Lịch sử tiến hóa khác nhau của hai họ gen trao đổi cation/proton ở thực vật

Inês S Pires1,2, Sónia Negrão1, Melissa M Pentony2, Isabel A Abreu1, Margarida M Oliveira1, Michael D Purugganan2
1Instituto de Tecnologia Química e Biológica, Universidade Nova de Lisboa, Av. da República, 2780-157 Oeiras, Portugal and iBET, Oeiras, Portugal
2Department of Biology and Center for Genomics and Systems Biology, New York University, New York, US

Tóm tắt

Các sự kiện sao chép gen đã được đề xuất là có liên quan đến sự thích nghi của thực vật với các điều kiện stress; tuy nhiên, về mặt chính xác thì điều này vẫn không rõ ràng. Để giải quyết câu hỏi này, chúng tôi đã nghiên cứu sự tiến hóa của hai họ chống vận chuyển. Các bộ trao đổi cation/proton có vai trò quan trọng đối với chức năng tế bào bình thường và ở thực vật, các cation Na+, K+/H+ cũng đã được liên quan đến khả năng chịu mặn. Hai cation/proton chống vận chuyển thực vật nổi tiếng là NHX1 và SOS1, thực hiện việc phân tách Na+ và K+ vào trong vacuole và Na+ khuếch tán ra khỏi tế bào, tương ứng. Tuy nhiên, kiến thức của chúng tôi về sự tiến hóa của các họ gen NHX và SOS1 phản ứng với stress vẫn còn hạn chế. Trong nghiên cứu này, chúng tôi đã thực hiện một phân tích tiến hóa phân tử toàn diện về các họ NHX và SOS1. Sử dụng các trình tự có sẵn từ tổng cộng 33 loài thực vật, chúng tôi đã ước tính phả hệ họ gen và lịch sử sao chép gen, đồng thời xem xét áp lực chọn lọc không đồng nhất trên các vị trí axit amin. Kết quả của chúng tôi cho thấy rằng, trong khi họ NHX mở rộng và chuyên môn hóa, họ SOS1 vẫn giữ nguyên là một họ gen bản sao thấp có vẻ như đã trải qua việc biến đổi chức năng trong lịch sử tiến hóa của nó. Thêm vào đó, chúng tôi phát hiện rằng cả hai họ đều chịu áp lực chọn lọc tinh khiết mặc dù SOS1 bị hạn chế ít hơn. Chúng tôi đề xuất rằng các lịch sử tiến hóa khác nhau này có liên quan đến chức năng và vị trí của các protein, và rằng các họ NHX và SOS1 là những ví dụ về hai con đường tiến hóa khác nhau thông qua đó các sự kiện sao chép có thể dẫn đến sự tiến hóa thích nghi của khả năng chịu stress.

Từ khóa

#sự kiện sao chép gen #thích nghi #thực vật #trao đổi cation/proton #áp lực chọn lọc

Tài liệu tham khảo

Dassanayake M, Oh D-h, Hong H, Bohnert HJ, Cheeseman JM: Transcription strength and halophytic lifestyle. Trends Plant Sci. 2011, 16 (1): 1-3. 10.1016/j.tplants.2010.10.006. Oh D-H, Dassanayake M, Bohnert HJ, Cheeseman JM: Life at the extreme: lessons from the genome. Genome Biol. 2012, 13: 241. 10.1186/gb4003. Flowers TJ, Galal HK, Bromham L: Evolution of halophytes: multiple origins of salt tolerance in land plants. Funct Plant Biol. 2010, 37: 604-612. 10.1071/FP09269. Zhu J-K: Plant salt tolerance. Trends Plant Sci. 2001, 6 (2): 66-71. 10.1016/S1360-1385(00)01838-0. Apse MP, Blumwald E: Na+ transport in plants. FEBS Lett. 2007, 581 (12): 2247-2254. 10.1016/j.febslet.2007.04.014. Venema K, Belver A, Marín-Manzano MC, Rodríguez-Rosales MP, Donaire JP: A Novel Intracellular K+/H+ Antiporter Related to Na+/H+ Antiporters Is Important for K+ Ion Homeostasis in Plants. J Biol Chem. 2003, 278 (25): 22453-22459. 10.1074/jbc.M210794200. Apse MP, Sottosanto JB, Blumwald E: Vacuolar cation/H+ exchange, ion homeostasis, and leaf development are altered in a T-DNA insertional mutant of AtNHX1, the Arabidopsis vacuolar Na+/H+ antiporter. Plant J. 2003, 36: 229-239. 10.1046/j.1365-313X.2003.01871.x. Bowers K, Levi BP, Patel FI, Stevens TH: The Sodium/Proton Exchanger Nhx1p Is Required for Endosomal Protein Trafficking in the Yeast Saccharomyces cerevisiae. Mol Biol Cell. 2000, 11: 4277-4294. 10.1091/mbc.11.12.4277. Brett CL, Tukaye DN, Mukherjee S, Rao R: The yeast endosomal Na+(K+)/H+ exchanger Nhx1 regulates cellular pH to control vesicle trafficking. Mol Biol Cell. 2005, 16 (3): 1396-1405. 10.1091/mbc.E04-11-0999. Apse MP: Salt Tolerance Conferred by Overexpression of a Vacuolar Na+/H+ Antiport in Arabidopsis. Science. 1999, 285 (5431): 1256-1258. 10.1126/science.285.5431.1256. Hernandez A, Jiang X, Cubero B, Nieto PM, Bressan RA, Hasegawa PM, Pardo JM: Mutants of the Arabidopsis thaliana cation/H+ antiporter AtNHX1 conferring increased salt tolerance in yeast: the endosome/prevacuolar compartment is a target for salt toxicity. J Biol Chem. 2009, 284 (21): 14276-14285. 10.1074/jbc.M806203200. Li T, Zhang Y, Liu H, Wu Y, Li W, Zhang H: Stable expression of Arabidopsis vacuolar Na+/H+ antiporter gene AtNHX1, and salt tolerance in transgenic soybean for over six generations. Chin Sci Bull. 2010, 55 (12): 1127-1134. 10.1007/s11434-010-0092-8. Cao D, Hou W, Liu W, Yao W, Wu C, Liu X, Han T: Overexpression of TaNHX2 enhances salt tolerance of ‘composite’ and whole transgenic soybean plants. Plant Cell Tissue Organ Cult. 2011, 107 (3): 541-552. 10.1007/s11240-011-0005-9. Brett CL, Donowitz M, Rao R: Evolutionary origins of eukaryotic sodium/proton exchangers. Am J Physiol Cell Physiol. 2005, 288: C223-C239. 10.1152/ajpcell.00360.2004. Shi H, Ishitani M, Kim C, Zhu JK: The Arabidopsis thaliana salt tolerance gene SOS1 encodes a putative Na+/H+ antiporter. PNAS. 2000, 97 (12): 6896-6901. 10.1073/pnas.120170197. An R, Chen QJ, Chai MF, Lu PL, Su Z, Qin ZX, Chen J, Wang XC: AtNHX8, a member of the monovalent cation: proton antiporter-1 family in Arabidopsis thaliana, encodes a putative Li/H antiporter. Plant J. 2007, 49 (4): 718-728. 10.1111/j.1365-313X.2006.02990.x. Pardo JM, Cubero B, Leidi EO, Quintero FJ: Alkali cation exchangers: roles in cellular homeostasis and stress tolerance. J Exp Bot. 2006, 57 (5): 1181-1199. 10.1093/jxb/erj114. Bassil E, Ohto MA, Esumi T, Tajima H, Zhu Z, Cagnac O, Belmonte M, Peleg Z, Yamaguchi T, Blumwald E: The Arabidopsis intracellular Na+/H+ antiporters NHX5 and NHX6 are endosome associated and necessary for plant growth and development. Plant Cell. 2011, 23 (1): 224-239. 10.1105/tpc.110.079426. Bassil E, Tajima H, Liang Y-C, Ohto M-a, Ushijima K, Nakano R, Esumi T, Coku A, Belmonte M, Blumwald E: The Arabidopsis Na+/H+ Antiporters NHX1 and NHX2 Control Vacuolar pH and K+ Homeostasis to Regulate Growth, Flower Development, and Reproduction. Plant Cell. 2011, 23 (9): 3482-3497. 10.1105/tpc.111.089581. Venema K, Quintero FJ, Pardo JM, Donaire JP: The arabidopsis Na+/H+ exchanger AtNHX1 catalyzes low affinity Na+ and K+ transport in reconstituted liposomes. J Biol Chem. 2002, 277 (4): 2413-2418. 10.1074/jbc.M105043200. Aharon GS, Apse MP, Duan S, Hua X, Blumwald E: Characterization of a family of vacuolar Na+/H+ antiporters in Arabidopsis thaliana. Plant Soil. 2003, 00: 245-256. Yokoi S, Quintero FJ, Cubero B, Ruiz MT, Bressan RA, Hasegawa PM, Pardo JM: Differential expression and function of Arabidopsis thaliana NHX Na+/H+ antiporters in the salt stress response. Plant J. 2002, 30 (5): 529-539. 10.1046/j.1365-313X.2002.01309.x. Li HT, Liu H, Gao XS, Zhang H: Knock-out of Arabidopsis AtNHX4 gene enhances tolerance to salt stress. Biochem Biophys Res Commun. 2009, 382 (3): 637-641. 10.1016/j.bbrc.2009.03.091. Fukuda A, Nakamura A, Tagiri A, Tanaka H, Miyao A, Hirochika H, Tanaka Y: Function, Intracellular Localization and the Importance in Salt Tolerance of a Vacuolar Na+/H+ Antiporter from Rice. Plant Cell Physiol. 2004, 45 (2): 146-159. 10.1093/pcp/pch014. Fukuda A, Nakamura A, Tanaka Y: Molecular cloning and expression of the Na+/H+ exchanger gene in Oryza sativa. Biochimica et Biophysica Acta - Gene Structure and Expression. 1999, 1446 (1–2): 149-155. Li M, Lin X, Li H, Pan X, Wu G: Overexpression of AtNHX5 improves tolerance to both salt and water stress in rice (Oryza sativa L.). Plant Cell Tissue Organ Cult. 2011, 107 (2): 283-293. 10.1007/s11240-011-9979-6. Xue ZY, Zhi DY, Xue GP, Zhang H, Zhao YX, Xia GM: Enhanced salt tolerance of transgenic wheat (Tritivum aestivum L.) expressing a vacuolar Na+/H+ antiporter gene with improved grain yields in saline soils in the field and a reduced level of leaf Na+. Plant Sci. 2004, 167 (4): 849-859. 10.1016/j.plantsci.2004.05.034. Mahajan S, Pandey GK, Tuteja N: Calcium- and salt-stress signaling in plants: shedding light on SOS pathway. Arch Biochem Biophys. 2008, 471 (2): 146-158. 10.1016/j.abb.2008.01.010. Qiu QS, Guo Y, Dietrich MA, Schumaker KS, Zhu JK: Regulation of SOS1, a plasma membrane Na+/H+ exchanger in Arabidopsis thaliana, by SOS2 and SOS3. PNAS. 2002, 99 (12): 8436-8441. 10.1073/pnas.122224699. Quintero FJ, Ohta M, Shi H, Zhu JK, Pardo JM: Reconstitution in yeast of the Arabidopsis SOS signaling pathway for Na+ homeostasis. PNAS. 2002, 99 (13): 9061-9066. 10.1073/pnas.132092099. Maser P, Thomine S, Schroeder JI, Ward JM, Hirschi K, Sze H, Talke IN, Amtmann A, Maathuis FJM, Sanders D, et al: Phylogenetic relationships within cation transporter families of Arabidopsis. Plant Physiol. 2001, 126: 1646-1667. 10.1104/pp.126.4.1646. Guo KM, Babourina O, Rengel Z: Na(+)/H(+) antiporter activity of the SOS1 gene: lifetime imaging analysis and electrophysiological studies on Arabidopsis seedlings. Physiol Plant. 2009, 137 (2): 155-165. 10.1111/j.1399-3054.2009.01274.x. Qiu QS, Guo Y, Quintero FJ, Pardo JM, Schumaker KS, Zhu JK: Regulation of vacuolar Na+/H+ exchange in Arabidopsis thaliana by the salt-overly-sensitive (SOS) pathway. J Biol Chem. 2004, 279 (1): 207-215. Gaxiola RA, Rao R, Sherman A, Grisafi P, Alper SL, Fink GR: The Arabidopsis thaliana proton transporters, AtNhx1 and Avp1, can function in cation detoxification in yeast. Proc Natl Acad Sci USA. 1999, 96 (4): 1480-1485. 10.1073/pnas.96.4.1480. Leidi EO, Barragan V, Rubio L, El-Hamdaoui A, Ruiz MT, Cubero B, Fernandez JA, Bressan RA, Hasegawa PM, Quintero FJ, et al: The AtNHX1 exchanger mediates potassium compartmentation in vacuoles of transgenic tomato. Plant J. 2010, 61 (3): 495-506. 10.1111/j.1365-313X.2009.04073.x. Barragan V, Leidi EO, Andres Z, Rubio L, De Luca A, Fernandez JA, Cubero B, Pardo JM: Ion exchangers NHX1 and NHX2 mediate active potassium uptake into vacuoles to regulate cell turgor and stomatal function in Arabidopsis. Plant Cell. 2012, 24 (3): 1127-1142. 10.1105/tpc.111.095273. Jiang X, Leidi EO, Pardo JM: How do vacuolar NHX exchangers function in plant salt tolerance?. Plant Signal Behav. 2010, 5 (7): 792-795. 10.4161/psb.5.7.11767. Hastings PJ, Lupski JR, Rosenberg SM, Ira G: Mechanisms of change in gene copy number. Nat Rev Genet. 2009, 10 (8): 551-564. 10.1038/nrg2593. Chanroj S, Wang G, Venema K, Zhang MW, Delwiche CF, Sze H: Conserved and diversified gene families of monovalent cation/H+ antiporters from algae to flowering plants. Frontiers in Plant Science. 2012, 3: 1-18. Fukuda A, Nakamura A, Hara N, Toki S, Tanaka Y: Molecular and functional analyses of rice NHX-type Na+/H+ antiporter genes. Planta. 2011, 233 (1): 175-188. 10.1007/s00425-010-1289-4. Yang Z, Nielsen R, Goldman N, Pedersen AMK: Codon-substitution models for heterogeneous selection pressure at amino acid sites. Genetics. 2000, 155: 431-449. Sato Y, Sakaguchi M: Topogenic properties of transmembrane segments of Arabidopsis thaliana NHX1 reveal a common topology model of the Na+/H+ exchanger family. J Biochem (Tokyo). 2005, 138 (4): 425-431. 10.1093/jb/mvi132. Brown CJ, Takayama S, Campen AM, Vise P, Marshall TW, Oldfield CJ, Williams CJ, Dunker AK: Evolutionary rate heterogeneity in proteins with long disordered regions. J Mol Evol. 2002, 55: 104-110. 10.1007/s00239-001-2309-6. Hudson CM, Puckett EE, Bekaert M, Pires JC, Conant GC: Selection for higher gene copy number after different types of plant gene duplications. Genome Biol Evol. 2011, 3: 1369-1380. 10.1093/gbe/evr115. Garciadeblas B, Haro R, Benito B: Cloning of two SOS1 transporters from the seagrass Cymodocea nodosa. SOS1 transporters from Cymodocea and Arabidopsis mediate potassium uptake in bacteria. Plant Mol Biol. 2007, 63 (4): 479-490. 10.1007/s11103-006-9102-2. Maughan PJ, Turner TB, Coleman CE, Elzinga DB, Jellen EN, Morales JA, Udall JA, Fairbanks DJ, Bonifacio A: Characterization of Salt Overly Sensitive 1 (SOS1) gene homoeologs in quinoa (Chenopodium quinoa Willd.). Genome. 2009, 52 (7): 647-657. 10.1139/G09-041. Quintero FJ, Martinez-Atienza J, Villalta I, Jiang X, Kim WY, Ali Z, Fujii H, Mendoza I, Yun DJ, Zhu JK, et al: Activation of the plasma membrane Na/H antiporter Salt-Overly-Sensitive 1 (SOS1) by phosphorylation of an auto-inhibitory C-terminal domain. PNAS. 2011, 108 (6): 2611-2616. 10.1073/pnas.1018921108. Smith SA, Donoghue MJ: Rates of molecular evolution are linked to life history in flowering plants. Science. 2008, 322 (5898): 86-89. 10.1126/science.1163197. Duarte JM, Wall PK, Edger PP, Landherr LL, Ma H, Pires JC, Leebens-Mack J, dePamphilis CW: Identification of shared single copy nuclear genes in Arabidopsis, Populus, Vitis and Oryza and their phylogenetic utility across various taxonomic levels. BMC Evol Biol. 2010, 10: 61. 10.1186/1471-2148-10-61. Jordan IK, Wolf YI, Koonin EV: Duplicated genes evolve slower than singletons despite the initial rate increase. BMC Evol Biol. 2004, 4: 22. 10.1186/1471-2148-4-22. Geng S, Zhao Y, Tang L, Zhang R, Sun M, Guo H, Kong X, Li A, Mao L: Molecular evolution of two duplicated CDPK genes CPK7 and CPK12 in grass species: a case study in wheat (Triticum aestivum L.). Gene. 2011, 475 (2): 94-103. 10.1016/j.gene.2010.12.015. Davis JC, Petrov DA: Preferential duplication of conserved proteins in eukaryotic genomes. PLoS Biol. 2004, 2 (3): 0318-0326. Goodstein DM, Shu S, Howson R, Neupane R, Hayes RD, Fazo J, Mitros T, Dirks W, Hellsten U, Putnam N, et al: Phytozome: a comparative platform for green plant genomics. Nucleic Acids Res. 2012, 40 (Database issue): D1178-1186. Edgar RC: MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic Acids Res. 2004, 32 (5): 1792-1797. 10.1093/nar/gkh340. Castresana J: Selection of conserved blocks from multiple alignments for their use in phylogenetic analysis. Mol Biol Evol. 2000, 17: 540-552. 10.1093/oxfordjournals.molbev.a026334. Talavera G, Castresana J: Improvement of phylogenies after removing divergent and ambiguously aligned blocks from protein sequence alignments. Syst Biol. 2007, 56 (4): 564-577. 10.1080/10635150701472164. Tamura K, Peterson D, Peterson N, Stecher G, Nei M, Kumar S: MEGA5: molecular evolutionary genetics analysis using maximum likelihood, evolutionary distance, and maximum parsimony methods. Mol Biol Evol. 2011, 28 (10): 2731-2739. 10.1093/molbev/msr121. Jones DT, Taylor WR, Thornton JM: The rapid generation of mutation data matrices from protein sequences. CABIOS. 1992, 8 (3): 275-282. Saitou N, Nei M: The neighbor-joining method: a new method for reconstructing phylogenetic trees. Mol Biol Evol. 1987, 4 (4): 406-425. Durand D, Halldórsson BV, Vernot B: A hybrid micro–macroevolutionary approach to gene tree reconstruction. J Comput Biol. 2006, 13 (2): 320-335. 10.1089/cmb.2006.13.320. Vernot B, Stolzer M, Goldman A, Durand D: Reconciliation with non-binary species trees. J Comput Biol. 2008, 15 (8): 981-1006. 10.1089/cmb.2008.0092. Yang Z: PAML: a program package for phylogenetic analysis by maximum likelihood. CABIOS. 1997, 13 (5): 555-556. Yang Z: On the best evolutionary rate for phylogenetic analysis. Syst Biol. 1998, 47 (1): 125-133. 10.1080/106351598261067. Anisimova M, Bielawski JP, Yang Z: Accuracy and power of the likelihood ratio test in detecting adaptive molecular evolution. Mol Biol Evol. 2001, 18 (8): 1585-1592. 10.1093/oxfordjournals.molbev.a003945. Yang Z: Likelihood ratio tests for detecting positive selection and application to primate lysozyme evolution. Mol Biol Evol. 1998, 15 (5): 568-573. 10.1093/oxfordjournals.molbev.a025957. Le SQ, Gascuel O: An improved general amino acid replacement matrix. Mol Biol Evol. 2008, 25 (7): 1307-1320. 10.1093/molbev/msn067. Zhang J, Nielsen R, Yang Z: Evaluation of an improved branch-site likelihood method for detecting positive selection at the molecular level. Mol Biol Evol. 2005, 22: 2472-2479. 10.1093/molbev/msi237. Anisimova M, Yang Z: Multiple hypothesis testing to detect lineages under positive selection that affects only a few sites. Mol Biol Evol. 2007, 24 (5): 1219-1228. 10.1093/molbev/msm042.