Carotenoid trong lòng đỏ trứng và đồng vị ổn định liên kết giữa môi trường, hành vi kiếm ăn và thành công sinh sản của chim biển

Oecologia - Tập 163 - Trang 351-360 - 2010
J. Mark Hipfner1, James Dale2, Kevin J. McGraw3
1Centre for Wildlife Ecology, Simon Fraser University and the Canadian Wildlife Service, Delta, Canada
2Department of Behavioral Ecology and Evolutionary Genetics, Max Planck Institute for Ornithology, Starnberg, Germany
3School of Life Sciences, Arizona State University, Tempe, USA

Tóm tắt

Các chất dinh dưỡng có sẵn hạn chế, chẳng hạn như carotenoid, có khả năng tham gia vào các sự đánh đổi giữa cân bằng nội môi và sinh sản. Mặc dù chúng rất quan trọng, các yếu tố ảnh hưởng đến khả năng của chim cái trong việc đáp ứng nhu cầu carotenoid của chúng vẫn chưa được hiểu rõ. Chúng tôi đã sử dụng phân tích đồng vị ổn định δ15N để liên hệ hành vi kiếm ăn với việc lắng đọng carotenoid trong lòng đỏ trứng của hai loài chim biển, chim auklet Cassin (Ptychoramphus aleuticus) và chim auklet tê giác (Cerorhinca monocerata), trong mỗi năm trong năm năm. Như dự đoán từ dải thức ăn hẹp hơn, chim auklet Cassin tạo ra lòng đỏ với ít loại carotenoid hơn so với chim auklet tê giác (một so với ba). Chim auklet Cassin cũng ăn thức ăn ở mức độ dinh dưỡng thấp hơn, giàu carotenoid hơn, nhưng lại có tổng lượng carotenoid trong lòng đỏ thấp hơn, điều này cho thấy sự thích nghi đặc biệt của từng loài trong việc hấp thụ và sử dụng carotenoid. Trong cả hai loài, việc ăn thức ăn ở mức độ dinh dưỡng thấp hơn gắn liền với mức độ carotenoid trong lòng đỏ cao hơn, nhưng thông qua các cơ chế khác nhau. Đối với chim auklet Cassin, điều này là do phản ứng của toàn bộ quần thể đối với biến động môi trường: trong các năm nước ấm, tất cả các con cái đều ăn ở mức độ dinh dưỡng thấp và tạo ra lòng đỏ trứng giàu carotenoid. Ở chim auklet tê giác, điều này là do sự khác biệt cá nhân được thể hiện tương tự trong tất cả các năm: các con cái đã ăn ở một dải dinh dưỡng rộng, và những con ăn ở mức độ dinh dưỡng thấp đã tạo ra lòng đỏ trứng giàu carotenoid. Chim auklet tê giác sinh sản thành công hơn trong những năm mà lòng đỏ trứng của chúng giàu carotenoid, có thể là do phản ứng tương quan với sản xuất sơ cấp biển mạnh hơn. Kết quả của chúng tôi là mới mẻ vì chúng liên kết việc lắng đọng carotenoid trong lòng đỏ trứng của các loài chim với các biến động hành vi và môi trường.

Từ khóa

#carotenoid #hành vi kiếm ăn #sinh sản #chim biển #đồng vị ổn định

Tài liệu tham khảo

Abraham CL, Sydeman WJ (2004) Ocean climate, euphausiids and auklet nesting: inter-annual trends and variation in phenology, diet and growth of a planktivorous seabird, Ptychoramphus aleuticus. Mar Ecol Prog Ser 274:235–250 Abraham CL, Sydeman WJ (2006) Prey-switching by Cassin’s auklet Ptychoramphus aleuticus reveals seasonal climate-related cycles of Euphausia pacifica and Thysanoessa spinifera. Mar Ecol Prog Ser 313:271–283 Addison B, Benowitz-Fredericks ZM, Hipfner JM, Kitaysky AS (2008) Are yolk androgens adjusted to environmental conditions? A test in two seabirds that lay single-egg clutches. Gen Comp Endocrinol 158:5–9 Biard C, Surai PF, Møller AP (2005) Effects of carotenoid availability during laying on reproduction in the blue tit. Oecologia 144:32–44 Biard C, Surai PF, Møller AP (2006) Carotenoid availability in diet and phenotype of blue and great tit nestlings. J Exp Biol 209:1004–1015 Bize P, Devevey G, Monaghan P, Doligez B, Christe P (2008) Fecundity and survival in relation to resistance to oxidative stress in a free-living bird. Ecology 89:2584–2593 Blount JD, Houston DC, Møller AP (2000) Why egg yolk is yellow. Trends Ecol Evol 15:47–49 Blount JD, Surai PF, Houston DC, Møller AP (2002a) Patterns of yolk enrichment with dietary carotenoids in gulls: the roles of pigment acquisition and utilization. Funct Ecol 16:445–453 Blount JD, Surai PF, Nager RG, Houston DC, Møller AP, Trewby ML, Kennedy MW (2002b) Carotenoids and egg quality in the lesser black-backed gull Larus fuscus: a supplemental feeding study of maternal effects. Proc R Soc Lond B 269:29–36 Blount JD, Houston DC, Surai PF, Møller AP (2004) Egg-laying capacity is limited by carotenoid pigment availability in wild gulls Larus fuscus. Proc R Soc Lond B 271:S79–S81 Bortolotti GR, Negro JJ, Surai PF, Prieto P (2003) Carotenoids in eggs and plasma of red-legged partridges: effects of diet and reproductive output. Physiol Biochem Zool 76:367–374 Cassey P, Ewen JG, Boulton RL, Blackburn TM, Møller AP, Biard C, Olson V, Karadaş F (2005) Egg carotenoids in passerine birds introduced to New Zealand: relations to ecological factors, integument coloration and phylogeny. Funct Ecol 19:719–726 Cohen AA, McGraw KJ, Wiersma P, Williams JB, Robinson WD, Robinson TR, Brawn JD, Ricklefs RE (2008) Interspecific associations between circulating antioxidant levels and life-history variation in birds. Am Nat 172:178–193 Davies WE, Hipfner JM, Hobson KA, Ydenberg RC (2009) Seabird seasonal trophodynamics: isotopic patterns in a community of Pacific alcids. Mar Ecol Prog Ser 382:211–219 DeForest LN, Gaston AJ (1996) The effect of age on timing of breeding and reproductive success in the thick-billed Murre. Ecology 77:1501–1511 Deniro MJ, Epstein S (1978) Influence of diet on distribution of carbon isotopes in animals. Geochim Cosmochim Acta 42:495–506 Friesen VL, Baker AJ, Piatt JF (1996) Phylogenetic relationships within the Alcidae (Charadriiformes: Aves) inferred from total molecular evidence. Mol Biol Evol 13:359–367 Hargitai R, Matus Z, Hegyi G, Michl G, Tóth G, Török J (2006) Antioxidants in the egg yolk of a wild passerine: differences between breeding seasons. Comp Biochem Physiol B 143:145–152 Hedd A, Ryder JL, Cowen LL, Bertram DF (2002) Inter-annual variation in the diet, provisioning and growth of Cassin’s auklet at Triangle Island, British Columbia: responses to variation in ocean climate. Mar Ecol Prog Ser 229:221–232 Hedd A, Bertram DF, Ryder JL, Jones IL (2006) Effects of interdecadal climate variability on marine trophic interactions: rhinoceros auklets and their fish prey. Mar Ecol Prog Ser 309:263–278 Hipfner JM (2008) Matches and mismatches: ocean climate, prey phenology and breeding success in a zooplanktivorous seabird. Mar Ecol Prog Ser 368:295–304 Hipfner JM (2009) Euphausiids in the diet of a North Pacific seabird: annual and seasonal variation and the role of ocean climate. Mar Ecol Prog Ser 390:277–289 Hipfner JM, Charleton K, Davies WE (2004) Rates and consequences of relaying in Cassin’s auklets Ptychoramphus aleuticus and rhinoceros auklets Cerorhinca monocerata breeding in a seasonal environment. J Avian Biol 35:224–236 Hipfner JM, McFarlane-Tranquilla LA, Addison B (2008) Do marine birds use environmental cues to optimize egg production? An experimental test based on relaying propensity. J Avian Biol 39:611–618 Hipfner JM, McFarlane-Tranquilla LA, Addison B (2010) Experimental evidence that both timing and parental quality affect breeding success in a zooplanktivorous seabird. Auk 127:195–203 Hudon J, Grether GF, Millie DF (2003) Marginal differentiation between the sexual and general carotenoid pigmentation of guppies (Poecilia reticulata) and a possible visual explanation. Physiol Biochem Zool 76:776–790 Ito M, Minami H, Tanaka Y, Watanuki Y (2009) Seasonal and inter-annual oceanographic changes induce diet switching in a piscivorous seabird. Mar Ecol Prog Ser 393:273–284 Lack D (1968) Ecological adaptations for breeding in birds. Methuen, London Mackas DL, Batten S, Trudel M (2007) Effects on zooplankton of a warmer ocean: recent evidence from the Northeast Pacific. Prog Oceanogr 75:223–252 Matsuno T (2001) Aquatic animal carotenoids. Fish Sci 67:771–783 McGraw KJ, Gregory AJ (2004) Carotenoid pigments in male American goldfinches: what is the optimal biochemical strategy for becoming colourful? Biol J Linn Soc 83:273–280 McGraw KJ, Klasing KC (2006) Carotenoids, immunity, and integumentary coloration in red junglefowl (Gallus gallus). Auk 123:1161–1171 McGraw KJ, Nolan PM, Crino OL (2006) Carotenoid accumulation strategies for becoming a colourful house finch: analyses of plasma and liver pigments in wild moulting birds. Funct Ecol 20:678–688 Monaghan P, Metcalfe NB, Torres R (2008) Oxidative stress as a mediator of life-history trade-offs: mechanisms, measurements and interpretations. Ecol Lett 11:1238–1251 Olson VA (2006) Estimating nutrient intake in comparative studies of animals: an example using dietary carotenoid content in birds. Oikos 112:620–628 Olson VA, Owens IPF (2005) Interspecific variation in the use of carotenoid-based coloration in birds: diet, life history and phylogeny. J Evol Biol 18:1534–1546 Peterson BJ, Fry B (1987) Stable isotopes in ecosystem studies. Ann Rev Ecol Syst 18:293–320 Piatt JF, Sydeman WJ, Wiese F (2007) Introduction: a modern role for seabirds as indicators. Mar Ecol Prog Ser 352:199–204 Pyle P, Sydeman WJ, Hester M (2001) Effects of age, breeding experience, mate fidelity and site fidelity on breeding performance in a declining population of Cassin’s auklets. J Anim Ecol 70:1088–1097 Ricklefs RE, Wikelski M (2002) The physiology/life-history nexus. Trends Ecol Evol 17:462–468 Rodway MS, Lemon MJF, Summers KR (1990) British Columbia seabird colony inventory: Scott Islands. Environment Canada, Vancouver Royle NJ, Surai PF, McCartney RJ, Speake BK (1999) Parental investment and egg yolk lipid composition in gulls. Funct Ecol 13:298–306 Royle NJ, Surai PF, Hartley IR (2001) Maternally derived androgens and antioxidants in bird eggs: complementary but opposing effects? Behav Ecol 12:381–385 Safran RJ, Pilz KM, McGraw KJ, Correa SM, Schwabl H (2008) Are yolk androgens and carotenoids in barn swallow eggs related to parental quality? Behav Ecol Sociobiol 62:427–438 Saino N, Ferrari R, Romano M, Martinelli R, Møller AP (2003) Experimental manipulation of egg carotenoids affects immunity of barn swallow nestlings. Proc R Soc Lond B 270:2485–2489 Sorenson MC, Hipfner JM, Kyser TK, Norris DR (2009) Carry-over effects in a Pacific seabird: stable isotope evidence that pre-breeding diet quality influences reproductive success. J Anim Ecol 78:460–467 Stearns SC (1992) The evolution of life histories. Oxford University Press, Oxford Tella JL, Figuerola J, Negro JJ, Blanco G, Rodriguez-Estrella R, Forero MG, Blázquez MC, Green AJ, Hiraldo F (2004) Ecological, morphological and phylogenetic correlates of interspecific variation in plasma carotenoid concentration in birds. J Evol Biol 17:156–164 Thayer JA, Sydeman WJ (2006) Spatio-temporal variability in prey harvest and reproductive ecology of a piscivorous seabird, Cerorhinca monocerata, in an upwelling system. Mar Ecol Prog Ser 329:253–265 Thayer JA, Bertram DF, Hatch SA, Hipfner JM, Slater L, Sydeman WJ, Watanuki Y (2008) Forage fish of the Pacific Rim as revealed by diet of a piscivorous seabird: synchrony and relationships with sea surface temperature. Can J Fish Aquat Sci 65:1610–1622 Tyndale ST, Letcher RL, Heath JW, Heath DW (2008) Why are salmon eggs red? Egg carotenoids and early life survival of chinook salmon (Onchorhynchus tshawtscha). Evol Ecol Res 10:1187–1199 Verhulst S, Nilsson JA (2008) The timing of birds’ breeding seasons: a review of experiments that manipulated timing of breeding. Philos Trans R Soc B 363:399–410 Volker O (1938) The dependence of lipochrome formation in birds on plant carotenoids. In: Proceedings of 8th international ornithological congress, Oxford, UK, 2–6 July 1934, pp 425–426 Ware DM, Thomson RE (2005) Bottom-up ecosystem trophic dynamics determine fish production in the Northeast Pacific. Science 308:1280–1284 Wolf SG, Sydeman WJ, Hipfner JM, Abraham CL, Tershy B, Croll DA (2009) Range-wide reproductive consequences of ocean climate variability for the seabird Cassin’s Auklet. Ecology 90:742–753 Zera AJ, Harshman LG, Williams TD (2007) Evolutionary endocrinology: the developing synthesis between endocrinology and evolutionary genetics. Ann Rev Ecol Evol Syst 38:793–817