Sự ức chế sự phát triển của tế bào T do sự chuyển hóa tryptophan của đại thực bào

Journal of Experimental Medicine - Tập 189 Số 9 - Trang 1363-1372 - 1999
David H. Munn1, Ebrahim Shafizadeh1, J. ATTWOOD1, I. E. Bondarev1, Achal Pashine1, Andrew L. Mellor1
1From the *Institute of Molecular Medicine and Genetics and the ‡Department of Pediatrics, Medical College of Georgia,  Augusta, Georgia 30912

Tóm tắt

Chúng tôi gần đây đã chỉ ra rằng sự biểu hiện của enzyme indoleamine 2,3-dioxygenase (IDO) trong thời kỳ mang thai ở chuột là cần thiết để ngăn chặn sự từ chối của tế bào T mẹ đối với bào thai đồng loại. Ngoài vai trò của nó trong thai kỳ, các tế bào biểu hiện IDO được phân bố rộng rãi trong các cơ quan lympho sơ cấp và thứ cấp. Ở đây, chúng tôi cho thấy rằng các tế bào đơn nhân đã phân hóa dưới ảnh hưởng của yếu tố kích thích thuộc địa đại thực bào (M-CSF) có khả năng ức chế sự phát triển của tế bào T trong ống nghiệm thông qua sự phân hủy nhanh chóng và chọn lọc tryptophan bởi IDO. IDO được kích thích trong các đại thực bào bởi sự kết hợp đồng vận của các tín hiệu từ tế bào T, bao gồm IFN-γ và CD40-ligand. Việc ức chế IDO bằng đồng phân 1-methyl của tryptophan đã ngăn chặn sự ức chế do đại thực bào gây ra. Các tế bào T tinh khiết được kích hoạt trong điều kiện thiếu tryptophan có thể tổng hợp protein, tham gia chu kỳ tế bào, và tiến triển bình thường qua các giai đoạn đầu của G1, bao gồm việc tăng cường thụ thể IL-2 và tổng hợp IL-2. Tuy nhiên, trong điều kiện thiếu tryptophan, sự tiến triển của chu kỳ tế bào dừng lại ở điểm dừng giữa G1. Việc phục hồi tryptophan cho các tế bào đang bị dừng lại là không đủ để cho phép sự tiến triển chu kỳ tế bào tiếp theo, cũng như việc kích thích đồng thời qua CD28. Tế bào T chỉ có thể thoát khỏi trạng thái bị ngừng lại nếu có một vòng tín hiệu thụ thể tế bào T thứ hai được cung cấp trong sự hiện diện của tryptophan. Các dữ liệu này tiết lộ một cơ chế mới mà trong đó các tế bào trình diện kháng nguyên có thể điều chỉnh sự kích hoạt tế bào T thông qua sự chuyển hóa tryptophan. Chúng tôi suy đoán rằng sự biểu hiện của IDO bởi một số tế bào trình diện kháng nguyên in vivo cho phép chúng ức chế các phản ứng tế bào T không mong muốn.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

Fazekas de St. Groth, 1998, The evolution of self-tolerance: a new cell arises to meet the challenge of self-reactivity, Immunol Today, 19, 448, 10.1016/S0167-5699(98)01328-0

Banchereau, 1998, Dendritic cells and the control of immunity, Nature, 392, 245, 10.1038/32588

Munn, 1993, Cytokine regulation of human monocyte differentiation in vitro: the tumor-cytotoxic phenotype induced by macrophage colony-stimulating factor is developmentally regulated by interferon γ, Cancer Res, 53, 2603

Munn, 1996, Selective activation-induced apoptosis of peripheral T cells imposed by macrophages: a potential mechanism of antigen-specific peripheral lymphocyte deletion, J Immunol, 156, 523, 10.4049/jimmunol.156.2.523

Shimizu, 1978, Indoleamine 2,3-dioxygenase: purification and some properties, J Biol Chem, 253, 4700, 10.1016/S0021-9258(17)30447-7

Carlin, 1989, Interferon-induced indoleamine 2,3-dioxygenase activity in human mononuclear phagocytes, J Leukoc Biol, 45, 29, 10.1002/jlb.45.1.29

Werner, 1987, Human macrophages degrade tryptophan upon induction by interferon-γ, Life Sci, 41, 273, 10.1016/0024-3205(87)90149-4

Taylor, 1991, Relationship between interferon-γ, indoleamine 2,3-dioxygenase, and tryptophan catabolism, FASEB J, 5, 2516, 10.1096/fasebj.5.11.1907934

Pfefferkorn, 1984, Interferon γ blocks the growth of Toxoplasma gondiiin human fibroblasts by inducing the host cells to degrade tryptophan, Proc Natl Acad Sci USA, 81, 908, 10.1073/pnas.81.3.908

Gupta, 1994, Antiparasitic and antiproliferative effects of indoleamine 2,3-dioxygenase enzyme expression in human fibroblasts, Infect Immun, 62, 2277, 10.1128/iai.62.6.2277-2284.1994

Daubener, 1995, Establishment of T-helper type 1- and T-helper type 2-like human Toxoplasmaantigen-specific T-cell clones, Immunol, 86, 79

Daubener, 1996, Anti-parasitic effector mechanisms in human brain tumor cells: role of interferon-γ and tumor necrosis factor-α, Eur J Immunol, 26, 487, 10.1002/eji.1830260231

Nagineni, 1996, Mechanisms of interferon-induced inhibition of Toxoplasma gondiireplication in human retinal pigment epithelial cells, Infect Immun, 64, 4188, 10.1128/iai.64.10.4188-4196.1996

Aune, 1989, Inhibition of tumor cell growth by interferon-γ is mediated by two distinct mechanisms dependent upon oxygen tension: induction of tryptophan degradation and depletion of intracellular nicotinamide adenine dinucleotide, J Clin Invest, 84, 863, 10.1172/JCI114247

Munn, 1998, Prevention of allogeneic fetal rejection by tryptophan catabolism, Science, 281, 1191, 10.1126/science.281.5380.1191

Cady, 1991, 1-methyl-d,l-tryptophan, β-(3-benzofuranyl)-d,l-alanine (the oxygen analog of tryptophan), and β-[3-benzo(b)thienyl]-d,l-alanine (the sulfur analog of tryptophan) are competitive inhibitors for indoleamine 2,3-dioxygenase, Arch Biochem Biophys, 291, 326, 10.1016/0003-9861(91)90142-6

Southan, 1996, Structural requirements of the competitive binding site of recombinant human indoleamine 2,3-dioxygenase, Med Chem Res, 1996, 343

Moriya, 1975, A facile synthesis of 6-chloro-d-tryptophan, Bull Chem Soc Japan, 48, 2217, 10.1246/bcsj.48.2217

Munn, 1987, Interleukin-2 enhancement of monoclonal antibody-mediated cellular cytotoxicity against human melanoma, Cancer Res, 47, 6600

Sono, 1980, Indoleamine 2,3-dioxygenase: equilibrium studies of the tryptophan binding to the ferric, ferrous, and co-bound enzymes, J Biol Chem, 255, 1339, 10.1016/S0021-9258(19)86035-0

Bloxam, 1974, Error in the determination of tryptophan by method of Denckla and Dewey. A revised procedure, Anal Biochem, 60, 621, 10.1016/0003-2697(74)90275-9

Yamamoto, 1967, Tryptophan pyrrolase of rabbit intestine: d- and l-tryptophan-cleaving enzyme or enzymes, J Biol Chem, 242, 5260, 10.1016/S0021-9258(18)99420-2

Dai, 1990, Molecular cloning, sequencing and expression of human interferon-γ-inducible indoleamine 2,3-dioxygenase cDNA, Biochem Biophys Res Commun, 168, 1, 10.1016/0006-291X(90)91666-G

Munn, 1996, Recombinant human macrophage colony-stimulating factor in nonhuman primates: Selective expansion of a CD16+monocyte subset with phenotypic similarity to primate natural killer cells, Blood, 88, 1215, 10.1182/blood.V88.4.1215.bloodjournal8841215

Koide, 1994, The signal transduction mechanism responsible for gamma interferon-induced indoleamine 2,3-dioxygenase gene expression, Infect Immun, 62, 948, 10.1128/iai.62.3.948-955.1994

Dai, 1990, Regulation of indoleamine 2,3-dioxygenase gene expression in human fibroblasts by interferon-γ, J Biol Chem, 265, 19871, 10.1016/S0021-9258(17)45453-6

Chon, 1996, Cooperative role of interferon regulatory factor 1 and p91 (STAT1) response elements in interferon-γ-inducible expression of human indoleamine 2,3-dioxygenase gene, J Biol Chem, 271, 17247, 10.1074/jbc.271.29.17247

Stout, 1996, The many roles of CD40 in cell-mediated inflammatory responses, Immunol Today, 17, 487, 10.1016/0167-5699(96)10060-I

Crabtree, 1989, Contingent genetic regulatory events in T lymphocyte activation, Science, 243, 355, 10.1126/science.2783497

Medawar, 1953, Some immunological and endocrinological problems raised by evolution of viviparity in vertebrates, Symp Soc Exp Biol, 7, 320

Kamimura, 1991, Localization and developmental change of indoleamine 2,3-dioxygenase activity in the human placenta, Acta Med Okayama, 45, 135

Yoshida, 1980, Regulation of indoleamine 2,3-dioxygenase activity in the small intestine and the epididymis of mice, Arch Biochem Biophys, 203, 343, 10.1016/0003-9861(80)90185-X

Moffett, 1994, Antibodies to quinolinic acid and the determination of its cellular distribution within the rat immune system, Cell Tissue Res, 278, 461, 10.1007/BF00331364

Espey, 1996, Localization of quinolinic acid in the murine AIDS model of retrovirus-induced immunodeficiency: implications for neurotoxicity and dendritic cell immunopathogenesis, AIDS, 10, 151, 10.1097/00002030-199602000-00004

Espey, 1995, Temporal and spatial changes of quinolinic acid immunoreactivity in the immune system of lipopolysaccharide-stimulated mice, J Leukoc Biol, 57, 199, 10.1002/jlb.57.2.199

Yoshida, 1981, Specific induction of indoleamine 2,3-dioxygenase by bacterial lipopolysaccharide in the mouse lung, Arch Biochem Biophys, 212, 629, 10.1016/0003-9861(81)90406-9

Malina, 1996, Indoleamine 2,3-dioxygenase: antioxidant enzyme in the human eye, Graefe's Arch Clin Exp Ophthalmol, 234, 457, 10.1007/BF02539413

Casciari, 1988, Glucose diffusivity in multicellular tumor spheroids, Cancer Res, 48, 3905

Li, 1982, The glucose distribution in 9L rat brain multicell tumor spheroids and its effect on cell necrosis, Cancer, 50, 2066, 10.1002/1097-0142(19821115)50:10<2066::AID-CNCR2820501017>3.0.CO;2-X

Fleckner, 1995, Differential regulation of the human, interferon inducible tryptophanyl-tRNA synthetase by various cytokines in cell lines, Cytokine, 7, 70, 10.1006/cyto.1995.1009

Smith, 1988, Measurement of local cerebral protein synthesis in vivo: influence of recycling of amino acids derived from protein degradation, Proc Natl Acad Sci USA, 85, 9341, 10.1073/pnas.85.23.9341

Dauphinais, 1977, PHA stimulation of human lymphocytes during amino acid deprivation: protein, RNA, and DNA synthesis, J Cell Physiol, 91, 357, 10.1002/jcp.1040910305

Woolley, 1974, Effects of tryptophan deprivation on L1210 cells in culture, Cancer Res, 34, 1010

Brunner, 1973, Regulation of DNA synthesis by amino acid limitation, Cancer Res, 33, 29

Tobey, 1971, Isoleucine-mediated regulation of genome replication in various mammalian cell lines, Cancer Res, 31, 46

Cherwinski, 1995, The immunosuppressant leflunomide inhibits lymphocyte proliferation by inhibiting pyrimidine biosynthesis, J Pharmacol Exp Ther, 275, 1043

Terada, 1995, Rapamycin inhibits ribosomal protein synthesis and induces G1 prolongation in mitogen-activated T lymphocytes, J Immunol, 155, 3418, 10.4049/jimmunol.155.7.3418

Laliberte, 1998, Effects of guanine nucleotide depletion on cell cycle progression in human T lymphocytes, Blood, 91, 2896, 10.1182/blood.V91.8.2896.2896_2896_2904

DeSilva, 1991, Clonal anergy is induced in vitro by T cell receptor occupancy in the absence of proliferation, J Immunol, 147, 3261, 10.4049/jimmunol.147.10.3261

Bird, 1998, Helper T cell differentiation is controlled by the cell cycle, Immunity, 9, 229, 10.1016/S1074-7613(00)80605-6

Oehen, 1998, Differentiation of naive CTL to effector and memory CTL: correlation of effector function with phenotype and cell division, J Immunol, 161, 5338, 10.4049/jimmunol.161.10.5338

Babitzke, 1997, Regulation of tryptophan biosynthesis: trp-ing the TRAP or how Bacillus subtilisreinvented the wheel, Molec Microbiol, 26, 1, 10.1046/j.1365-2958.1997.5541915.x

Knox, 1951, The adaptive increase of the tryptophan peroxidase-oxidase system of liver, Science, 113, 237, 10.1126/science.113.2931.237

Schwartz, 1996, Models of T cell anergy: is there a common molecular mechanism?, J Exp Med, 184, 1, 10.1084/jem.184.1.1