompe. Phân tích phân tử bổ sung không phát hiện được các dạng α-glucosidase xử lý (95, 76 và 70 kDa) ở 3 trong 4 bệnh nhân và chỉ tìm thấy một lượng vết của dạng trung gian sinh tổng hợp 95 kDa trong bệnh nhân thứ tư. Với phương pháp phát hiện nhạy hơn, khả năng tổng hợp α-glucosidase ở mức thấp được phát hiện ở 3 trong 4 bệnh nhân với một số sửa đổi sau dịch từ 110 kDa xuống còn 95 kDa ở một người. Một bệnh nhân khác không hề thiếu hụt với cả hai phương pháp phát hiện. Hoạt động của α-glucosidase trong cơ xương và nguyên bào sợi của cả 4 bệnh nhân đều dưới mức phát hiện thấp nhất. α-glucosidase tái tổ hợp được bệnh nhân chịu đựng tốt trong suốt hơn 3 năm điều trị. Bìa đầu tiêm 20 đến 48 tuần điều trị đầu tiên, titers miễn dịch chống α-glucosidase ban đầu tăng nhưng giảm sau đó. Không có sự khác biệt nhất quán về sự hình thành kháng thể khi so sánh bệnh nhân với CRIM âm tính với CRIM dương tính. Hoạt động của α-glucosidase tăng từ <2% lên 10% đến 20% của bình thường trong tất cả các bệnh nhân trong 12 tuần điều trị đầu tiên với liều 15 đến 20 mg/kg/tuần. Để tối ưu hóa hiệu quả, liều được tăng lên 40 mg/kg/tuần. Điều này đã dẫn đến mức độ hoạt động α-glucosidase tăng bình thường và được duy trì cho đến lần đo cuối cùng trong tuần thứ 72. Quan trọng là tất cả 4 bệnh nhân, bao gồm cả bệnh nhân không có α-glucosidase nội sinh, đều thể hiện dạng trưởng thành 76- và 70-kDa trên Western blot. Chuyển đổi dạng tiền chất 110-kDa từ sữa thành α-glucosidase trưởng thành 76/70-kDa cung cấp bằng chứng rằng enzyme được đưa đến lysosome, nơi quá trình xử lý proteolytic này diễn ra. Tại thời điểm ban đầu, bệnh nhân có lưu trữ glycogen nghiêm trọng trong cơ bốn đầu, được phát hiện bằng cách nhuộm axit-Schiff định kỳ và mô hình lacework trong các phần mô nhuộm hematoxylin và eosin. Bệnh lý cơ tương quan tại mỗi thời điểm với mức độ nghiêm trọng của các dấu hiệu. Cường độ nhuộm axit-Schiff định kỳ giảm và số lượng không bào tăng trong 12 tuần điều trị đầu tiên. Mười hai tuần sau khi nâng liều, chúng tôi đã quan sát các dấu hiệu tái tạo cơ ở 3 trong 4 bệnh nhân. Sự cải thiện hiển nhiên của kiến trúc cơ bắp chỉ được nhìn thấy ở bệnh nhân biết đi. Các ảnh hưởng lâm sàng là đáng kể. Tất cả bệnh nhân sống sót qua 4 tuổi, trong khi bệnh nhân không qua điều trị tử vong ở độ tuổi trung bình từ 6 đến 8 tháng. Phì đại tim đặc trưng có từ khi điều trị bắt đầu giảm đáng kể. Chỉ số khối lượng tâm thất trái giảm từ 171 đến 599 g/m2 (giới hạn trên của bình thường 86,6 g/m2 cho trẻ sơ sinh từ 0 đến 1 năm) xuống 70 đến 160 g/m2 trong 84 tuần điều trị. Ngoài ra, chúng tôi đã tìm thấy một sự thay đổi đáng kể của độ dày tâm trương của vách sau tâm thất trái so với thời gian tại t = 0 đối với từng bệnh nhân riêng lẻ. Đáng chú ý, các bệnh nhân trẻ tuổi không có vấn đề hô hấp đáng kể trong hai năm đầu đời. Một bệnh nhân đã hồi phục từ viêm tiểu phế thông đe dọa tính mạng ở một tuổi mà không có hậu quả, vẫn giữ mức độ bão hòa oxy ở ngưỡng kể từ khi đưa vào. Tuy nhiên, ở tuổi 2, cô trở thành người phụ thuộc vào máy thở sau khi loại bỏ catheter cổng nhận bị nhiễm trùng. Cô qua đời ở tuổi 4 và 3 tháng sau một cơn sốt không thể kiểm soát trong một thời gian ngắn >42°C, huyết áp không ổn định và hôn mê. Quá trình hô hấp của bệnh nhân này không có sự kiện đáng kể. Hai bệnh nhân lớn tuổi hơn, cả hai đều có tăng CO2 (áp lực một phần của carbon dioxide: 10,6 và 9,8 kPa; dải bình thường: 4,5-6,8 kPa) khi điều trị bắt đầu, đã trở thành phụ thuộc vào máy thở trước khi tiêm truyền đầu tiên và sau 10 tuần điều trị. Một bệnh nhân đã dần dần cai dần ra khỏi máy thở sau một năm điều trị liều cao và cuối cùng đã hoàn toàn không cần máy thở trong 5 ngày, nhưng trạng thái này không thể duy trì. Hiện nay, cả hai bệnh nhân đều phụ thuộc hoàn toàn vào máy thở. Tiến bộ đáng chú ý nhất trong chức năng vận động đã thấy ở bệnh nhân trẻ hơn. Họ đã đạt được các cột mốc vận động chưa từng có ở trẻ mắc bệnh Pompe. Một bệnh nhân đã biết bò (12 tháng), đi bộ (16 tháng), ngồi xổm (18 tháng) và leo cầu thang (22 tháng), và một bệnh nhân khác đã biết ngồi tự do. Điểm Alberta Infant Motor Scale của ba bệnh nhân còn lại vẫn nằm xa so với chỉ số p5. Một bệnh nhân đã theo chỉ số p5 bình thường.

Kết luận. Nghiên cứu của chúng tôi cho thấy rằng thuốc an toàn và hiệu quả có thể được sản xuất trong sữa của động vật có vú và khuyến nghị phát triển thêm liệu pháp thay thế enzyme cho các dạng bệnh Pompe khác nhau. Khôi phục chức năng cơ xương và ngăn ngừa suy hô hấp đòi hỏi liều lượng trong khoảng 20 đến 40 mg/kg/tuần. Hiệu quả phụ thuộc vào chức năng cơ dư thừa khi bắt đầu điều trị. Yêu cầu phải bắt đầu điều trị sớm.

Từ khóa

#Pompe disease #transgenic animals #recombinant human α-glucosidase #enzyme replacement therapy #lysosomal storage disorder #genetic mutation #cardiac hypertrophy #long-term treatment #muscle regeneration #infantile Pompe disease

Tài liệu tham khảo

Mynahan R, Anderson R. The protein production challenge. In vivo. Bus Med Rep. 2001;72

Janne J, Alhonen L, Hyttinen JM, Peura T, Tolvanen M, Korhonen VP. Transgenic bioreactors. Biotechnol Annu Rev. 1998;4:55–74

Simons JP, Wilmut I, Clark AJ, Archibald AL, Bishof JO, Lathe R. Gene transfer into sheep. Biotechnology. 1988;6:113–120

McKee C, Gibson A, Dalrymple M, Emslie L, Garner I, Cottingham I. Production of biologically active salmon calcitonin in the milk of transgenic rabbits. Nat Biotechnol. 1998;16:647–651

Niemann H, Halter R, Carnwath JW, Herrmann D, Lemme E, Paul D. Expression of human blood clotting factor VIII in the mammary gland of transgenic sheep. Transgenic Res. 1999;8:237–247

Paleyanda RK, Velander WH, Lee TK, et al. Transgenic pigs produce functional human factor VIII in milk. Nat Biotechnol. 1997;15:971–975

Van Berkel PH, Welling MM, Geerts M, et al. Large scale production of recombinant human lactoferrin in the milk of transgenic cows. Nat Biotechnol. 2002;20:484–487

Lu W, Mant T, Levy JH, Bailey JM. Pharmacokinetics of recombinant transgenic antithrombin in volunteers. Anesth Analg. 2000;90:531–534

Carver AS, Dalrymple MA, Wright G, et al. Transgenic livestock as bioreactors: stable expression of human alpha-1-antitrypsin by a flock of sheep. Biotechnology. 1993;11:1263–1270

Van den Hout H, Reuser AJ, Vulto AG, Loonen MC, Cromme-Dijkhuis A, Van der Ploeg AT. Recombinant human alpha-glucosidase from rabbit milk in Pompe patients. Lancet. 2000;356:397–398

van den Hout JMP, Hop W, van Diggelen OP, et al. The natural course of infantile Pompe’s disease: 20 original cases compared with 133 cases from the literature. Pediatrics. 2003;112:332–340

Hirschhorn R, Reuser AJJ. Glycogen storage disease type II: acid alpha-glucosidase (acid maltase) deficiency. In: Scriver CR, Beaudet A, Sly WS, Valle D, eds. The Metabolic and Molecular Bases of Inherited Disease. 8th ed. New York, NY: McGraw-Hill; 2001:3389–3420

Slonim AE, Bulone L, Ritz S, Goldberg T, Chen A, Martiniuk F. Identification of two subtypes of infantile acid maltase deficiency. J Pediatr. 2000;137:283–285

Ausems MG, Verbiest J, Hermans MP, et al. Frequency of glycogen storage disease type II in The Netherlands: implications for diagnosis and genetic counselling. Eur J Hum Genet. 1999;7:713–716

Martiniuk F, Chen A, Mack A, et al. Carrier frequency for glycogen storage disease type II in New York and estimates of affected individuals born with the disease. Am J Med Genet. 1998;79:69–72

Van der Ploeg AT, Van der Kraaij AM, Willemsen R, et al. Rat heart perfusion as model system for enzyme replacement therapy in glycogenosis type II. Pediatr Res. 1990;28:344–347

Van der Ploeg AT, Kroos MA, Willemsen R, Brons NH, Reuser AJ. Intravenous administration of phosphorylated acid alpha-glucosidase leads to uptake of enzyme in heart and skeletal muscle of mice. J Clin Invest. 1991;87:513–518

Bijvoet AG, Kroos MA, Pieper FR, et al. Recombinant human acid alpha-glucosidase: high level production in mouse milk, biochemical characteristics, correction of enzyme deficiency in GSDII KO mice. Hum Mol Genet. 1998;7:1815–1824

Bijvoet AG, Van Hirtum H, Kroos MA, et al. Human acid alpha-glucosidase from rabbit milk has therapeutic effect in mice with glycogen storage disease type II. Hum Mol Genet. 1999;8:2145–2153

De Duve C, Wattiaux R. Functions of lysosomes. Annu Rev Physiol. 1966;28:435–492

Hoefsloot LH, Hoogeveen-Westerveld M, Kroos MA, Van Beeumen J, Reuser AJ, Oostra BA. Primary structure and processing of lysosomal alpha-glucosidase: homology with the intestinal sucrase-isomaltase complex. EMBO J. 1988;7:1697–1704

Martiniuk F, Mehler M, Tzall S, Meredith G, Hirschhorn R. Sequence of the cDNA and 5′-flanking region for human acid alpha-glucosidase, detection of an intron in the 5′ untranslated leader sequence, definition of 18-bp polymorphisms, and differences with previous cDNA and amino acid sequences. DNA Cell Biol. 1990;9:85–94

Hoefsloot LH, Hoogeveen-Westerveld M, Reuser AJ, Oostra BA. Characterization of the human lysosomal alpha-glucosidase gene. Biochem J. 1990;272:493–497

Fuller M, Van der Ploeg A, Reuser AJ, Anson DS, Hopwood JJ. Isolation and characterisation of a recombinant, precursor form of lysosomal acid alpha-glucosidase. Eur J Biochem. 1995;234:903–909

Bijvoet AG, Kroos MA, Pieper FR, et al. Expression of cDNA-encoded human acid alpha-glucosidase in milk of transgenic mice. Biochim Biophys Acta. 1996;1308:93–96

Reuser AJ, Koster JF, Hoogeveen A, Galjaard H. Biochemical, immunological, and cell genetic studies in glycogenosis type II. Am J Hum Genet. 1978;30:132–143

Hermans MM, Kroos MA, Smeitink JA, van der Ploeg AT, Kleijer WJ, Reuser AJ. Glycogen storage disease type II: genetic and biochemical analysis of novel mutations in infantile patients from Turkish ancestry. Hum Mutat. 1998;11:209–215

Reuser AJ, Kroos M, Oude Elferink RP, Tager JM. Defects in synthesis, phosphorylation, and maturation of acid alpha-glucosidase in glycogenosis type II. J Biol Chem. 1985;260:8336–8341

Sahn DJ, DeMaria A, Kisslo J, Weyman A. Recommendations regarding quantitation in M-mode echocardiography: results of a survey of echocardiographic measurements. Circulation. 1978;58:1072–1083

Devereux RB, Casale PN, Kligfield P, et al. Performance of primary and derived M-mode echocardiographic measurements for detection of left ventricular hypertrophy in necropsied subjects and in patients with systemic hypertension, mitral regurgitation and dilated cardiomyopathy. Am J Cardiol. 1986;57:1388–1393

Piper MC, Darrah J. Motor Assessment of the Developing Infant. Philadelphia, PA: WB Saunders Company; 1994

Bayley N. Bayley Scales of Infant Development. 2nd ed. San Antonio, TX: Harcourt Brace & Company; 1993

Van Hove JL, Yang HW, Wu JY, Brady RO, Chen YT. High-level production of recombinant human lysosomal acid alpha-glucosidase in Chinese hamster ovary cells which targets to heart muscle and corrects glycogen accumulation in fibroblasts from patients with Pompe disease. Proc Natl Acad Sci U S A. 1996;93:65–70

Hermans MM, De Graaff E, Kroos MA, et al. The effect of a single base pair deletion (delta T525) and a C1634T missense mutation (pro545leu) on the expression of lysosomal alpha-glucosidase in patients with glycogen storage disease type II. Hum Mol Genet. 1994;3:2213–2218

Winkel LPF, Kamphoven JHJ, Van den Hout JMP, et al. Morphological changes in muscle tissue of patients with infantile Pompe’s disease receiving enzyme replacement therapy. Muscle Nerve. 2003;27:743–751

Vogel M, Staller W, Buhlmeyer K. Left ventricular myocardial mass determined by cross-sectional echocardiography in normal newborns, infants and children. Pediatr Cardiol. 1991;12:143–149

Wisselaar HA, Kroos MA, Hermans MM, Van Beeumen J, Reuser AJ. Structural and functional changes of lysosomal acid alpha-glucosidase during intracellular transport and maturation. J Biol Chem. 1993;268:2223–2231

Amalfitano A, Bengur AR, Morse RP, et al. Recombinant human acid alpha-glucosidase enzyme therapy for infantile glycogen storage disease type II: results of a phase I/II clinical trial. Genet Med. 2001;3:132–138

Eng C, Guffon N, Wilcox W, et al. Safety and efficacy of recombinant human alpha-galactosidase a replacement therapy in Fabry’s disease. N Engl J Med. 2001;345:9–16

Eng CM, Banikazemi M, Gordon RE, et al. A phase 1/2 clinical trial of enzyme replacement in Fabry disease: pharmacokinetic, substrate clearance, and safety studies. Am J Hum Genet. 2001;68:711–722

Grabowski GA, Leslie N, Wenstrup R. Enzyme therapy for Gaucher disease: the first 5 years. Blood Rev. 1998;12:115–133

Kakkis ED, Muenzer J, Tiller GE, et al. Enzyme-replacement therapy in mucopolysaccharidosis I. N Engl J Med. 2001;344:182–188

Schiffmann R, Kopp JB, Austin HA, et al. Enzyme replacement therapy in Fabry disease. A randomized controlled trial. JAMA. 2001;285:2743–2749

Winkel LPF, Van den Hout JMP, Kamphoven JHJ, et al. Preliminary findings in patients with juvenile Pompe’s disease treated with recombinant human alpha-glucosidase from rabbit milk. Am J Hum Genet. 2001;S96:674

Schiffmann R, Murray GJ, Treco D, et al. Infusion of alpha-galactosidase A reduces tissue globotriaosylceramide storage in patients with Fabry disease. Proc Natl Acad Sci U S A. 2000;97:365–370

Sands MS, Vogler CA, Ohlemiller KK, et al. Biodistribution, kinetics, and efficacy of highly phosphorylated and non-phosphorylated beta-glucuronidase in the murine model of mucopolysaccharidosis VII. J Biol Chem. 2001;276:43160–43165

Raben N, Jatkar T, Lee A, et al. Glycogen stored in skeletal but not in cardiac muscle in acid alpha-glucosidase mutant (Pompe) mice is highly resistant to transgene-encoded human enzyme. Mol Ther. 2002;6:601–608