Sự giữ lại nematocyst trong họ Fionidae (Gastropoda: Nudibranchia) xem xét các thuộc tính sinh thái và tiến hóa

Frontiers in Zoology - Tập 19 - Trang 1-27 - 2022
Irina A. Ekimova1, Olga A. Vorobyeva1, Anna L. Mikhlina2, Dimitry M. Schepetov1, Elena V. Vortsepneva1, Tatiana I. Antokhina3, Vladimir V. Malakhov1
1Invertebrate Zoology Department, Lomonosov Moscow State University, Moscow, Russia
2N.A. Pertsov White Sea Biological Station, Lomonosov Moscow State University, Moscow, Russia
3A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Moscow, Russia

Tóm tắt

Các loài nudibranchae aeolid nổi tiếng với khả năng thu nhận nematocyst từ động vật nhuyễn thể và sử dụng chúng để tự vệ; quá trình này gắn liền chặt chẽ với sở thích ăn uống của nhuyễn thể. Do nhiều nhóm nudibranch cho thấy dấu hiệu tiến hóa thích nghi dựa trên sinh thái, các nghiên cứu về cơ chế phòng vệ dựa trên con mồi có thể cung cấp thông tin quý giá về chi tiết trong lịch sử tiến hóa của nudibranch. Mục tiêu chính của nghiên cứu này là kiểm tra mối tương quan giữa các đặc điểm sinh thái, cơ chế ăn uống và sở thích con mồi với hình thái vi thể của cnidosac và chỉ ra giá trị phát sinh chủng loài của những đặc điểm này. Chúng tôi nghiên cứu hình thái cnidosac ở mười ba loài - đại diện của các dòng chính trong họ Fionidae s.l. Phân tích hình thái bao gồm các lát cắt mô học, kính hiển vi điện tử truyền qua, kính hiển vi quét laser đồng phát và kính hiển vi điện tử quét. Để nghiên cứu phát sinh chủng loài, dữ liệu phân tử sẵn có từ các kho lưu trữ công khai được sử dụng, và cây phát sinh chủng loài được xây dựng dựa trên Suy diễn Bayes và phân tích độ tin cậy tối đa cho một tập dữ liệu nối kết của ba dấu phân tử (COI, 16S, H3). Nhìn chung, cnidosac của fionid phù hợp với kiểu chung của aeolid, nhưng giữa các loài khác nhau, chúng tôi phát hiện ra sự biến động lớn về loại nematocyst thu được, sự sắp xếp của chúng trong các cnidophage, và số lượng các loại tế bào trong cnidosacs. Chúng tôi báo cáo sự hiện diện của cellules speciale trong khoang máu của tất cả các loài được nghiên cứu, và lần đầu tiên, chúng tôi báo cáo sự hiện diện của tế bào có trục chitin trong khoang máu của tất cả các loài fionid trừ Eubranchus. Chức năng của cả hai loại tế bào này vẫn chưa được biết đến. Việc mất cnidosacs chức năng đã xảy ra ít nhất ba lần trong họ Fionidae, và trong trường hợp của các chi Phestilla, Calma và Fiona, sự mất mát này liên quan đến chế độ ăn không có cnidarian của chúng. Độ đa dạng của cấu trúc vi thể cnidosac trong họ Fionidae s.l. tương quan với hình thái radula và sở thích ăn uống của mỗi loài. Sự chuyển đổi con mồi giữa con mồi cnidarian và không có cnidarian (cả thông qua chuyển đổi tiến hóa và biến đổi cá nhân) hiếm khi xảy ra trong họ Fionidae s.l.; tuy nhiên, các chuyển đổi vi tiến hóa giữa các loài hydrozoan khác nhau trong cùng một chi thì phổ biến hơn. Hình thái cnidosac biểu thị những thay đổi đáng kể ngay cả khi chuyển đổi giữa các loài hydrozoan tương tự, hoặc thay đổi địa điểm ăn uống trên cùng một loài con mồi. Các dữ liệu này chỉ ra rằng hình thái cnidosac có thể theo dõi sự chuyển đổi con mồi vi tiến hóa - nói cách khác, nó bị ảnh hưởng bởi sự thay đổi giữa các loài con mồi và thay đổi địa điểm ăn uống với một loài con mồi duy nhất. Do đó, hình thái cnidosac có thể là một chỉ báo hữu ích khi nghiên cứu các đặc điểm sinh thái của các loài cụ thể.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

Cimino G, Ghiselin MT. Chemical defense and evolutionary trends in biosynthetic capacity among dorid nudibranchs (Mollusca: Gastropoda: Opisthobranchia). Chemoecology. 1999;9(4):187–207. Wägele H. Potential key characters in Opisthobranchia (Gastropoda, Mollusca) enhancing adaptive radiation. Org Divers Evol. 2004;4(3):175–88. Burghardt I, Stemmer K, Wägele H. Symbiosis between Symbiodinium (Dinophyceae) and various taxa of Nudibranchia (Mollusca: Gastropoda), with analyses of long-term retention. Org Divers Evol. 2008;8(1):66–76. Burghardt I, Schrödl M, Wägele H. Three new solar-powered species of the genus Phyllodesmium Ehrenberg, 1831 (Mollusca: Nudibranchia: Aeolidioidea) from the tropical Indo-Pacific, with analysis of their photosynthetic activity and notes on biology. J Mollus Stud. 2008;74(3):277–92. Greenwood PG. Acquisition and use of nematocysts by cnidarian predators. Toxicon. 2009;54(8):1065–70. Wägele H, Raupach MJ, Burghardt I, Grzymbowski Y, Händeler K. Solar powered seaslugs (Opisthobranchia, Gastropoda, Mollusca): incorporation of photosynthetic units: a key character enhancing radiation? In: Glaubrecht M, editor. Evolution in action. Adaptive radiations and the origins of biodiversity. Springer: Berlin; 2010. p. 263–82. Wagele H, Ballesteros M, Avila C. Defensive glandular structures in opisthobranch molluscs-from histology to ecology. Oceanogr Mar Biol. 2006;44:197. Rudman WB, Bergquist PR. A review of feeding specificity in the sponge-feeding Chromodorididae (Nudibranchis: Mollusca). Molluscan Res. 2007;27:60–88. Burghardt I, Gosliner TM. Phyllodesmium rudmani (Mollusca: Nudibranchia: Aeolidoidea), a new solar powered species from the Indo-West Pacific with data on its symbiosis with zooxanthellae. Zootaxa. 2006;1308(1):31–47. Moore E, Gosliner T. Three new species of Phyllodesmium Ehrenberg (Gastropoda: Nudibranchia: Aeolidoidea), and a revised phylogenetic analysis. Zootaxa. 2009;2201(1):30–48. Mehrotra R, Arnold S, Wang A, Chavanich S, Hoeksema BW, Caballer M. A new species of coral-feeding nudibranch (Mollusca: Gastropoda) from the Gulf of Thailand. Mar Biodiver. 2020;50(3):1–18. Conklin EJ, Mariscal RN. Feeding behavior, ceras structure, and nematocyst storage in the aeolid nudibranch, Spurilla neapolitana (Mollusca). B Mar Sci. 1977;27(4):658–67. Frick K. Response in nematocyst uptake by the nudibranch Flabellina verrucosa to the presence of various predators in the southern Gulf of Maine. Biol Bull. 2003;205(3):367–76. Aguado F, Marin A. Warning coloration associated with nematocyst-based defences in aeolidiodean nudibranchs. J Mollus Stud. 2007;73(1):23–8. Marin A. Chemical or nematocyst-based defence in the nudibranch Cratena peregrina? A reply to BK Penney. J Mollus Stud. 2009;75(2):201–2. Goodheart JA, Bazinet AL, Valdés Á, Collins AG, Cummings MP. Prey preference follows phylogeny: evolutionary dietary patterns within the marine gastropod group Cladobranchia (Gastropoda: Heterobranchia: Nudibranchia). BMC Evol Biol. 2017;17(1):1–14. Ekimova I, Valdés Á, Chichvarkhin A, Antokhina T, Lindsay T, Schepetov D. Diet-driven ecological radiation and allopatric speciation result in high species diversity in a temperate-cold water marine genus Dendronotus (Gastropoda: Nudibranchia). Mol Phylogenet Evol. 2019;141: 106609. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2019.106609. Fritts-Penniman AL, Gosliner TM, Mahardika GN, Barber PH. Cryptic ecological and geographic diversification in coral-associated nudibranchs. Mol Phylogenet Evol. 2020;144: 106698. Goodheart JA, Bely AE. Sequestration of nematocysts by divergent cnidarian predators: mechanism, function, and evolution. Invertebr Biol. 2017;136(1):75–91. Goodheart JA, Bleidißel S, Schillo D, Strong EE, Ayres DL, Preisfeld A, Collins AG, Cummings MP, Wägele H. Comparative morphology and evolution of the cnidosac in Cladobranchia (Gastropoda: Heterobranchia: Nudibranchia). Front Zool. 2018;15(1):1–18. Östman C. A guideline to nematocyst nomenclature and classification, and some notes on the systematic value of nematocysts. Sci Mar. 2000;64:31–46. Anthony SE. Cnida sequestration in aeolid nudibranchs: variability and retention time of sequestered cnidae in the opalescent sea slug, Hermissenda crassicornis (Gastropoda, Nudibranchia). Can J Zool. 2020;98(12):808–14. Vorobyeva OA, Ekimova IA, Malakhov VV. The structure of cnidosacs in nudibranch mollusc Aeolidia papillosa (Linnaeus, 1761) and presumable mechanism of nematocysts release. Doklady Biol Sci. 2017;476(1):196–9. Vorobyeva OA, Malakhov VV, Ekimova IA. General and fine structure of Aeolidia papillosa cnidosacs (Gastropoda: Nudibranchia). J Morph. 2021;282(5):754–68. Schmekel L. Electron microscopic study on the regeneration of the cerata. Malacologia. 1979;18(1–2):413–20. Edmunds M. Protective mechanisms in the Eolidacea (Mollusca Nudibranchia). Zool J Linn Soc. 1966;46(308):27–71. Greenwood PG. Nematocyst maintenance and orientation in aeolid nudibranchs (Doctoral dissertation, The Florida State University); 1987. Martin R. Management of nematocysts in the alimentary tract and in cnidosacs of the aeolid nudibranch gastropod Cratena peregrina. Mar Biol. 2003;143(3):533–41. Glaser OC. The nematocysts of eolids. Williams & Wilkins; 1910. Kälker H, Schmekel L. Structure and function of the cnidosac of the Aeolidoidea. Zoomorphologie. 1976;86:41–60. Cattaneo-Vietti R, Boreo F. Relationships between aeolid (Mollusca, Nudibranchia) radular morphology and their cnidarian prey. Boll Malacologico. 1988;24:215–22. Hawkins SJ, Watson DC, Hill AS, Harding SP, Kyriakides MA, Hutchinson S, Norton TA. A comparison of feeding mechanisms in microphagous, herbivorous, intertidal, prosobranchs in relation to resource partitioning. J Moll Stud. 1989;55(2):151–65. Kohn AJ. Feeding biology of gastropods. The mollusca physiology. 1983(Part 2):2–64. Mikhlina AL, Vortsepneva EV, Tzetlin AB. Functional morphology of the buccal complex of Flabellina verrucosa (Gastropoda: Opisthobranchia). Invertebrate Zool. 2015;12:175–96. Mikhlina AL, Tzetlin AB, Ekimova IA, Vortsepneva EV. Drilling in the dorid species Vayssierea cf. elegans (Gastropoda: Nudibranchia): Functional and comparative morphological aspects. J Morph. 2019;280(1):119–32. Rudman WB. The anatomy and biology of alcyonarian-feeding aeolid opisthobranch molluscs and their development of symbiosis with zooxanthellae. Zool J Linn Soc. 1981;72(3):219–62. Rudman WB. Further studies on the taxonomy and biology of the octocoral-feeding genus Phyllodesmium Ehrenberg, 1831 (Nudibranchia: Aeolidoidea). J Mollus Stud. 1991;57(2):167–203. Putz A, König GM, Wägele H. Defensive strategies of Cladobranchia (Gastropoda, Opisthobranchia). Nat Prod Rep. 2010;27(10):1386–402. Greenwood PG. Nudibranch nematocysts. The biology of nematocysts. 1988:445–462. Cella K, Carmona L, Ekimova I, Chichvarkhin A, Schepetov D, Gosliner TM. A radical solution: the phylogeny of the nudibranch family Fionidae. PLoS ONE. 2016;11(12): e0167800. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0167800. Korshunova T, Lundin K, Malmberg K, Picton B, Martynov A. First true brackish-water nudibranch mollusc provides new insights for phylogeny and biogeography and reveals paedomorphosis-driven evolution. PLoS ONE. 2018;13(3): e0192177. Valdés Á, Lundsten L, Wilson NG. Five new deep-sea species of nudibranchs (Gastropoda: Heterobranchia: Cladobranchia) from the Northeast Pacific. Zootaxa. 2018;4526(4):401–33. Ekimova I, Valdés Á, Stanovova M, Mikhlina A, Antokhina T, Neretina T, Chichvarkhina O, Schepetov D. Connected across the ocean: taxonomy and biogeography of deep-water Nudibranchia from the Northwest Pacific reveal trans-Pacific links and two undescribed species. Org Divers Evol. 2021;21(4):753–82. Korshunova TA, Sanamyan NP, Sanamyan KE, Bakken T, Lundin K, Fletcher K, Martynov AV. Biodiversity hotspot in cold waters: a review of the genus Cuthonella with descriptions of seven new species (Mollusca, Nudibranchia). Contrib Zool. 2020;90(2):216–83. Martynov A, Lundin K, Picton B, Fletcher K, Malmberg K, Korshunova T. Multiple paedomorphic lineages of soft-substrate burrowing invertebrates: parallels in the origin of Xenocratena and Xenoturbella. PLoS ONE. 2020;15(1): e0227173. McDonald GR, Nybakken JW. List of the worldwide food habits of nudibranchs. Veliger. 1997;40(2):157–9. Calado G, Urgorri V. Feeding habits of Calma glaucoides (Alder & Hancock, 1854): its adaptive structures and behaviour. Boll Malacologico. 2001;37(5/8):177–80. Calado G, Urgorri V. A new species of Calma Alder & Hancock, 1855 (Gastropoda: Nudibranchia) with a review of the genus. J Mollus Stud. 2002;68(4):311–7. Willan RC. New Zealand locality records for the aeolid nudibranch Fiona pinnata (Eschscholtz). Tane. 1979;25:141–7. Nybakken J, McDonald G. Feeding mechanisms of West American nudibranchs feeding on Bryozoa, Cnidaria and Ascidiacea, with special respect to the radula. Malacologia. 1981;20(2):439–49. Mikhlina A, Ekimova I, Vortsepneva E. Functional morphology and post-larval development of the buccal complex in Eubranchus rupium (Nudibranchia: Aeolidida: Fionidae). Zoology. 2020;14: 125850. Korshunova T, Martynov A, Picton B. Ontogeny as an important part of integrative taxonomy in tergipedid aeolidaceans (Gastropoda: Nudibranchia) with a description of a new genus and species from the Barents Sea. Zootaxa. 2017;4324(1):1–22. Ekimova IA, Mikhlina AL, Vorobyeva OA, Antokhina TI, Tambovtseva VG, Schepetov DM. Young but distinct: description of Eubranchus malakhovi sp. N. a new, recently diverged nudibranch species (Gastropoda: Heterobranchia) from the Sea of Japan. Invertebr Zool. 2021;18(3):197–222. Millonig G. Study on the factors which influence preservation of fine structure. Symposium on electron microscopy. Rome, Italy: Consiglio Nazionale delle Ricerche; 1964. p. 347. Vandepas LE. Chitin the good fight–identification and description of chitin and its genes in Cnidaria (Doctoral dissertation). 2018. p. 1–167. Östman C. Abundance, feeding behaviour and nematocysts of scyphopolyps (Cnidaria) and nematocysts in their predator, the nudibranch Coryphella verrucosa (Mollusca). Interactions and Adaptation Strategies of Marine Organisms. Springer: Dordrecht; 1997. p. 21–28. Edgar RC. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic Acids Res. 2004;32(5):1792–7. Kumar S, Stecher G, Tamura K. MEGA7: molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for bigger datasets. Mol Biol Evol. 2016;33(7):1870–4. Talavera G, Castresana J. Improvement of phylogenies after removing divergent and ambiguously aligned blocks from protein sequence alignments. Syst Biol. 2007;56(4):564–77. Chaban EM, Ekimova IA, Schepetov DM, Chernyshev AV. Meloscaphander grandis (Heterobranchia: Cephalaspidea), a deep-water species from the North Pacific: redescription and taxonomic remarks. Zootaxa. 2019;4646(2):385–400. Darriba D, Posada D, Kozlov AM, Stamatakis A, Morel B, Flouri T. ModelTest-NG: a new and scalable tool for the selection of DNA and protein evolutionary models. Mol Biol Evol. 2020;37(1):291–4. Flouri T, Izquierdo-Carrasco F, Darriba D, Aberer AJ, Nguyen LT, Minh BQ, von Haeseler A, Stamatakis A. The phylogenetic likelihood library. Syst Biol. 2014;64(2):356–62. Ronquist F, Huelsenbeck JP. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics. 2003;19(12):1572–4. Stamatakis A. RAxML version 8: a tool for phylogenetic analysis and post-analysis of large phylogenies. Bioinformatics. 2014;30(9):1312–3. Sukumaran J, Holder MT. DendroPy: a Python library for phylogenetic computing. Bioinformatics. 2010;26(12):1569–71. Goodheart JA, Barone V, Lyons DC. Movement and storage of nematocysts across development in the nudibranch Berghia stephanieae (Valdés, 2005). Front Zool. 2022;19(1):1–5. Hecht E. Contribution B 1’6tude des nudibranches. Mdm Soc Zool Fr. 1896;8:537–711. Evans TJ. Calma glaucoides: a study in adaptation. Q J Microsc Sci. 1922;66:439–55. Henneguy LF. Contribution l’histologie des nudibranches. Archs Anat Microsc. 1925;21:400–68. Schmekel L. Zur Feinstruktur der Spezialzellen von normalernährten und hungernden Aeolidiern (Gastr. Nudibranchia). Z Zellforsch Mik Ana. 1972;124(3):419–32. Burghardt I, Wägele H. A new solar powered species of the genus Phyllodesmium Ehrenberg, 1831 (Mollusca: Nudibranchia: Aeolidoidea) from Indonesia with analysis of its photosynthetic activity and notes on biology. Zootaxa. 2004;596(1):1–18. Martin R, Hild S, Walther P, Ploss K, Boland W, Tomaschko KH. Granular chitin in the epidermis of nudibranch molluscs. Biol Bull. 2007;213(3):307–15. Edmunds M, Kress A. On the European species of Eubranchus [Mollusca Opisthobranchia]. J Mar Biol Assoc UK. 1969;49(4):879–912. Carmona L, Pola M, Gosliner TM, Cervera JL. A tale that morphology fails to tell: a molecular phylogeny of Aeolidiidae (Aeolidida, Nudibranchia, Gastropoda). PLoS ONE. 2013;8(5): e63000. Kiko R, Kramer M, Spindler M, Wägele H. Tergipes antarcticus (Gastropoda, Nudibranchia): distribution, life cycle, morphology, anatomy and adaptation of the first mollusc known to live in Antarctic sea ice. Polar Biol. 2008;31(11):1383–95. Bieri R. Feeding preferences and rates of the snail, Ianthina prolongata, the barnacle, Lepas anserifera, the nudibranchs, Glaucus atlanticus and Fiona pinnata, and the food web in the marine neuston. P Seto Mar Biol Lab. 1966;14(2):161–70. Ekimova I, Deart Y, Schepetov D. Living with a giant parchment tube worm: a description of a new nudibranch species (Gastropoda: Heterobranchia) associated with the annelid Chaetopterus. Mar Biodivers. 2019;49(1):289–300. Schmidt H. Beiträge zur Differentialdiagnose, Morphologie und Evolution der Edwardsiidae (Actiniaria, Anthozoa): I. Die Gattung Alfredus nov. gen. mit der Typusart A. lucifugus (Fischer, 1888). J Zool Syst Evol Res. 1979;17(3):211–20. Picciani N, Pires DO, Silva HR. Cnidocysts of Caryophylliidae and Dendrophylliidae (Cnidaria: Scleractinia): taxonomic distribution and phylogenetic implications. Zootaxa. 2011;3135(1):35–54.