Chuyển hướng sự phát triển neurite bằng cách kết hợp Chondroitin Sulfate Proteoglycans với màng polyme

Springer Science and Business Media LLC - Tập 42 - Trang 1271-1281 - 2014
Alan J. Man1,2, J. Kent Leach1, Peter Bannerman2,3
1Department of Biomedical Engineering, University of California, Davis, Davis, USA
2Institute for Pediatric Regenerative Medicine, Shriners Hospital for Children Northern California, Sacramento, USA
3Department of Cell Biology, UC Davis School of Medicine, UC Davis Medical Center, Sacramento, USA

Tóm tắt

Khi tổn thương dây thần kinh xảy ra, cơ thể tạo ra một môi trường bao gồm các tín hiệu cho phép và không cho phép, chỉ dẫn chức năng của các tế bào tham gia vào quá trình sửa chữa dây thần kinh. Trong số các vai trò khác, ma trận ngoại bào (ECM) đang phát triển hoạt động như một nền tảng cơ bản để hướng dẫn sự hợp nhất của các neurite mở rộng từ nửa gần để nối liền khoảng cách dây thần kinh. Chondroitin sulfate proteoglycans (CSPGs) hiện diện trong ECM của dây thần kinh và ức chế sự phát triển của axon, có khả năng cung cấp các tín hiệu phân tử nhằm ngăn chặn sự tăng trưởng sai lệch và chỉ dẫn quá trình tái tạo. Trong nghiên cứu này, chúng tôi đã xem xét tiềm năng của CSPGs trong việc hướng dẫn sự phát triển neurite của hạch thần kinh lưng (DRG) khi có sẵn tự do trong môi trường hoặc được trình bày từ một màng polymer. CSPGs tan trong môi trường của các nuôi cấy mẫu DRG đã ức chế sự phát triển của neurite mà không có sự thiên lệch không gian, gây ra sự rút lui của axon, và giảm sự kéo dài của neurite theo cách phụ thuộc vào liều lượng. Màng poly-lactic acid đã được xử lý hóa học để tăng cường khả năng hấp thụ CSPGs trên bề mặt. CSPGs liên kết với màng đã được xử lý 1,6-hexanediamine đã hướng dẫn phương hướng phát triển neurite, khi mà các neurite tránh xa CSPGs đã liên kết và số lượng cũng như tỷ lệ cao hơn đã phát triển trên các màng được xử lý không có CSPGs. Các mẫu DRG nuôi cấy trên các màng được phủ CSPG mà không có điều trị 1,6-hexanediamine đã có số lượng neurite ít hơn và sự phát triển neurite giảm, cho thấy rằng CSPGs không được giữ lại trên màng và đã được giải phóng vào môi trường nuôi cấy. Tóm lại, các dữ liệu này chứng minh tiềm năng của việc trình bày CSPG trong việc hướng dẫn sự phát triển của axon. Cách tiếp cận này cung cấp một chiến lược để cải thiện các ống hướng dẫn dây thần kinh hiện có bằng cách bổ sung các phân tử hướng dẫn axon để chỉ dẫn quá trình tái tạo dây thần kinh.

Từ khóa

#Chondroitin sulfate proteoglycans #dây thần kinh #định hướng neurite #ma trận ngoại bào #tái tạo dây thần kinh

Tài liệu tham khảo

Aframian, D. J., R. S. Redman, S. Yamano, J. Nikolovski, E. Cukierman, K. M. Yamada, M. F. Kriete, W. D. Swaim, D. J. Mooney, and B. J. Baum. Tissue compatibility of two biodegradable tubular scaffolds implanted adjacent to skin or buccal mucosa in mice. Tissue Eng. 8(4):649–659, 2002. Ara, J., P. Bannerman, A. Hahn, S. Ramirez, and D. Pleasure. Modulation of sciatic nerve expression of class 3 semaphorins by nerve injury. Neurochem. Res. 29(6):1153–1159, 2004. Bertelli, J. A., M. Taleb, J. C. Mira, and M. F. Ghizoni. Variation in nerve autograft length increases fibre misdirection and decreases pruning effectiveness: an experimental study in the rat median nerve. Neurol. Res. 27(6):657–665, 2005. Braunewell, K. H., R. Martini, R. LeBaron, H. Kresse, A. Faissner, B. Schmitz, and M. Schachner. Up-regulation of a chondroitin sulphate epitope during regeneration of mouse sciatic nerve: evidence that the immunoreactive molecules are related to the chondroitin sulphate proteoglycans decorin and versican. Eur. J. Neurosci. 7(4):792–804, 1995. Ceballos, D., X. Navarro, N. Dubey, G. Wendelschafer-Crabb, W. R. Kennedy, and R. T. Tranquillo. Magnetically aligned collagen gel filling a collagen nerve guide improves peripheral nerve regeneration. Exp. Neurol. 158(2):290–300, 1999. Chernousov, M. A., and D. J. Carey. Schwann cell extracellular matrix molecules and their receptors. Histol. Histopathol. 15(2):593–601, 2000. Choi, D., and G. Raisman. After facial nerve damage, regenerating axons become aberrant throughout the length of the nerve and not only at the site of the lesion: an experimental study. Br. J. Neurosurg. 18(1):45–48, 2004. Clement, A. M., K. Sugahara, and A. Faissner. Chondroitin sulfate E promotes neurite outgrowth of rat embryonic day 18 hippocampal neurons. Neurosci. Lett. 269(3):125–128, 1999. Davies, J. E., X. Tang, J. W. Denning, S. J. Archibald, and S. J. Davies. Decorin suppresses neurocan, brevican, phosphacan and NG2 expression and promotes axon growth across adult rat spinal cord injuries. Eur. J. Neurosci. 19(5):1226–1242, 2004. de Ruiter, G. C., M. J. Malessy, A. O. Alaid, R. J. Spinner, J. K. Engelstad, E. J. Sorenson, K. R. Kaufman, P. J. Dyck, and A. J. Windebank. Misdirection of regenerating motor axons after nerve injury and repair in the rat sciatic nerve model. Exp. Neurol. 211(2):339–350, 2008. Dubey, N., P. C. Letourneau, and R. T. Tranquillo. Neuronal contact guidance in magnetically aligned fibrin gels: effect of variation in gel mechano-structural properties. Biomaterials 22(10):1065–1075, 2001. Evans, G. R., K. Brandt, S. Katz, P. Chauvin, L. Otto, M. Bogle, B. Wang, R. K. Meszlenyi, L. Lu, A. G. Mikos, et al. Bioactive poly(l-lactic acid) conduits seeded with Schwann cells for peripheral nerve regeneration. Biomaterials 23(3):841–848, 2002. Evans, G. R., K. Brandt, M. S. Widmer, L. Lu, R. K. Meszlenyi, P. K. Gupta, A. G. Mikos, J. Hodges, J. Williams, A. Gurlek, et al. In vivo evaluation of poly(l-lactic acid) porous conduits for peripheral nerve regeneration. Biomaterials 20(12):1109–1115, 1999. Fernaud-Espinosa, I., M. Nieto-Sampedro, and P. Bovolenta. Differential effects of glycosaminoglycans on neurite outgrowth from hippocampal and thalamic neurones. J. Cell Sci. 107(Pt 6):1437–1448, 1994. Funakoshi, H., J. Frisen, G. Barbany, T. Timmusk, O. Zachrisson, V. M. Verge, and H. Persson. Differential expression of mRNAs for neurotrophins and their receptors after axotomy of the sciatic nerve. J. Cell Biol. 123(2):455–465, 1993. Giger, R. J., J. F. Cloutier, A. Sahay, R. K. Prinjha, D. V. Levengood, S. E. Moore, S. Pickering, D. Simmons, S. Rastan, F. S. Walsh, et al. Neuropilin-2 is required in vivo for selective axon guidance responses to secreted semaphorins. Neuron 25(1):29–41, 2000. Hammarberg, H., F. Piehl, S. Cullheim, J. Fjell, T. Hokfelt, and K. Fried. GDNF mRNA in Schwann cells and DRG satellite cells after chronic sciatic nerve injury. NeuroReport 7(4):857–860, 1996. Hawkins, R. L., and N. W. Seeds. Protease inhibitors influence the direction of neurite outgrowth. Brain Res. Dev. Brain Res. 45(2):203–209, 1989. He, Z., and M. Tessier-Lavigne. Neuropilin is a receptor for the axonal chemorepellent Semaphorin III. Cell 90(4):739–751, 1997. Heumann, R., D. Lindholm, C. Bandtlow, M. Meyer, M. J. Radeke, T. P. Misko, E. Shooter, and H. Thoenen. Differential regulation of mRNA encoding nerve growth factor and its receptor in rat sciatic nerve during development, degeneration, and regeneration: role of macrophages. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 84(23):8735–8739, 1987. Hoke, A., C. Cheng, and D. W. Zochodne. Expression of glial cell line-derived neurotrophic factor family of growth factors in peripheral nerve injury in rats. NeuroReport 11(8):1651–1654, 2000. Jones, L. L., D. Sajed, and M. H. Tuszynski. Axonal regeneration through regions of chondroitin sulfate proteoglycan deposition after spinal cord injury: a balance of permissiveness and inhibition. J. Neurosci. 23(28):9276–9288, 2003. Kofron, C. M., V. J. Fong, and D. Hoffman-Kim. Neurite outgrowth at the interface of 2D and 3D growth environments. J. Neural Eng. 6(1):016002, 2009. Lindholm, T., M. K. Skold, A. Suneson, T. Carlstedt, S. Cullheim, and M. Risling. Semaphorin and neuropilin expression in motoneurons after intraspinal motoneuron axotomy. NeuroReport 15(4):649–654, 2004. Lubinska, L. Patterns of Wallerian degeneration of myelinated fibres in short and long peripheral stumps and in isolated segments of rat phrenic nerve. Interpretation of the role of axoplasmic flow of the trophic factor. Brain Res. 233(2):227–240, 1982. Mahoney, M. J., R. R. Chen, J. Tan, and W. M. Saltzman. The influence of microchannels on neurite growth and architecture. Biomaterials 26(7):771–778, 2005. McGeachie, A. B., K. Koishi, T. Imamura, and I. S. McLennan. Fibroblast growth factor-5 is expressed in Schwann cells and is not essential for motoneurone survival. Neuroscience 104(3):891–899, 2001. McKeon, R. J., R. C. Schreiber, J. S. Rudge, and J. Silver. Reduction of neurite outgrowth in a model of glial scarring following CNS injury is correlated with the expression of inhibitory molecules on reactive astrocytes. J. Neurosci. 11(11):3398–3411, 1991. Meijering, E., M. Jacob, J. C. Sarria, P. Steiner, H. Hirling, and M. Unser. Design and validation of a tool for neurite tracing and analysis in fluorescence microscopy images. Cytometry A 58(2):167–176, 2004. Meyer, M., I. Matsuoka, C. Wetmore, L. Olson, and H. Thoenen. Enhanced synthesis of brain-derived neurotrophic factor in the lesioned peripheral nerve: different mechanisms are responsible for the regulation of BDNF and NGF mRNA. J. Cell Biol. 119(1):45–54, 1992. Mizuno, H., H. Warita, M. Aoki, and Y. Itoyama. Accumulation of chondroitin sulfate proteoglycans in the microenvironment of spinal motor neurons in amyotrophic lateral sclerosis transgenic rats. J. Neurosci. Res. 86(11):2512–2523, 2008. Morrison, S., L. S. Mitchell, M. S. Ecob-Prince, I. R. Griffiths, C. E. Thomson, J. A. Barrie, and D. Kirkham. P0 gene expression in cultured Schwann cells. J. Neurocytol. 20(9):769–780, 1991. National Center for Health Statistics based on Classification of Diseases tR. Clinical modification for the following categories: ICD-9 CM code: 04.3, 04.5, 04.6, 04.7. Naveilhan, P., W. M. ElShamy, and P. Ernfors. Differential regulation of mRNAs for GDNF and its receptors Ret and GDNFR alpha after sciatic nerve lesion in the mouse. Eur. J. Neurosci. 9(7):1450–1460, 1997. Omura, T., M. Sano, K. Omura, T. Hasegawa, M. Doi, T. Sawada, and A. Nagano. Different expressions of BDNF, NT3, and NT4 in muscle and nerve after various types of peripheral nerve injuries. J. Peripher. Nerv. Syst. 10(3):293–300, 2005. Pierucci, A., E. A. de Duek, and A. L. de Oliveira. Peripheral nerve regeneration through biodegradable conduits prepared using solvent evaporation. Tissue Eng. Part A 14(5):595–606, 2008. Sango, K., A. Oohira, K. Ajiki, A. Tokashiki, M. Horie, and H. Kawano. Phosphacan and neurocan are repulsive substrata for adhesion and neurite extension of adult rat dorsal root ganglion neurons in vitro. Exp. Neurol. 182(1):1–11, 2003. Scarlato, M., J. Ara, P. Bannerman, S. Scherer, and D. Pleasure. Induction of neuropilins-1 and -2 and their ligands, Sema3A, Sema3F, and VEGF, during Wallerian degeneration in the peripheral nervous system. Exp. Neurol. 183(2):489–498, 2003. Scarlato, M., T. Xu, P. Bannerman, J. Beesley, U. R. Reddy, A. Rostami, S. S. Scherer, and D. Pleasure. Axon-Schwann cell interactions regulate the expression of fibroblast growth factor-5 (FGF-5). J. Neurosci. Res. 66(1):16–22, 2001. Schlaepfer, W. W. Structural alterations of peripheral nerve induced by the calcium ionophore A23187. Brain Res. 136(1):1–9, 1977. Snow, D. M., E. M. Brown, and P. C. Letourneau. Growth cone behavior in the presence of soluble chondroitin sulfate proteoglycan (CSPG), compared to behavior on CSPG bound to laminin or fibronectin. Int. J. Dev. Neurosci. 14(3):331–349, 1996. Snow, D. M., and P. C. Letourneau. Neurite outgrowth on a step gradient of chondroitin sulfate proteoglycan (CS-PG). J. Neurobiol. 23(3):322–336, 1992. Stewart, H. J., P. A. Eccleston, K. R. Jessen, and R. Mirsky. Interaction between cAMP elevation, identified growth factors, and serum components in regulating Schwann cell growth. J. Neurosci. Res. 30(2):346–352, 1991. Tansey, K. E., J. L. Seifert, B. Botterman, M. R. Delgado, and M. I. Romero. Peripheral nerve repair through multi-luminal biosynthetic implants. Ann. Biomed. Eng. 39(6):1815–1828, 2011. Tomita, K., T. Kubo, K. Matsuda, R. Hattori, T. Fujiwara, K. Yano, and K. Hosokawa. Effect of conduit repair on aberrant motor axon growth within the nerve graft in rats. Microsurgery 27(5):500–509, 2007. Trupp, M., M. Ryden, H. Jornvall, H. Funakoshi, T. Timmusk, E. Arenas, and C. F. Ibanez. Peripheral expression and biological activities of GDNF, a new neurotrophic factor for avian and mammalian peripheral neurons. J. Cell Biol. 130(1):137–148, 1995. Vial, J. D. The early changes in the axoplasm during Wallerian degeneration. J. Biophys. Biochem. Cytol. 4(5):551–555, 1958. Wood, M. D., M. R. MacEwan, A. R. French, A. M. Moore, D. A. Hunter, S. E. Mackinnon, D. W. Moran, G. H. Borschel, and S. E. Sakiyama-Elbert. Fibrin matrices with affinity-based delivery systems and neurotrophic factors promote functional nerve regeneration. Biotechnol. Bioeng. 106(6):970–979, 2010. Wood, M. D., A. M. Moore, D. A. Hunter, S. Tuffaha, G. H. Borschel, S. E. Mackinnon, and S. E. Sakiyama-Elbert. Affinity-based release of glial-derived neurotrophic factor from fibrin matrices enhances sciatic nerve regeneration. Acta Biomater. 5(4):959–968, 2009. Yao, L., S. Wang, W. Cui, R. Sherlock, C. O’Connell, G. Damodaran, A. Gorman, A. Windebank, and A. Pandit. Effect of functionalized micropatterned PLGA on guided neurite growth. Acta Biomater. 5(2):580–588, 2009. Yi, J. H., Y. Katagiri, B. Susarla, D. Figge, A. J. Symes, and H. M. Geller. Alterations in sulfated chondroitin glycosaminoglycans following controlled cortical impact injury in mice. J. Comp. Neurol. 520(15):3295–3313, 2012. Yu, X., and R. V. Bellamkonda. Dorsal root ganglia neurite extension is inhibited by mechanical and chondroitin sulfate-rich interfaces. J. Neurosci. Res. 66(2):303–310, 2001. Zhu, Y., C. Gao, Y. Liu, and J. Shen. Endothelial cell functions in vitro cultured on poly(l-lactic acid) membranes modified with different methods. J. Biomed. Mater. Res. A 69(3):436–443, 2004. Zuo, J., Y. J. Hernandez, and D. Muir. Chondroitin sulfate proteoglycan with neurite-inhibiting activity is up-regulated following peripheral nerve injury. J. Neurobiol. 34(1):41–54, 1998.