Vị trí dinh dưỡng, tỷ lệ nguyên tố và sự chuyển hóa nitơ trong chuỗi thức ăn kỷ lục gồm ký sinh trùng nấm
Tóm tắt
Chế độ ký sinh có thể được coi là chiến lược tiêu thụ phổ biến nhất. Tuy nhiên, chỉ có một vài nghiên cứu về mạng thức ăn đánh giá cách mà các đồng vị ổn định phản ánh vị trí dinh dưỡng của các loài tiêu thụ ký sinh và kết quả rất khác nhau. Thậm chí còn ít nghiên cứu hơn đã đo lường sự chuyển hóa chất dinh dưỡng của các loài tiêu thụ ký sinh, làm cản trở việc đánh giá vai trò của chúng trong việc chuyển hóa chất dinh dưỡng thông qua các mạng thức ăn. Ở đây, chúng tôi đã sử dụng một chuỗi thức ăn bao gồm một loài tảo đơn bào làm vật chủ, một loài chytrid làm tiêu thụ ký sinh và một loài rotifer như là tiêu thụ động vật ăn thịt của chytrid, để đánh giá vị trí dinh dưỡng của cả ba thành phần chuỗi thức ăn bằng cách sử dụng chữ ký đồng vị tự nhiên 13C và 15N, và để đo lường sự chuyển hóa nitơ từ vật chủ qua chytrid đến rotifer bằng cách theo dõi 15N của một vật chủ có gán nhãn lên chuỗi thức ăn. Thêm vào đó, chúng tôi đã đo lường tỷ lệ carbon và nitơ (C:N) của tất cả các thành phần trong chuỗi thức ăn. Các kết quả về độ phong phú đồng vị tự nhiên cho thấy không có sự giàu có rõ ràng về 15N trong chytrid hoặc rotifer so với các nhà sản xuất nguyên liệu. Tuy nhiên, ước tính về sự chuyển hóa nitơ chỉ ra rằng khoảng 14% nitơ từ vật chủ được chuyển hóa mỗi ngày từ vật chủ sang chytrid trong thời gian dịch bệnh, và một phần của nitơ này cũng được chuyển hóa sang rotifer. Hơn nữa, tỷ lệ C:N giảm theo mức dinh dưỡng, cho thấy rằng chytrid cung cấp một nguồn thức ăn chất lượng cao cho rotifer. Kết luận, kết quả của chúng tôi ủng hộ “mycoloop”. Mycoloop đề xuất rằng các bệnh ký sinh chytrid cho phép chuyển hóa các chất dinh dưỡng gắn kết trong tảo khổng lồ, không thể tiêu hóa sang động vật zooplankton thông qua việc sản xuất các bào tử chuyển giao có thể ăn được, từ đó chuyển hướng chất dinh dưỡng trở lại mạng thức ăn.
Từ khóa
Tài liệu tham khảo
Boersma KF, Jacob DJ, Eskes HJ, Pinder RW, Wang J, Van Der A RJ (2008) Intercomparison of SCIAMACHY and OMI tropospheric NO2columns: Observing the diurnal evolution of chemistry and emissions from space. J Geophys Res Atmos 113
Brauns M, Boëchat IG, de Carvalho APC, Graeber D, Gücker B, Mehner T, von Schiller D (2018) Consumer-resource stoichiometry as a predictor of trophic discrimination (Δ13C, Δ15N) in aquatic invertebrates. Freshw Biol 63:1240–1249
Canter H, Jaworski G, Beakes G (1992) Formae speciales differentiation in the chytrid Zygorhizidium planktonicum Canter, a parasite of the diatoms Asterionella and Synedra. Nova Hedwigia 55:437–455
Chikaraishi Y, Kashiyama Y, Ogawa NO, Kitazato H, Ohkouchi N (2007) Metabolic control of nitrogen isotope composition of amino acids in macroalgae and gastropods: implications for aquatic food web studies. Mar Ecol Prog Ser 342:85–90
Danger M, Gessner MO, Bärlocher F (2016) Ecological stoichiometry of aquatic fungi: current knowledge and perspectives. Fungal Ecol 19:100–111
Deudero S, Pinnegar JK, Polunin NV (2002) Insights into fish host-parasite trophic relationships revealed by stable isotope analysis. Dis Aquat Org 52:77–86
Dobson A, Lafferty KD, Kuris AM, Hechinger RF, Jetz W (2008) Homage to Linnaeus: how many parasites? How many hosts? Proc Natl Acad Sci USA 105:11482–11489. https://doi.org/10.1073/pnas.0803232105
Doucett RR, Giberson DJ, Power G (1999) Parasitic association of Nanocladius (Diptera: Chironomidae) and Pteronarcys biloba (Plecoptera: Pteronarcyidae): insights from stable-isotope analysis. J North Am Benthol Soc 18:514–523
Dugdale R, Wilkerson F (1986) The use of 15N to measure nitrogen uptake in eutrophic oceans; experimental considerations1, 2. Limnol Oceanogr 31:673–689
Edmondson W (1965) Reproductive rate of planktonic rotifers as related to food and temperature in nature. Ecol Monogr 35:61–111
Frenken T, Velthuis M, de Senerpont Domis LN, Stephan S, Aben R, Kosten S, van Donk E, Van de Waal DB (2016) Warming accelerates termination of a phytoplankton spring bloom by fungal parasites. Glob Change Biol 22:299–309
Frenken T, Alacid E, Berger SA, Bourne EC, Gerphagnon M, Grossart HP, Gsell AS, Ibelings BW, Kagami M, Küpper FC, Letcher PM, Loyau A, Miki T, Nejstgaard JC, Rasconi S, Reñé A, Rohrlack T, Rojas-Jimenez K, Schmeller DS, Scholz B, Seto K, Sime-Ngando T, Sukenik A, Van de Waal DB, den Wyngaert S, Van Donk E, Wolinska J, Wurzbacher C, Agha R (2017a) Integrating chytrid fungal parasites into plankton ecology. Research gaps and needs. Environ Microbiol 19:3802–3822
Frenken T, Wierenga J, Gsell AS, van Donk E, Rohrlack T, Van de Waal DB (2017b) Changes in N: P supply ratios affect the ecological stoichiometry of a toxic cyanobacterium and its fungal parasite. Front Microbiol 8:1015
Frenken T, Wierenga J, van Donk E, Declerck SA, de Senerpont Domis LN, Rohrlack T, Van de Waal DB (2018) Fungal parasites of a toxic inedible cyanobacterium provide food to zooplankton. Limnol Oceanogr 63:2384–2393
Frenken T, Miki T, Kagami M, Van de Waal DB, Van Donk E, Rohrlack T, Gsell AS (2020) The potential of zooplankton in constraining chytrid epidemics in phytoplankton hosts. Ecology 101(1):e02900
Frost PC, Elser J (2002) Effects of light and nutrients on the net accumulation and elemental composition of epilithon in boreal lakes. Freshw Biol 47:173–183
Gaye-Siessegger J, Focken U, Abel H, Becker K (2007) Starvation and low feeding levels result in an enrichment of 13C in lipids and 15N in protein of Nile tilapia Oreochromis niloticus L. J Fish Biol 71:90–100
Gerphagnon M, Agha R, Martin-Creuzburg D, Bec A, Perriere F, Rad-Menéndez C, Gachon CMM, Wolinska J (2018) Comparison of sterol and fatty acid profiles of chytrids and their hosts reveals trophic upgrading of nutritionally inadequate phytoplankton by fungal parasites. Environ Microbiol 21(3):949–958
Gleason FH, Kagami M, Lefevre E, Sime-Ngando T (2008) The ecology of chytrids in aquatic ecosystems: roles in food web dynamics. Fungal Biol Rev 22:17–25
Grami B, Rasconi S, Niquil N, Jobard M, Saint-Béat B, Sime-Ngando T (2011) Functional effects of parasites on food web properties during the spring diatom bloom in Lake Pavin: a linear inverse modeling analysis. PLoS ONE 6:e23273
Gsell AS, Domis L, Verhoeven KJF, van Donk E, Ibelings BW (2013) Chytrid epidemics may increase genetic diversity of a diatom spring-bloom. ISME J 7:2057–2059. https://doi.org/10.1038/ismej.2013.73
Guillard RR, Lorenzen CJ (1972) Yellow-green algae with chlorophyllide C1, 2. J Phycol 8:10–14
Haraldsson M, Gerphagnon M, Bazin P, Colombet J, Tecchio S, Sime-Ngando T, Niquil N (2018) Microbial parasites make cyanobacteria blooms less of a trophic dead end than commonly assumed. ISME J 12:1008
Hessen DO, Elser JJ, Sterner RW, Urabe J (2013) Ecological stoichiometry: an elementary approach using basic principles. Limnol Oceanogr 58:2219–2236
Hobson KA, Clark RG (1992) Assessing avian diets using stable isotopes II: factors influencing diet-tissue fractionation. Condor 94:189–197
Ibelings BW, De Bruin A, Kagami M, Rijkeboer M, Brehm M, van Donk E (2004) Host parasite interactions between freshwater phytoplankton and chytrid fungi (Chytridiomycota). J Phycol 40:437–453. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2004.03117.x
Kagami M, von Elert E, Ibelings BW, de Bruin A, Van Donk E (2007) The parasitic chytrid, Zygorhizidium, facilitates the growth of the cladoceran zooplankter, Daphnia, in cultures of the inedible alga, Asterionella. Proc R Soc B-Biol Sci 274:1561–1566
Kirk KL (1997) Life-history responses to variable environments: starvation and reproduction in planktonic rotifers. Ecology 78:434–441
Kuris AM, Hechinger RF, Shaw JC, Whitney KL, Aguirre-Macedo L, Boch CA, Dobson AP, Dunham EJ, Fredensborg BL, Huspeni TC, Lorda J, Mababa L, Mancini FT, Mora AB, Pickering M, Talhouk NL, Torchin ME, Lafferty KD (2008) Ecosystem energetic implications of parasite and free-living biomass in three estuaries. Nature 454:515–518
Lafferty KD, Dobson AP, Kuris AM (2006) Parasites dominate food web links. Proc Natl Acad Sci USA 103:11211–11216. https://doi.org/10.1073/pnas.0604755103
Lafferty KD, Allesina S, Arim M, Briggs CJ, De Leo G, Dobson AP, Dunne JA, Johnson PTJ, Kuris AM, Marcogliese DJ, Martinez ND, Memmott J, Marquet PA, McLaughlin JP, Mordecai EA, Pascual M, Poulin R, Thieltges DW, Martinez ND (2008) Parasites in food webs: the ultimate missing links. Ecol Lett 11:533–546. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2008.01174.x
Layman CA, Araujo MS, Boucek R, Hammerschlag-Peyer CM, Harrison E, Jud ZR, Matich P, Rosenblatt AE, Vaudo JJ, Yeager LA, Post DM, Bearhop S (2012) Applying stable isotopes to examine food-web structure: an overview of analytical tools. Biol Rev 87:545–562
Lund J, Kipling C, Le Cren E (1958) The inverted microscope method of estimating algal numbers and the statistical basis of estimations by counting. Hydrobiologia 11:143–170
Macko SA, Lee WY, Parker PL (1982) Nitrogen and carbon isotope fractionation by two species of marine amphipods: laboratory and field studies. J Exp Marine Biol 63:145–149
Makridis P, Olsen Y (1999) Protein depletion of the rotifer Brachionus plicatilis during starvation. Aquaculture 174:343–353
May L, Bass JA (1998) A study of rotifers in the River Thames, England, April–October, 1996. Rotifera VIII: a comparative approach. Springer, Dordrecht, pp 251–257
Merriam JL, McDowell WH, Tank JL, Wollheim WM, Crenshaw CL, Johnson SL (2002) Characterizing nitrogen dynamics, retention and transport in a tropical rainforest stream using an in situ 15N addition. Freshw Biol 47:143–160
Minagawa M, Wada E (1984) Stepwise enrichment of 15N along food chains: further evidence and the relation between δ15N and animal age. Geochim Cosmochim Acta 48:1135–1140
Paseka RE, Grunberg RL (2019) Allometric and trait-based patterns in parasite stoichiometry. Oikos 128:102–112
Phillips DL, Inger R, Bearhop S, Jackson AL, Moore JW, Parnell AC, Semmens BX, Ward EJ (2014) Best practices for use of stable isotope mixing models in food-web studies. Can J Zool 92:823–835
Post DM (2002) Using stable isotopes to estimate trophic position: models, methods, and assumptions. Ecology 83:703–718
Rasconi S, Jobard M, Jouve L, Sime-Ngando T (2009) Use of calcofluor white for detection, identification, and quantification of phytoplanktonic fungal parasites. Appl Environ Microbiol 75:2545–2553
Rasconi S, Grami B, Niquil N, Jobard M, Sime-Ngando T (2014) Parasitic chytrids sustain zooplankton growth during inedible algal bloom. Front Microbiol 5
R-Core-Team (2012) R: a language and environment for statistical computing, 3.0.0 edn. R Foundation for statistical computing, Vienna, Austria
Rothhaupt K (1995) Algal nutrient limitation affects rotifer growth rate but not ingestion rate. Oceanogr Limnol 40:1201–1208
Rounick J, Winterbourn M (1986) Stable carbon isotopes and carbon flow in ecosystems. Bioscience 36:171–177
Rousseeuw PJ, Hubert M (2011) Robust statistics for outlier detection. Wiley Interdiscip Rev Data Min Knowl Discov 1:73–79
RStudioTeam (2015) RStudio: integrated development for R, vol 42. RStudio Inc, Boston, p 14
Sabadel A, Woodward E, Van Hale R, Frew R (2016) Compound-specific isotope analysis of amino acids: a tool to unravel complex symbiotic trophic relationships. Food Webs 6:9–18
Sabadel A, Stumbo A, MacLeod C (2019) Stable-isotope analysis: a neglected tool for placing parasites in food webs. J Helminthol 93:1–7
Senga Y, Yabe S, Nakamura T, Kagami M (2018) Influence of parasitic chytrids on the quantity and quality of algal dissolved organic matter (AOM). Water Res 145:346–353
Seto K, Van den Wyngaert S, Degawa Y, Kagami M (2020) Taxonomic revision of the genus Zygorhizidium: Zygorhizidiales and Zygophlyctidales ord. nov. (Chytridiomycetes, Chytridiomycota). Fungal Syst Evol 5:17–38
Steffan SA, Chikaraishi Y, Horton DR, Ohkouchi N, Singleton ME, Miliczky E, Miliczky E, Jones VP (2013) Trophic hierarchies illuminated via amino acid isotopic analysis. PLoS ONE 8:e76152
Sterner RW, Elser JJ (2002) Ecological stoichiometry: the biology of elements from molecules to the biosphere. Princeton University Press, Princeton
Sterner R, Clasen J, Lampert W, Weisse T (1998) Carbon: phosphorus stoichiometry and food chain production. Ecol Lett 1:146–150
Teece MA, Fogel ML (2004) Preparation of ecological and biochemical samples for isotope analysis. Handbook of stable isotope analytical techniques. Elsevier, pp 177–202
Tilley A, López-Angarita J, Turner JR (2013) Diet reconstruction and resource partitioning of a Caribbean marine mesopredator using stable isotope Bayesian modelling. PLoS ONE 8:e79560
Van Donk E, Ringelberg J (1983) The effect of fungal parasitism in the succession of diatoms in Lake Maarsseveen 1 (The Netherlands). Freshw Biol 13:241–251
Vander Zanden MJ, Rasmussen JB (2001) Variation in δ15N and δ13C trophic fractionation: implications for aquatic food web studies. Limnol Oceanogr 46:2061–2066
Van de Waal DB, Verschoor AM, Verspagen JMH, Van Donk E, Huisman J (2010) Climate-driven changes in the ecological stoichiometry of aquatic ecosystems. Fron Ecol Environ 8(3):145–152. https://doi.org/10.1890/080178
Walz N (1983) Individual culture and experimental population dynamics of Keratella cochlearis (Rotatoria). Hydrobiologia 107:35–45
Werner RA, Brand WA (2001) Referencing strategies and techniques in stable isotope ratio analysis. J Rapid Commun Mass Spectrom 15:501–519
Williams DM (2011) Synedra, Ulnaria: definitions and descriptions—a partial resolution. Diatom Res 26:149–153