Động lực học dinh dưỡng trong mối quan hệ tương hỗ giữa san hô phụ thuộc vào cả sự phong phú tương đối và tuyệt đối của các loài Symbiodiniaceae

Microbiome - Tập 10 - Trang 1-13 - 2022
Shelby E. McIlroy1,2, Casey P. terHorst3, Mark Teece4, Mary Alice Coffroth2,5
1School of Biological Sciences, Swire Institute of Marine Science, The University of Hong Kong, Hong Kong SAR, China
2Graduate Program in Evolution, Ecology and Behaviour, University at Buffalo, Buffalo, USA
3Department of Biology, California State University, Northridge, USA
4Department of Chemistry, State University of New York, College of Environmental Science and Forestry, Syracuse, USA
5Department of Geology, University at Buffalo, Buffalo, USA

Tóm tắt

Các ký sinh cung cấp nhiều nguồn tài nguyên sinh sản, dinh dưỡng và phòng vệ cho vật chủ của chúng, nhưng những nguồn lực này có thể khác nhau tùy thuộc vào thành phần cộng đồng ký sinh. Khi các kỹ thuật di truyền mở rộng nhận thức của chúng ta về độ phong phú của ký sinh trong vô số môi trường vi sinh vật, nghiên cứu về sự hợp tác đã bắt đầu xem xét các cơ chế sinh thái nào ảnh hưởng đến danh tính và sự phong phú tương đối của các loài ký sinh, cũng như cách mà cấu trúc cộng đồng này tác động đến việc trao đổi tài nguyên giữa các đối tác. Ở đây, chúng tôi đã thao tác với mật độ trong vật chủ và tỷ lệ tương đối của hai loài ký sinh san hô (Symbiodinium microadriaticum và Breviolum minutum) và sử dụng sự làm giàu đồng vị bền để theo dõi việc trao đổi dưỡng chất với vật chủ, Briareum asbestinum. Các mẫu hình thu nhận và chuyển hóa carbon và nitrogen thay đổi với cả mật độ và tỷ lệ của các ký sinh. Khi đạt đến một ngưỡng mật độ, việc thu nhận carbon giảm đi với tỷ lệ ngày càng tăng của S. microadriaticum. Ở các vật chủ có B. minutum chiếm ưu thế, việc thu nhận nitrogen không phụ thuộc vào mật độ và có tính trung bình. Ngược lại, đối với những san hô có S. microadriaticum chiếm ưu thế, việc thu nhận nitrogen giảm khi mật độ tăng lên, do đó, những vật chủ này có sự làm giàu nitrogen cao nhất (ở mật độ thấp) và thấp nhất (ở mật độ cao). Những phát hiện của chúng tôi cho thấy việc thu nhận và chia sẻ dưỡng chất phụ thuộc mạnh mẽ vào cả mật độ của các ký sinh trong vật chủ, cũng như loài ký sinh nào là chủ yếu. Những tác động tương tác phức tạp này cho thấy rằng sự điều chỉnh của vật chủ và sự kiềm chế cạnh tranh của các ký sinh trong vật chủ cuối cùng có thể dẫn đến một mối quan hệ tương hỗ hiệu quả hơn.

Từ khóa

#symbionts #nutrient exchange #coral #Symbiodinium #Breviolum #ecological mechanisms #community structure

Tài liệu tham khảo

Hughes TP, Kerry JT, Álvarez-Noriega M, Álvarez-Romero JG, Anderson KD, Baird AH, et al. Global warming and recurrent mass bleaching of corals. Nature. 2017;543:373–7. Brown B. Coral bleaching: causes and consequences. Coral Reefs. 1997;16:S129–38. Oppen MJHV, Oliver JK, Putnam HM, Gates RD. Building coral reef resilience through assisted evolution. Proc Natl Acad Sci. 2015;112:2307–13. Little AF, Oppen MJH v, Willis BL. Flexibility in algal endosymbioses shapes growth in reef corals. Science. 2004;304:1492–4. McIlroy SE, Gillette P, Cunning R, Klueter A, Capo T, Baker AC, et al. The effects of Symbiodinium (Pyrrhophyta) identity on growth, survivorship, and thermal tolerance of newly settled coral recruits. Lin S, editor. J Phycol. 2016;52:1114–24. Tivey TR, Parkinson JE, Weis VM. Host and symbiont cell cycle coordination is mediated by symbiotic state, nutrition, and partner identity in a model cnidarian-dinoflagellate symbiosis. Medina M, Ruby EG, editors. mBio. 2020;11:e02626–19. Rouzé H, Lecellier G, Saulnier D, Lecellier VB. Symbiodinium clades A and D differentially predispose Acropora cytherea to disease and Vibrio spp. colonization. Ecol Evol. 2016;6:560–72. Sampayo EM, Ridgway T, Bongaerts P, Hoegh-Guldberg O. Bleaching susceptibility and mortality of corals are determined by fine-scale differences in symbiont type. Proc Natl Acad Sci. 2008;105:10444–9. Loram JE, Trapido-Rosenthal HG, Douglas AE. Functional significance of genetically different symbiotic algae Symbiodinium in a coral reef symbiosis. Mol Ecol. 2007;16:4849–57 Available from: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/j.1365-294X.2007.03491.x/abstract. Cantin NE, Oppen MJH v, Willis BL, Mieog JC, Negri AP. Juvenile corals can acquire more carbon from high-performance algal symbionts. Coral Reefs. 2009;28:405–14. Baker DM, Andras JP, Jordán-Garza AG, Fogel ML. Nitrate competition in a coral symbiosis varies with temperature among Symbiodinium clades. ISME J. 2013;7:1248–51. Wall CB, Kaluhiokalani M, Popp BN, Donahue MJ, Gates RD. Divergent symbiont communities determine the physiology and nutrition of a reef coral across a light-availability gradient. ISME J. 2020;14:945–58. Palmer T, Stanton M, Young T. Competition and coexistence: exploring mechanisms that restrict and maintain diversity within mutualist guilds. Am Nat. 2003;162:S63–79 Available from: http://www.jstor.org/stable/3473453. Hartmann AC, Baird AH, Knowlton N, Huang D. The paradox of environmental symbiont acquisition in obligate mutualisms. Curr Biol. 2017;27:3711–3716.e3. Silverstein RN, Correa AMS, Baker AC. Specificity is rarely absolute in coral-algal symbiosis: implications for coral response to climate change. Proc R Soc London Ser B-Biol Sci. 2012;279:2609–18. Frank S. Host-symbiont conflict over the mixing of symbiotic lineages. Proc R Soc London Ser B-Biol Sci. 1996;263:339–44. Douglas AE. The symbiotic habit; 2009. p. 1–23. McIlroy SE, Wong JCY, Baker DM. Competitive traits of coral symbionts may alter the structure and function of the microbiome. ISME J. 2020;14:2424–32. Barott KL, Venn AA, Perez SO, Tambutté S, Tresguerres M. Coral host cells acidify symbiotic algal microenvironment to promote photosynthesis. Proc Natl Acad Sci. 2015;112:607–12. Kiers ET, Heijden MGA v d. Mutualistic stability in the arbuscular mycorrhizal symbiosis: exploring hypotheses of evolutionary cooperation. Ecology. 2006;87:1627–36. Kiers ET, Rousseau RA, West SA, Denison RF. Host sanctions and the legume–rhizobium mutualism. Nature. 2003;425:78–81. Kiers ET, Duhamel M, Beesetty Y, Mensah JA, Franken O, Verbruggen E, et al. Reciprocal rewards stabilize cooperation in the mycorrhizal symbiosis. Science. 2011;333:880–2. Cui G, Liew YJ, Li Y, Kharbatia N, Zahran NI, Emwas A-H, et al. Host-dependent nitrogen recycling as a mechanism of symbiont control in Aiptasia. PLoS Genet. 2019;15:e1008189. Ezzat L, Towle E, Irisson J-O, Langdon C, Ferrier-Pagès C. The relationship between heterotrophic feeding and inorganic nutrient availability in the scleractinian coral T. reniformisunder a short-term temperature increase. Limnol Oceanogr. 2015;61:89–102. Dubinsky Z, Berman-Frank I. Uncoupling primary production from population growth in photosynthesizing organisms in aquatic ecosystems. Aquat Sci. 2001;63:4–17. Poland DM, Mansfield JM, Hannes AR, Lewis C, Shearer TL, Connelly SJ, et al. Variation in Symbiodinium communities in juvenile Briareum asbestinum (Cnidaria: Octocorallia) over temporal and spatial scales. Mar Ecol Prog Ser. 2013;476:23–37. Abrego D, Oppen MJHV, Willis BL. Onset of algal endosymbiont specificity varies among closely related species of Acropora corals during early ontogeny. Mol Ecol. 2009;18:3532–43. Poland DM, Coffroth MA. Host growth and survivorship varies with endosymbiotic algal partner in developing cnidarians. Mar Ecol Prog Ser Oldendorf. 2019;612:87–100. Poland DM, Coffroth MA. Trans-generational specificity within a cnidarian–algal symbiosis. Coral Reefs. 2017;36:119–29. McIlroy SE, Cunning R, Baker AC, Coffroth MA. Competition and succession among coral endosymbionts. Ecol Evol. 2019;9:12767–78. Santos S, Kinzie R, Sakai K, Coffroth M. Molecular characterization of nuclear small subunit (18S)-rDNA pseudogenes in a symbiotic dinoflagellate (Symbiodinium, Dinophyta). J Eukaryot Microbiol. 2003;50:417–21. LaJeunesse T. Investigating the biodiversity, ecology, and phylogeny of endosymbiotic dinoflagellates in the genus Symbiodinium using the its region: in search of a “species” level marker. J Phycol. 2001;37:866–80. Coffroth MA, Lewis CF, Santos SR, Weaver JL. Environmental populations of symbiotic dinoflagellates in the genus Symbiodinium can initiate symbioses with reef cnidarians. Curr Biol. 2006;16:R985–7. Grover R, Maguer JF, Allemand D, Ferrier-Pages C. Nitrate uptake in the scleractinian coral Stylophora pistillata. Limnol Oceanogr. 2003;48:2266–74. Coffroth MA, Lasker HR, Diamond ME, Bruenn JA, Bermingham E. DNA fingerprints of a gorgonian coral: a method for detecting clonal structure in a vegetative species. Mar Biol. 1992;114:317–25. Cunning R, Baker AC. Excess algal symbionts increase the susceptibility of reef corals to bleaching. Nat Climate Change. 2013;3:259–62. Tanaka Y, Suzuki A, Sakai K. The stoichiometry of coral-dinoflagellate symbiosis: carbon and nitrogen cycles are balanced in the recycling and double translocation system. ISME J. 2018;12:860–8. Rädecker N, Pogoreutz C, Gegner HM, Cárdenas A, Roth F, Bougoure J, et al. Heat stress destabilizes symbiotic nutrient cycling in corals. Proc National Acad Sci. 2021;118:e2022653118. Krueger T, Horwitz N, Bodin J, Giovani M-E, Escrig S, Fine M, et al. Intracellular competition for nitrogen controls dinoflagellate population density in corals. Proc R Soc B-Biol Sci. 2020;287:20200049. Muscatine L, Ferrier-Pages C, Blackburn A, Gates RD, Baghdasarian G, Allemand D. Cell-specific density of symbiotic dinoflagellates in tropical anthozoans. Coral Reefs. 1998;17:329–37. Venn AA, Tambutté E, Lotto S, Zoccola D, Allemand D, Tambutté S. Imaging intracellular pH in a reef coral and symbiotic anemone. Proc Natl Acad Sci U S A. 2009;106:16574–9. Ezzat L, Fine M, Maguer JF, Grover R, Ferrier-Pagès C. Carbon and nitrogen acquisition in shallow and deep holobionts of the scleractinian coral S. pistillata. Frontiers in Marine. Science. 2017;4:2273. Baker DM, Freeman CJ, Wong JCY, Fogel ML, Knowlton N. Climate change promotes parasitism in a coral symbiosis. ISME J. 2018;12:921–30. Cooper TF, Berkelmans R, Ulstrup KE, Weeks S, Radford B, Jones AM, et al. Environmental factors controlling the distribution of Symbiodinium harboured by the coral Acropora millepora on the Great Barrier Reef. PLoS One. 2011;6:e25536. Ziegler M, Roder C, Büchel C, Voolstra CR. Niche acclimatization in Red Sea corals is dependent on flexibility of host-symbiont association. Mar Ecol Prog Ser. 2015;533:149–61. Muscatine L, Porter J. Reef corals: mutualistic symbioses adapted to nutrient-poor environments. Bioscience. 1977;27:454–60 Available from: http://www.jstor.org/stable/1297526. Rädecker N, Pogoreutz C, Voolstra CR, Wiedenmann J, Wild C. Nitrogen cycling in corals: the key to understanding holobiont functioning? Trends Microbiol. 2015;23:490–7. Sachs JL, Wilcox TP. A shift to parasitism in the jellyfish symbiont Symbiodinium microadriaticum. Proc R Soc B. 2006;273:425–9. Palmer TM, Doak DF, Stanton ML, Bronstein JL, Kiers ET, Young TP, et al. Synergy of multiple partners, including freeloaders, increases host fitness in a multispecies mutualism. Proc Natl Acad Sci U S A. 2010;107:17234–9. Edmunds PJ, Gates RD. Size-dependent differences in the photophysiology of the reef coral Porites astreoides. Biol Bull. 2004;206:61–4. Lecointe A, Domart-Coulon I, Paris A, Meibom A. Cell proliferation and migration during early development of a symbiotic scleractinian coral. Proc R Soc B-Biol Sci. 2016;283:20160206. McIlroy SE, Coffroth MA. Coral ontogeny affects early symbiont acquisition in laboratory-reared recruits. Coral Reefs. 2017;36:927–32. McIlroy SE, Smith GJ, Geller JB. FISH-flow: a quantitative molecular approach for describing mixed clade communities of Symbiodinium. Coral Reefs. 2014;33:157–67.