Vai trò của MT1-MMP như một cảm biến/hiệu ứng tế bào chết thông qua việc điều chỉnh căng thẳng của mạng lưới nội chất trong các tế bào glioblastoma U87

Journal of Neuro-Oncology - Tập 104 - Trang 33-43 - 2010
Sébastien Proulx-Bonneau1, Jonathan Pratt1, Borhane Annabi1
1Laboratoire d’Oncologie Moléculaire, Département de Chimie, Centre de Recherche BioMED, Université du Québec à Montréal, Montreal, Canada

Tóm tắt

Các phát hiện gần đây trong tín hiệu chết tế bào cho thấy matrix metalloproteinase loại màng 1 (MT1-MMP), một MMP được biết đến với sự tham gia của nó trong sự xâm lấn và di căn của tế bào ung thư, có thể hoạt động như một “công tắc sinh học” trong quyết định xâm lấn so với chết tế bào ở các tế bào u não. Xét rằng mạng lưới nội chất (ER) là một khoang tế bào con liên quan đến sự kiểm soát chuyển hóa và tín hiệu chết tế bào, và việc phá vỡ bộ khung tế bào, như xảy ra trong quá trình xâm lấn tế bào ung thư, có thể dẫn đến căng thẳng ER, chúng tôi đã đặt câu hỏi liệu MT1-MMP có góp phần vào căng thẳng ER hay không. Chúng tôi phát hiện ra rằng sự im lặng gen MT1-MMP hoặc ức chế dược lý của sự vận chuyển túi bằng Brefeldin-A đã vô hiệu hóa việc kích hoạt proMMP-2 do MT1-MMP dẫn dắt trên bề mặt tế bào thông qua lectin Concanavalin-A (ConA) trong các tế bào glioblastoma U87. ConA, cũng được biết đến trong việc kích hoạt biểu hiện COX-2 gây viêm thông qua tín hiệu MT1-MMP từ màng tế bào, không thể thực hiện điều này khi MT1-MMP bị ngăn không cho đến bề mặt tế bào bởi Brefeldin-A. Sự im lặng gen của MT1-MMP đã phản đối biểu hiện của COX-2 do ConA gây ra và của dấu hiệu căng thẳng ER protein liên quan đến glucose 78 (GRP78), tiếp tục gợi ý rằng sự định vị của MT1-MMP trên màng tế bào góp phần vào tín hiệu căng thẳng ER. Sự trưởng thành của MT1-MMP, xảy ra một phần trong quá trình vận chuyển của nó từ ER đến màng tế bào, cho thấy mối tương quan giữa MT1-MMP 60 kDa với biểu hiện của GRP78. Cuối cùng, việc điều trị bằng Brefeldin-A trong các tế bào glioblastoma dẫn đến sự khử phosphoryl hóa Akt; hiệu ứng này đã được đảo ngược khi MT1-MMP bị silenced. Tóm lại, kết quả của chúng tôi cung cấp một lý do phân tử cho vai trò mới của MT1-MMP trong việc điều chỉnh các quá trình chết tế bào ung thư thông qua tín hiệu căng thẳng ER.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

Marciniak SJ, Ron D (2006) Endoplasmic reticulum stress signalling in disease. Physiol Rev 86:1133–1149 Koumenis C (2006) ER stress, hypoxia tolerance and tumour progression. Curr Mol Med 6:55–69 Linder S, Shoshan MC (2005) Lysosomes and endoplasmic reticulum: targets for improved, selective anticancer therapy. Drug Resist Updat 8:199–204 Belkaid A, Currie JC, Desgagnes J, Annabi B (2006) The chemopreventive properties of chlorogenic acid reveal a potential new role for the microsomal glucose-6-phosphate translocase in brain tumour progression. Cancer Cell Int 6:7–12 Chintala SK, Tonn JC, Rao JS (1999) Matrix metalloproteinases and their biological function in human gliomas. Int J Dev Neurosci 17:495–502 Csala M, Banhegyi G, Benedetti A (2006) Endoplasmic reticulum: a metabolic compartment. FEBS Lett 580:2160–2165 Szegezdi E, Logue SE, Gorman AM, Samali A (2006) Mediators of endoplasmic reticulum stress-induced apoptosis. EMBO Rep 7:880–885 Strasser A, Puthalakath H (2008) Fold up or perish: unfolded protein response and chemotherapy. Cell Death Differ 15:223–225 Vedrenne C, Hauri HP (2006) Morphogenesis of the endoplasmic reticulum: beyond active membrane expansion. Traffic 7:639–646 Remacle AG, Rozanov DV, Baciu PC, Chekanov AV, Golubkov VS, Strongin AY (2005) The transmembrane domain is essential for the microtubular trafficking of membrane type-1 matrix metalloproteinase (MT1-MMP). J Cell Sci 118:4975–4984 Sato H, Takino T, Miyamori H (2005) Roles of membrane-type matrix metalloproteinase-1 in tumour invasion and metastasis. Cancer Sci 96:212–217 Gingras D, Bousquet-Gagnon N, Langlois S, Lachambre MP, Annabi B, Béliveau R (2001) Activation of the extracellular signal-regulated protein kinase (ERK) cascade by membrane-type-1 matrix metalloproteinase (MT1-MMP). FEBS Lett 507:231–236 Annabi B, Thibeault S, Moumdjian R, Béliveau R (2004) Hyaluronan cell surface binding is induced by type I collagen and regulated by caveolae in glioma cells. J Biol Chem 279:21888–21896 Belkaid A, Fortier S, Cao J, Annabi B (2007) Necrosis induction in glioblastoma cells reveals a new “bioswitch” function for the MT1-MMP/G6PT signalling axis in proMMP-2 activation versus cell death decision. Neoplasia 9:332–430 Alfranca A, López-Oliva JM, Genís L, López-Maderuelo D, Mirones I, Salvado D, Quesada AJ, Arroyo AG, Redondo JM (2008) PGE2 induces angiogenesis via MT1-MMP-mediated activation of the TGFbeta/Alk5 signalling pathway. Blood 112:1120–1128 Fortier S, Labelle D, Sina A, Moreau R, Annabi B (2008) Silencing of the MT1-MMP/G6PT axis suppresses calcium mobilization by sphingosine-1-phosphate in glioblastoma cells. FEBS Lett 582:799–804 Annabi B, Laflamme C, Sina A, Lachambre MP, Béliveau R (2009) A MT1-MMP/NF-kappaB signalling axis as a checkpoint controller of COX-2 expression in CD133 + U87 glioblastoma cells. J Neuroinflammation 6:8 Sina A, Proulx-Bonneau S, Roy A, Poliquin L, Cao J, Annabi B (2010) The lectin concanavalin-A signals MT1-MMP catalytic independent induction of COX-2 through an IKKgamma/NF-kappaB-dependent pathway. J Cell Commun Signal 4:31–38 Wick W, Wick A, Schulz JB, Dichgans J, Rodemann HP, Weller M (2002) Prevention of irradiation-induced glioma cell invasion by temozolomide involves caspase 3 activity and cleavage of focal adhesion kinase. Cancer Res 62:1915–1919 Wild-Bode C, Weller M, Rimner A, Dichgans J, Wick W (2001) Sublethal irradiation promotes migration and invasiveness of glioma cells: implications for radiotherapy of human glioblastoma. Cancer Res 61:2744–2750 Annabi B, Lee YT, Martel C, Pilorget A, Bahary JP, Béliveau R (2003) Radiation induced-tubulogenesis in endothelial cells is antagonized by the antiangiogenic properties of green tea polyphenol (−) epigallocatechin-3-gallate. Cancer Biol Ther 2:642–649 Fortier S, Touaibia M, Lord-Dufour S, Galipeau J, Roy R, Annabi B (2008) Tetra- and hexavalent mannosides inhibit the pro-apoptotic, antiproliferative and cell surface clustering effects of concanavalin-A: impact on MT1-MMP functions in marrow-derived mesenchymal stromal cells. Glycobiology 18:195–204 Lin SS, Levitan IB (1991) Concanavalin A: a tool to investigate neuronal plasticity. Trends Neurosci 14:273–277 Yu M, Bowden ET, Sitlani J, Sato H, Seiki M, Mueller SC, Thompson EW (1997) Tyrosine phosphorylation mediates ConA-induced membrane type 1-matrix metalloproteinase expression and matrix metalloproteinase-2 activation in MDA-MB-231 human breast carcinoma cells. Cancer Res 57:5028–5032 Zucker S, Hymowitz M, Conner CE, DiYanni EA, Cao J (2002) Rapid trafficking of membrane type 1-matrix metalloproteinase to the cell surface regulates progelatinase a activation. Lab Invest 82:1673–1684 Lafleur MA, Mercuri FA, Ruangpanit N, Seiki M, Sato H, Thompson EW (2006) Type I collagen abrogates the clathrin-mediated internalization of membrane type 1 matrix metalloproteinase (MT1-MMP) via the MT1-MMP hemopexin domain. J Biol Chem 281:6826–6840 Currie JC, Fortier S, Sina A, Galipeau J, Cao J, Annabi B (2007) MT1-MMP down-regulates the glucose 6-phosphate transporter expression in marrow stromal cells: a molecular link between pro-MMP-2 activation, chemotaxis, and cell survival. J Biol Chem 282:8142–8149 Sina A, Lord-Dufour S, Annabi B (2009) Cell-based evidence for aminopeptidase N/CD13 inhibitor actinonin targeting of MT1-MMP-mediated proMMP-2 activation. Cancer Lett 279:171–176 Atkinson SJ, Roghi C, Murphy G (2006) MT1-MMP hemopexin domain exchange with MT4-MMP blocks enzyme maturation and trafficking to the plasma membrane in MCF7 cells. Biochem J 398:15–22 Wu YI, Munshi HG, Snipas SJ, Salvesen GS, Fridman R, Stack MS (2007) Activation-coupled membrane-type 1 matrix metalloproteinase membrane trafficking. Biochem J 407:171–177 Meriane M, Duhamel S, Lejeune L, Galipeau J, Annabi B (2006) Cooperation of matrix metalloproteinases with the RhoA/Rho kinase and mitogen-activated protein kinase kinase-1/extracellular signal-regulated kinase signalling pathways is required for the sphingosine-1-phosphate-induced mobilization of marrow-derived stromal cells. Stem Cells 24:2557–2565 Stewart LA (2002) Chemotherapy in adult high-grade glioma: a systematic review and meta-analysis of individual patient data from 12 randomised trials. Lancet 359:1011–1018 Berens ME, Giese A (1999) “.those left behind”. Biology and oncology of invasive glioma cells. Neoplasia 1:208–219 Lefranc F, Brotchi J, Kiss R (2005) Possible future issues in the treatment of glioblastomas: special emphasis on cell migration and the resistance of migrating glioblastoma cells to apoptosis. J Clin Oncol 23:2411–2422 Markovic DS, Vinnakota K, Chirasani S, Synowitz M, Raguet H, Stock K, Sliwa M, Lehmann S, Kälin R, van Rooijen N, Holmbeck K, Heppner FL, Kiwit J, Matyash V, Lehnardt S, Kaminska B, Glass R, Kettenmann H (2009) Gliomas induce and exploit microglial MT1-MMP expression for tumour expansion. Proc Natl Acad Sci USA 106:12530–12535 Golubkov VS, Cieplak P, Chekanov AV, Ratnikov BI, Aleshin AE, Golubkova NV, Postnova TI, Radichev IA, Rozanov DV, Zhu W, Motamedchaboki K, Strongin AY (2010) Internal cleavages of the autoinhibitory prodomain are required for membrane type-1 matrix metalloproteinase activation while furin cleavage alone generates inactive proteinase. J Biol Chem 285:27726–27736 Ziemer LS, Koch CJ, Maity A, Magarelli DP, Horan AM, Evans SM (2001) Hypoxia and VEGF mRNA expression in human tumours. Neoplasia 3:500–508 Broker LE, Kruyt FA, Giaccone G (2005) Cell death independent of caspases: a review. Clin Cancer Res 11:3155–3162 Hinoue A, Takigawa T, Miura T, Nishimura Y, Suzuki S, Shiota K (2005) Disruption of actin cytoskeleton and anchorage-dependent cell spreading induces apoptotic death of mouse neural crest cells cultured in vitro. Anat Rec A Discov Mol Cell Evol Biol 282:130–137 Preaux AM, D’ortho MP, Bralet MP, Laperche Y, Mavier P (2002) Apoptosis of human hepatic myofibroblasts promotes activation of matrix metalloproteinase-2. Hepatology 36:615–622 Langlois S, Di Tomasso G, Boivin D, Roghi C, Murphy G, Gingras D, Beliveau R (2005) Membrane type 1-matrix metalloproteinase induces endothelial cell morphogenic differentiation by a caspase-dependent mechanism. Exp Cell Res 307:452–464 Deininger MH, Weller M, Streffer J, Mittelbronn M, Meyermann R (1999) Patterns of cyclooxygenase-1 and -2 expression in human gliomas in vivo. Acta Neuropathol 98:240–244 Wilson DE, Anderson KM, Seed TM (1990) Ultrastructural evidence for differentiation in a human glioblastoma cell line treated with inhibitors of eicosanoid metabolism. Neurosurgery 27:523–531 New P (2004) Cyclooxygenase in the treatment of glioma: its complex role in signal transduction. Cancer Control 11:152–164 Sminia P, Stoter TR, van der Valk P, Elkhuizen PH, Tadema TM, Kuipers GK, Vandertop WP, Lafleur MV, Slotman BJ (2005) Expression of cyclooxygenase-2 and epidermal growth factor receptor in primary and recurrent glioblastoma multiforme. J Cancer Res Clin Oncol 131:653–661 Kuipers GK, Slotman BJ, Wedekind LE, Stoter TR, Berg J, Sminia P, Lafleur MV (2007) Radiosensitization of human glioma cells by cyclooxygenase-2 (COX-2) inhibition: independent on COX-2 expression and dependent on the COX-2 inhibitor and sequence of administration. Int J Radiat Biol 83:677–685 Pyrko P, Schönthal AH, Hofman FM, Chen TC, Lee AS (2007) The unfolded protein response regulator GRP78/BiP is believed to be an efficient novel target for increasing chemosensitivity in malignant gliomas. Cancer Res 67:9809–9816 Kardosh A, Golden EB, Pyrko P, Uddin J, Hofman FM, Chen TC, Louie SG, Petasis NA, Schönthal AH (2008) Aggravated endoplasmic reticulum stress as a basis for enhanced glioblastoma cell killing by bortezomib in combination with celecoxib or its non-coxib analogue, 2,5-dimethyl-celecoxib. Cancer Res 68:843–851 Nyalendo C, Michaud M, Beaulieu E, Roghi C, Murphy G, Gingras D, Béliveau R (2007) Src-dependent phosphorylation of membrane type I matrix metalloproteinase on cytoplasmic tyrosine 573: role in endothelial and tumour cell migration. J Biol Chem 282:15690–15699 Gingras D, Michaud M, Di Tomasso G, Béliveau E, Nyalendo C, Béliveau R (2008) Sphingosine-1-phosphate induces the association of membrane-type 1 matrix metalloproteinase with p130Cas in endothelial cells. FEBS Lett 582:399–404 Annabi B, Bouzeghrane M, Moumdjian R, Moghrabi A, Béliveau R (2005) Probing the infiltrating character of brain tumours: inhibition of RhoA/ROK-mediated CD44 cell surface shedding from glioma cells by the green tea catechin EGCg. J Neurochem 94:906–916