Endocannabinoid-Mediated Control of Synaptic Transmission

Physiological Reviews - Tập 89 Số 1 - Trang 309-380 - 2009
Masanobu Kano1, Takako Ohno‐Shosaku, Yuki Hashimotodani, Motokazu Uchigashima, Masahiko Watanabe
1Department of Neurophysiology, The University of Tokyo, Tokyo, Japan. [email protected]

Tóm tắt

The discovery of cannabinoid receptors and subsequent identification of their endogenous ligands (endocannabinoids) in early 1990s have greatly accelerated research on cannabinoid actions in the brain. Then, the discovery in 2001 that endocannabinoids mediate retrograde synaptic signaling has opened up a new era for cannabinoid research and also established a new concept how diffusible messengers modulate synaptic efficacy and neural activity. The last 7 years have witnessed remarkable advances in our understanding of the endocannabinoid system. It is now well accepted that endocannabinoids are released from postsynaptic neurons, activate presynaptic cannabinoid CB1receptors, and cause transient and long-lasting reduction of neurotransmitter release. In this review, we aim to integrate our current understanding of functions of the endocannabinoid system, especially focusing on the control of synaptic transmission in the brain. We summarize recent electrophysiological studies carried out on synapses of various brain regions and discuss how synaptic transmission is regulated by endocannabinoid signaling. Then we refer to recent anatomical studies on subcellular distribution of the molecules involved in endocannabinoid signaling and discuss how these signaling molecules are arranged around synapses. In addition, we make a brief overview of studies on cannabinoid receptors and their intracellular signaling, biochemical studies on endocannabinoid metabolism, and behavioral studies on the roles of the endocannabinoid system in various aspects of neural functions.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

Abe T, Sugihara H, Nawa H, Shigemoto R, Mizuno N, Nakanishi S.Molecular characterization of a novel metabotropic glutamate receptor mGluR5 coupled to inositol phosphate/Ca2+signal transduction.J Biol Chem267: 13361–13368, 1992.

10.1016/0028-3908(95)00138-7

10.1111/j.1360-0443.1996.tb02264.x

10.1038/nn1916

10.1016/0092-8674(94)90205-4

10.1016/0166-2236(95)93923-L

10.1152/jn.00156.2007

10.1038/nrn2059

10.1016/j.pain.2006.04.001

10.1002/1098-1063(2001)11:1<8::AID-HIPO1015>3.0.CO;2-7

10.1016/j.nbd.2006.07.010

10.1016/S0091-3057(01)00578-0

10.1016/j.neulet.2005.11.038

Ashton JC, Milligan ED.Cannabinoids for the treatment of neuropathic pain: clinical evidence.Curr Opin Invest Drugs9: 65–75, 2008.

10.1046/j.1460-9568.2003.02470.x

10.1523/JNEUROSCI.2134-04.2004

10.1038/nature02913

10.1016/j.tips.2005.11.003

10.1016/j.lfs.2005.05.040

10.1038/sj.tpj.6500301

10.2174/092986607780090829

10.1016/0896-6273(93)90086-7

10.1016/j.pharmthera.2004.11.005

10.1016/j.neuron.2007.06.002

10.1523/JNEUROSCI.0958-06.2006

10.1016/S0304-3940(01)01591-9

10.1111/j.1460-9568.2006.04684.x

10.1097/00001756-200004270-00018

10.1126/science.277.5329.1094

10.1523/JNEUROSCI.0176-06.2006

10.1523/JNEUROSCI.23-35-11136.2003

10.1126/science.1137406

10.1523/JNEUROSCI.12-09-03591.1992

10.1007/s00213-002-1144-9

10.1523/JNEUROSCI.0678-08.2008

10.1523/JNEUROSCI.18-24-10464.1998

10.1016/j.neuroscience.2006.06.020

10.1083/jcb.200305129

10.1016/j.pbb.2005.01.027

10.1046/j.1432-1327.2001.02072.x

10.1042/bj3510817

10.1046/j.1471-4159.1999.0722113.x

10.1042/bj3220671

10.1016/j.chembiol.2007.11.006

10.1523/JNEUROSCI.0442-05.2005

10.1042/bj3120637

10.1016/0306-4522(88)90167-4

10.1038/sj.bjp.0706093

10.1002/cne.903550208

10.1124/mol.60.1.155

10.1523/JNEUROSCI.1280-06.2006

10.1016/j.neuron.2004.12.045

10.1523/JNEUROSCI.23-15-06373.2003

10.1016/S0306-4522(03)00200-8

10.1038/sj.bjp.0707481

10.1016/S0167-4781(02)00341-X

10.1038/nn1126

10.1523/JNEUROSCI.0918-04.2004

10.1016/S0014-2999(00)00211-9

10.1523/JNEUROSCI.08-12-04646.1988

10.1523/JNEUROSCI.17-04-01226.1997

Cadogan AK, Alexander SP, Boyd EA, Kendall DA.Influence of cannabinoids on electrically evoked dopamine release and cyclic AMP generation in the rat striatum.J Neurochem69: 1131–1137, 1997.

Cahill K, Ussher M.Cannabinoid type 1 receptor antagonists (rimonabant) for smoking cessation.Cochrane Database Syst RevCD005353, 2007.

10.1523/JNEUROSCI.12-11-04224.1992

10.1523/JNEUROSCI.14-08-04871.1994

10.1523/JNEUROSCI.17-12-04536.1997

10.1038/28393

10.1038/nn879

10.1124/mol.65.4.999

10.1016/S0028-3908(02)00118-1

10.1016/j.neuroscience.2007.02.062

10.1126/science.288.5464.306

10.1038/39807

Caulfield MP, Birdsall NJ.International Union of Pharmacology. XVII. Classification of muscarinic acetylcholine receptors.Pharmacol Rev50: 279–290, 1998.

10.1016/j.mcn.2007.03.005

10.3109/10425179509020870

10.1097/00001756-199803090-00020

10.1016/S0304-3940(98)00396-6

Chavarria-Siles I, Contreras-Rojas J, Hare E, Walss-Bass C, Quezada P, Dassori A, Contreras S, Medina R, Ramirez M, Salazar R, Raventos H, Escamilla MA.Cannabinoid receptor 1 gene (CNR1) and susceptibility to a quantitative phenotype for hebephrenic schizophrenia.Am J Med Genet B Neuropsychiatr Genet147: 279–284, 2008.

10.1016/S0092-8674(00)81973-X

10.1523/JNEUROSCI.3966-06.2007

10.1016/S0896-6273(03)00499-9

10.1038/372179a0

10.1016/j.neuron.2004.08.036

10.1016/S0896-6273(03)00235-6

10.1016/j.neuron.2007.05.020

10.1146/annurev.neuro.29.051605.112834

10.1038/sj.npp.1300655

10.1016/j.neuropharm.2007.06.026

10.1523/JNEUROSCI.17-21-08613.1997

10.1073/pnas.94.6.2665

10.1016/S0140-6736(07)61721-8

10.1016/S0028-3908(99)00086-6

10.1097/00008877-200209000-00018

10.1172/JCI17725

10.1073/pnas.161191698

10.1038/384083a0

10.1002/neu.20080

10.1152/jn.00735.2006

10.1152/jn.00376.2007

10.1016/j.neuropharm.2007.05.027

10.1016/j.neuroscience.2006.02.074

10.1016/j.neuroscience.2007.11.047

10.1016/j.jneuroim.2007.10.024

10.1016/j.neuron.2004.09.007

10.1016/j.ejphar.2007.07.012

10.1113/jphysiol.2001.013221

10.1113/jphysiol.2004.063263

10.1038/16941

10.1016/S0028-3908(02)00060-6

10.1016/S0891-0618(97)00042-2

10.1038/sj.bjp.0705666

10.1016/j.tips.2005.06.002

10.1016/S0896-6273(02)00641-4

10.1016/j.lfs.2005.05.055

10.1113/jphysiol.2004.067470

10.1126/science.273.5282.1719

10.1016/j.neuroscience.2006.11.033

10.1126/science.1470919

10.1038/372686a0

10.1038/35071088

10.1038/nn1457

10.1113/jphysiol.2005.097477

10.1523/JNEUROSCI.23-12-04850.2003

10.1210/en.2005-0610

10.1523/JNEUROSCI.22-01-00200.2002

10.2174/1389557054368808

10.1038/378406a0

10.1073/pnas.152334899

10.1124/mol.104.002071

10.1523/JNEUROSCI.0372-06.2006

10.1523/JNEUROSCI.4876-07.2008

10.1016/j.neuropharm.2004.01.015

10.1074/jbc.274.43.30799

10.1152/physrev.00014.2005

10.1523/JNEUROSCI.0178-07.2007

10.1038/nn1227

10.1016/S0306-4522(96)00480-0

10.1152/jn.00813.2005

10.1016/S0306-4522(03)00145-3

10.1002/(SICI)1096-9861(20000626)422:2<159::AID-CNE1>3.0.CO;2-1

10.1002/cne.21568

10.1093/cercor/bhj136

10.1016/j.neuron.2004.08.028

10.1016/j.neuron.2005.11.027

10.1074/jbc.M602494200

10.1098/rstb.2000.0787

10.1124/jpet.105.092718

Falkenstein E, Tillmann HC, Christ M, Feuring M, Wehling M.Multiple actions of steroid hormones-a focus on rapid, nongenomic effects.Pharmacol Rev52: 513–556, 2000.

10.1006/mcne.2000.0844

10.1016/j.brainresrev.2006.05.003

10.1073/pnas.0400997101

10.1073/pnas.90.16.7656

Felder CC, Joyce KE, Briley EM, Mansouri J, Mackie K, Blond O, Lai Y, Ma AL, Mitchell RL.Comparison of the pharmacology and signal transduction of the human cannabinoid CB1 and CB2 receptors.Mol Pharmacol48: 443–450, 1995.

10.1016/S0896-6273(00)00008-8

10.1203/PDR.0b013e318123fbb8

10.1016/S0091-3057(99)00106-9

10.1016/S0092-8674(00)80937-X

10.1038/nn1952

10.1016/S0361-9230(03)00103-5

10.1093/cercor/bhj133

10.1152/jn.00351.2004

Fowler CJ.The contribution of cyclooxygenase-2 to endocannabinoid metabolism and action.Br J Pharmacol152: 594–601, 2007.

10.1016/j.tips.2003.12.001

10.1054/plef.2001.0357

10.1113/jphysiol.2006.114272

10.1002/(SICI)1098-1063(1996)6:4<347::AID-HIPO1>3.0.CO;2-I

10.1152/physrev.00004.2003

10.1111/j.1460-9568.2008.06495.x

10.1111/j.0953-816X.2004.03384.x

10.1016/j.molmed.2003.09.005

10.1523/JNEUROSCI.0403-04.2004

10.1210/en.2004-1672

10.1021/ja01062a046

10.1038/sj.ijo.0803510

10.1093/nar/18.23.7142

10.1038/nn832

Gifford AN, Ashby CR Jr.Electrically evoked acetylcholine release from hippocampal slices is inhibited by the cannabinoid receptor agonist, WIN 55212–2, is potentiated by the cannabinoid antagonist, SR 141716A.J Pharmacol Exp Ther277: 1431–1436, 1996.

10.1038/7268

10.1073/pnas.0730816100

10.1113/jphysiol.1996.sp021786

10.1046/j.1460-9568.2000.00994.x

10.1523/JNEUROSCI.16-24-08181.1996

10.1016/j.molbrainres.2004.08.025

10.1074/jbc.M205797200

10.1016/j.brainres.2005.11.035

10.1073/pnas.91.26.12852

Griffin G, Tao Q, Abood ME.Cloning and pharmacological characterization of the rat CB2cannabinoid receptor.J Pharmacol Exp Ther292: 886–894, 2000.

10.1016/S0014-2999(02)02485-8

10.1111/j.1460-9568.2004.03428.x

10.1046/j.1460-9568.1999.00503.x

10.1016/S0024-3205(99)00288-X

10.1523/JNEUROSCI.3258-04.2005

10.1016/S0028-3908(02)00157-0

10.1111/j.0953-816X.2004.03433.x

10.1046/j.1460-9568.2000.00217.x

10.1016/S0306-4522(01)00287-1

10.1016/S0306-4522(97)00300-X

10.1046/j.1460-9568.2002.02192.x

10.1016/0024-3205(95)00192-9

10.1073/pnas.061029898

10.1021/jm00072a026

10.1016/j.neuroscience.2007.02.021

10.1016/j.neuroscience.2005.06.043

10.1046/j.1460-9568.2003.02898.x

10.1523/JNEUROSCI.4884-03.2004

10.1016/j.conb.2007.03.012

10.1177/1073858406296716

10.1523/JNEUROSCI.4159-06.2007

10.1016/j.neuropharm.2007.06.002

10.1016/j.neuron.2005.01.004

10.1113/jphysiol.2007.137497

10.1139/y06-025

Hebb DO.The Organization of Behavior. New York: Wiley, 1949.

10.1073/pnas.0711880105

10.1523/JNEUROSCI.2769-05.2005

10.1523/JNEUROSCI.11-02-00563.1991

10.1073/pnas.87.5.1932

10.1016/S0306-4522(01)00509-7

10.1523/JNEUROSCI.14-05-03351.1994

10.1074/jbc.M212369200

10.1152/jn.00603.2006

10.1016/j.euroneuro.2005.03.003

10.1046/j.1471-4159.1997.69020631.x

10.1016/S0009-3084(00)00191-2

10.1113/jphysiol.2004.066159

10.1523/JNEUROSCI.20-07-02470.2000

10.1523/JNEUROSCI.23-12-04815.2003

10.1046/j.1460-9568.2003.02773.x

10.1152/jn.00310.2006

10.1016/S0306-4522(99)00220-1

10.1002/(SICI)1098-2396(200007)37:1<71::AID-SYN8>3.0.CO;2-K

10.1016/S0306-4522(98)00524-7

10.1208/aapsj080479

10.1038/nature03658

10.1038/sj.bjp.0705881

10.1146/annurev.pa.35.040195.003135

10.1124/pr.54.2.161

10.1016/j.neuropharm.2004.07.030

10.1016/S0009-3084(00)00187-0

10.1111/j.1469-7793.2001.0731e.x

10.1073/pnas.122196999

10.1523/JNEUROSCI.0899-08.2008

10.1046/j.1471-4159.2003.01576.x

10.1111/j.1476-5381.1996.tb15639.x

10.1113/jphysiol.2005.094219

10.1152/jn.00975.2005

10.1152/physrev.2001.81.3.1143

Ito M.The Cerebellum and Neural Control. New York: Raven, 1984.

10.1038/sj.bjp.0704379

10.1111/j.1469-7793.2001.00805.x

Jhaveri MD, Richardson D, Chapman V.Endocannabinoid metabolism and uptake: novel targets for neuropathic and inflammatory pain.Br J Pharmacol152: 634–652, 2007.

Jin XH, Okamoto Y, Morishita J, Tsuboi K, Tonai T, Ueda N.Discovery and characterization of a Ca2+-independent phosphatidylethanolamineN-acyltransferase generating the anandamide precursor and its congeners.J Biol Chem282: 3614–3623, 2007.

10.1016/j.neuron.2005.10.021

10.1074/jbc.M411521200

10.1016/S0306-4522(03)00070-8

10.1124/mol.107.037796

10.1124/mol.105.013961

10.1523/JNEUROSCI.0153-06.2006

10.1073/pnas.95.26.15724

10.1074/jbc.272.43.27218

10.1016/S0378-1119(01)00559-5

10.1016/j.neuropharm.2007.06.023

10.1038/nm803

10.1523/JNEUROSCI.21-23-09506.2001

10.1016/S0306-4522(00)00286-4

10.1523/JNEUROSCI.19-11-04544.1999

10.1523/JNEUROSCI.0309-06.2006

10.1073/pnas.93.6.2317

10.1523/JNEUROSCI.13-11-04908.1993

10.1523/JNEUROSCI.4872-05.2006

10.1124/mol.104.006882

10.1523/JNEUROSCI.4298-03.2004

10.1523/JNEUROSCI.21-10-j0004.2001

10.1038/nn1262

10.1523/JNEUROSCI.22-23-10182.2002

10.1016/j.chembiol.2007.10.017

10.1038/sj.bjp.0704767

10.1046/j.1460-9568.2002.02407.x

10.1097/00001756-200109170-00033

10.1523/JNEUROSCI.1236-06.2006

10.1371/journal.pone.0001797

10.1016/S0896-6273(00)80971-X

10.1016/S0014-5793(98)00581-X

10.1016/S0896-6273(02)00695-5

10.1523/JNEUROSCI.2959-05.2005

10.1038/nature05506

10.1523/JNEUROSCI.21-20-j0005.2001

10.1016/S0896-6273(01)00246-X

10.1523/JNEUROSCI.0768-04.2004

10.1371/journal.pone.0000709

10.1124/mol.108.045872

10.1073/pnas.0509588102

10.1073/pnas.0711278105

10.1007/s00018-006-6027-5

10.1097/00001756-200409150-00028

10.1126/science.283.5400.401

10.1146/annurev.neuro.23.1.155

10.1111/j.1469-7793.1999.00147.x

10.1021/bi060163l

10.1111/j.1469-7793.2001.0125k.x

10.1111/j.1469-7793.1998.867bj.x

10.1523/JNEUROSCI.15-05-04077.1995

10.1523/JNEUROSCI.11-10-03218.1991

10.1126/science.7367889

10.1054/plef.2001.0351

10.1042/bj20031812

10.1046/j.1460-9568.1998.00240.x

10.1016/0896-6273(91)90059-9

10.1073/pnas.0304752101

10.1523/JNEUROSCI.4465-07.2008

10.1016/S0166-2236(03)00072-9

10.1111/j.1460-9568.1996.tb01611.x

10.1016/S0891-0618(97)00051-3

10.1038/nn2042

10.1016/j.lfs.2005.05.011

Mackie K.Mechanisms of CB1 receptor signaling: endocannabinoid modulation of synaptic strength.Int J Obes30Suppl1: S19–23, 2006.

10.1523/JNEUROSCI.15-10-06552.1995

10.1016/S0896-6273(01)00375-0

10.1523/JNEUROSCI.0945-05.2005

10.1016/0304-3940(92)90265-9

10.1016/0304-3940(92)90589-Y

10.1016/0306-4522(92)90409-U

10.1523/JNEUROSCI.2104-07.2007

Makara JK, Mor M, Fegley D, Szabo SI, Kathuria S, Astarita G, Duranti A, Tontini A, Tarzia G, Rivara S, Freund TF, Piomelli D.Corrigendum: selective inhibition of 2-AG hydrolysis enhances endocannabinoid signaling in hippocampus.Nat Neurosci10: 134, 2007.

10.1038/nn1521

10.1016/j.prostaglandins.2004.01.010

10.1016/j.tins.2006.01.008

10.1097/00008877-200402000-00003

10.1111/j.1471-4159.2005.03380.x

10.1016/S0091-3057(02)01041-9

10.1126/science.275.5297.213

10.1126/science.1088208

10.1046/j.1460-9568.1999.00847.x

10.1038/nature00839

10.1016/S0306-4522(98)00745-3

10.1111/j.1469-7793.2001.0685e.x

10.1523/JNEUROSCI.13-05-02249.1993

10.1007/s00213-001-0946-5

10.1016/0006-8993(90)91240-H

10.1038/nn1251

10.1016/j.neuropharm.2007.04.014

10.1002/cne.903270406

10.1038/346561a0

10.1002/hipo.10191

10.1016/j.neuropharm.2007.05.028

10.1016/j.neuroscience.2005.09.005

10.1016/S0378-5955(00)00142-8

10.1054/plef.2001.0344

10.1016/0306-4522(93)90116-W

10.1016/S0306-4522(01)00380-3

10.1016/j.pharmthera.2004.07.008

10.1074/jbc.M407250200

10.1016/0014-2999(96)00511-0

10.1016/0006-2952(95)00109-D

10.1523/JNEUROSCI.3502-04.2004

10.1523/JNEUROSCI.4503-03.2004

10.1016/0306-4522(90)90330-7

10.1016/j.phrs.2007.09.008

10.1016/S0301-0082(03)00087-X

10.1016/S0140-6736(07)61705-X

10.1016/j.pain.2006.06.016

10.1046/j.0953-816x.2001.01570.x

10.1016/j.neuron.2006.07.006

10.1002/cne.10968

10.1016/0092-8674(95)90125-6

10.1002/1098-1063(2000)10:3<261::AID-HIPO6>3.0.CO;2-1

10.1523/JNEUROSCI.18-13-04870.1998

10.1046/j.1460-9568.2003.02852.x

Mu J, Zhuang SY, Kirby MT, Hampson RE, Deadwyler SA.Cannabinoid receptors differentially modulate potassium A and D currents in hippocampal neurons in culture.J Pharmacol Exp Ther291: 893–902, 1999.

10.1523/JNEUROSCI.4830-06.2007

10.1016/S0009-3084(02)00153-6

10.1113/jphysiol.2005.094862

10.1038/365061a0

10.1111/j.1460-9568.2006.04759.x

10.1523/JNEUROSCI.19-08-02987.1999

10.1111/j.1460-9568.2004.03768.x

10.1016/S0003-9861(02)00038-3

10.1007/s002109900147

10.1016/j.neures.2005.12.004

10.1523/JNEUROSCI.4644-06.2007

10.1111/j.1460-9568.2006.05119.x

10.1016/j.neuron.2008.01.029

10.1097/00001756-199701200-00023

10.1016/j.neuropharm.2007.07.003

10.1016/S0896-6273(02)00653-0

10.1113/jphysiol.2006.115691

10.1523/JNEUROSCI.1749-06.2006

10.1073/pnas.0303950101

10.1111/j.1460-9568.2007.05334.x

10.1002/cbdv.200790160

10.1002/syn.20050

10.1002/cne.10344

10.1016/0306-4522(94)90421-9

10.1523/JNEUROSCI.5102-07.2008

10.1016/j.neuroscience.2005.01.026

10.1016/j.tins.2003.12.001

10.1113/jphysiol.2007.137505

10.1016/S0896-6273(01)00247-1

10.1046/j.1460-9568.2003.02732.x

10.1016/S0168-0102(99)00110-8

Ohno-Shosaku T, Sawada S, Yamamoto C.Properties of depolarization-induced suppression of inhibitory transmission in cultured rat hippocampal neurons.Pflügers Arch435: 273–279, 1998.

10.1046/j.1460-9568.2002.01929.x

10.1523/JNEUROSCI.22-10-03864.2002

10.1046/j.1471-4159.2003.01804.x

10.1074/jbc.M306642200

10.1002/cbdv.200790155

10.1523/JNEUROSCI.2676-06.2007

10.1159/000100778

10.1016/j.brainres.2005.03.036

10.1111/j.1471-4159.2007.04642.x

10.1210/er.2005-0009

10.1016/0306-4522(81)90240-2

10.1007/s00213-006-0514-0

10.1016/j.neulet.2005.12.026

10.1038/sj.jcbfm.9600047

10.1038/35097089

10.1523/JNEUROSCI.23-20-07659.2003

10.1111/j.1471-4159.2006.04173.x

10.1111/j.1460-9568.2005.04207.x

10.1016/0006-8993(85)90857-1

10.1016/0006-8993(85)90856-X

Pertwee RG.GPR55: a new member of the cannabinoid receptor clan?Br J Pharmacol152: 985–986, 2007.

10.1016/S0163-7258(97)82001-3

10.1002/(SICI)1097-4547(19980201)51:3<391::AID-JNR12>3.0.CO;2-A

10.1523/JNEUROSCI.14-07-04252.1994

10.1038/nrn1247

10.1073/pnas.96.10.5802

10.1016/S0006-8993(02)03055-X

10.1016/0896-6273(94)90430-8

10.1523/JNEUROSCI.12-10-04122.1992

10.1002/(SICI)1096-9861(19990215)404:3<408::AID-CNE9>3.0.CO;2-Y

10.1016/0169-328X(94)90223-2

10.1038/sj.mp.4001278

10.1124/jpet.301.3.1020

10.1523/JNEUROSCI.5284-05.2006

10.1523/JNEUROSCI.18-01-00451.1998

10.1038/sj.bjp.0707561

10.1016/0014-5793(94)00773-X

Rinaldi-Carmona M, Barth F, Millan J, Derocq JM, Casellas P, Congy C, Oustric D, Sarran M, Bouaboula M, Calandra B, Portier M, Shire D, Breliere JC, Le Fur GL.SR 144528, the first potent and selective antagonist of the CB2 cannabinoid receptor.J Pharmacol Exp Ther284: 644–650, 1998.

10.1523/JNEUROSCI.21-01-00109.2001

10.1073/pnas.122149199

10.1007/s00213-007-1012-8

10.1093/alcalc/agh110

10.1523/JNEUROSCI.21-03-00823.2001

10.1212/01.wnl.0000176753.45410.8b

10.1523/JNEUROSCI.5214-03.2004

10.1113/jphysiol.2004.068460

10.1073/pnas.86.8.2923

10.1016/S0304-3940(00)01011-9

10.1016/S0306-4522(97)00681-7

10.1097/00001756-199510020-00004

10.1210/jc.2006-2523

10.1038/sj.bjp.0707460

10.1016/j.febslet.2004.11.085

10.1111/j.1742-7843.2007.00130.x

10.1016/j.chembiol.2006.07.008

10.1016/j.bcp.2003.12.003

10.1016/j.neuropharm.2007.05.029

10.1016/j.neuron.2005.09.020

10.1016/S0092-8674(00)80949-6

10.1016/S0896-6273(00)80099-9

10.1016/S0304-3940(02)00549-9

10.1016/S0306-4522(01)00584-X

10.1124/mol.54.5.834

10.1111/j.1471-4159.2007.04668.x

10.1113/jphysiol.2006.105569

10.1038/sj.bjp.0705577

10.1016/S0165-6147(00)01805-8

10.1016/S0028-3908(99)00092-1

10.1523/JNEUROSCI.20-01-00051.2000

10.1097/00008877-200312000-00001

10.1523/JNEUROSCI.16-14-04322.1996

10.1002/cne.903220110

10.1016/0304-3940(93)90227-C

10.1016/0167-4781(96)00047-4

10.1074/jbc.270.8.3726

10.1073/pnas.152343099

10.1016/S0014-2999(01)00784-1

10.1523/JNEUROSCI.0018-07.2007

10.1152/jn.00376.2004

10.1016/S0896-6273(03)00476-8

10.1016/S0896-6273(01)00542-6

10.1073/pnas.93.9.3984

10.1016/j.neuropharm.2005.04.019

Song ZH, Bonner TI.A lysine residue of the cannabinoid receptor is critical for receptor recognition by several agonists but not WIN55212–2.Mol Pharmacol49: 891–896, 1996.

10.1038/sj.npp.1300707

10.1007/BF00341419

10.1016/j.pharmthera.2007.01.005

10.1002/glia.20084

10.1016/S0014-2999(01)01182-7

10.1038/42015

10.1007/s11055-006-0077-x

10.1113/jphysiol.2005.091918

10.1113/jphysiol.2006.117499

10.1016/S0006-8993(98)01031-2

10.1016/j.plipres.2006.03.003

10.1054/plef.2001.0356

10.1093/oxfordjournals.jbchem.a021838

10.1006/bbrc.1995.2437

10.1248/cpb.48.903

10.1074/jbc.271.39.24055

10.1152/jn.2001.86.5.2405

10.1016/S0378-5955(98)00056-2

Sutherland RJ, Rudy JW.Place learning in the Morris place navigation task is impared by damage to the hippocampal formation even if the temporal demands are reduced.Psychobiology16: 157–163, 1988.

10.1523/JNEUROSCI.5491-03.2004

10.1016/S0306-4522(97)00597-6

10.1113/jphysiol.2006.119362

10.1016/j.neuroscience.2006.01.024

10.1152/jn.2000.83.3.1167

10.1046/j.1460-9568.2000.00959.x

10.1016/0304-3940(94)90194-5

10.1016/S0306-4522(03)00513-X

10.1002/cne.903540207

10.1523/JNEUROSCI.14-05-03005.1994

10.1073/pnas.93.24.13438

10.1074/jbc.M502925200

Tornqvist H, Belfrage P.Purification and some properties of a monoacylglycerol-hydrolyzing enzyme of rat adipose tissue.J Biol Chem251: 813–819, 1976.

10.1073/pnas.75.12.6290

10.1016/S0143-4160(03)00056-3

10.1113/jphysiol.2003.058198

10.1152/jn.01037.2002

10.1016/S0014-5793(98)01266-6

10.1016/S0306-4522(97)00436-3

10.1016/S0306-4522(99)00086-X

10.1016/S0304-3940(98)00700-9

10.1007/BF00967316

10.1074/jbc.C600318200

10.1152/jn.1997.78.1.43

10.1038/sj.bjp.0705100

10.1038/nn1272

10.1016/j.neuron.2007.03.026

10.1523/JNEUROSCI.0448-07.2007

10.1111/j.1471-4159.1993.tb09829.x

10.1254/jphs.FMJ04003X4

10.1016/j.neuropharm.2004.01.003

10.1523/JNEUROSCI.0805-06.2006

10.1385/NMM:7:1-2:037

10.1126/science.1115740

10.1038/sj.bjp.0706971

10.1002/cbdv.200790156

10.1523/JNEUROSCI.21-24-j0003.2001

10.1007/s00213-004-2121-2

10.1007/s002130100780

10.1124/jpet.301.3.915

10.1016/j.physbeh.2007.11.012

10.1523/JNEUROSCI.19-16-06897.1999

10.1016/j.brainres.2004.06.033

10.1016/0304-3940(90)90064-G

10.1016/0896-6273(93)90118-B

10.1016/j.tips.2006.08.006

10.1016/j.pbb.2005.01.029

10.1016/S0009-3084(02)00151-2

10.1073/pnas.96.21.12198

10.1016/S0009-3084(02)00152-4

10.1016/S0306-4522(02)00109-4

10.1523/JNEUROSCI.2419-04.2004

10.1111/j.1469-7793.2001.t01-1-00757.x

10.1073/pnas.0336351100

10.1016/j.neuron.2006.04.010

10.1046/j.1460-9568.1998.00213.x

10.1194/jlr.M300475-JLR200

10.1074/jbc.M606646200

10.1073/pnas.87.18.7050

10.1016/S0166-4328(98)00096-5

10.1016/0306-4522(94)90511-8

Wilson CJ.Basal ganglia. In:The Synaptic Organization of the Brain, edited by Shephard GM. Oxford, UK: Oxford Univ. Press, 2004, p. 361–414.

10.1016/S0896-6273(01)00372-5

10.1038/35069076

10.1016/j.tips.2005.10.006

10.1073/pnas.0306707101

10.1002/cne.21383

10.1038/sj.bjp.0707434

10.1016/0896-6273(93)90192-T

10.1523/JNEUROSCI.2258-05.2006

10.1016/S0306-4522(03)00607-9

10.1073/pnas.0708349105

10.1016/j.neuropharm.2007.06.004

10.1073/pnas.0510797103

10.1523/JNEUROSCI.0054-06.2006

10.1523/JNEUROSCI.22-05-01690.2002

10.1074/jbc.272.34.21181

10.1046/j.1460-9568.2003.02704.x

10.1002/jnr.1160

10.1152/jn.01228.2006

10.1523/JNEUROSCI.1148-05.2005

10.1111/j.1469-7793.2000.00489.x

10.1073/pnas.96.10.5780

10.1038/22761