Sự kết hợp gen thường gặp trong các khối u thần kinh nội tiết tiết ACTH của tuyến tụy, nhưng không phải ở các khối u không thuộc tuyến tụy

Abbas Agaimy1, Atsuko Kasajima2, Robert Stoehr1, Florian Haller1, Christoph Schubart1, Lars Tögel1, Nicole Pfarr2, Alexander von Werder3, Marianne E. Pavel4, Fausto Sessa5, Silvia Uccella6,7, Stefano La Rosa5, Günter Klöppel2
1Institute of Pathology, University Hospital Erlangen, Friedrich Alexander University of Erlangen-Nuremberg & Comprehensive Cancer Center, European Metropolitan Area Erlangen-Nuremberg (CCC ER-EMN), Erlangen, Germany
2Institute of Pathology, Technical University Munich, Munich, Germany
3Department of Internal Medicine 2, Technical University Munich, Munich, Germany
4Department of Medicine 1, Division of Endocrinology, Comprehensive Cancer Center, Erlangen University Hospital, European Metropolitan Area Erlangen-Nuremberg (CCC ER-EMN), Friedrich Alexander University of Erlangen-Nuremberg, Erlangen, Germany
5Unit of Pathology, Department of Medicine and Surgery, University of Insubria, Varese, Italy
6Humanitas University, Milan, Italy
7Humanitas Research Hospital, Rozzano, Italy

Tóm tắt

Hội chứng Cushing ngoài nguyên phát là một rối loạn lâm sàng hiếm gặp do hormone vỏ thượng thận (ACTH) được sản xuất quá mức bởi các khối u không phải tuyến yên, chủ yếu là các khối u thần kinh nội tiết (NENs) của phổi, tuyến tụy và đường tiêu hóa, cùng với một số vị trí ít gặp khác. Nền tảng di truyền của các khối u NENs sản xuất ACTH chưa được nghiên cứu kỹ lưỡng. Lấy cảm hứng từ một trường hợp điển hình của khối u NEN tiết ACTH ở tuyến tụy mang đột biến gen fusion, chúng tôi đã giả định rằng các khối u NEN sản xuất ACTH có thể giàu các đột biến gộp gen. Chúng tôi đã nghiên cứu 21 khối u NEN secreting ACTH của tuyến tụy (10), phổi (9), tuyến ức (1) và thận (1) bằng cách sử dụng giải trình tự RNA định hướng. Các khối u được phân loại theo phân loại WHO gần đây nhất như NET-G1/ carcinoid điển hình (n = 4), NET-G2/carcinoid không điển hình (n = 14), và NET-G3 (n = 3). Tổng cộng, giải trình tự RNA định hướng thành công ở 11 trường hợp (4 trong số 10 khối u tụy, 5 trong số 9 khối u phổi, và trong một khối u thận và một khối u tuyến ức). Tất cả bốn khối u tụy được kiểm tra thành công đều cho thấy một đột biến gộp gen: hai trường hợp có EWSR1::BEND2 và một trường hợp có KMT2A::BCOR và TFG::ADGRG7, tương ứng. Các sự thay đổi EWSR1 đã được xác nhận trong cả hai khối u với EWSR1::BEND2 qua FISH. Các đột biến gộp gen không xuất hiện đồng thời với các đột biến của ATRX, DAXX và MEN1 (các gen thường bị đột biến nhất trong NETs) ở cả bốn trường hợp. Sử dụng đánh giá biến thể dựa trên RNA (n = 16) hoặc qua bảng gen TSO500 (n = 5), không phát hiện được các đột biến BCOR gây bệnh trong bất kỳ trường hợp nào. Tổng thể, các đột biến gộp gen đã được phát hiện ở 4/4 (100%) các khối u tụy so với 0/7 (0%) các khối u không phải tụy. Những kết quả này gợi ý vai trò tiềm năng của các đột biến gộp gen trong việc kích thích quá trình sản xuất ACTH ở các NEN tụy gây ra hội chứng Cushing ngoài nguyên phát. Mặc dù các cơ chế chính xác chịu trách nhiệm cho việc tiết ACTH ngoài nguyên phát không nằm trong phạm vi nghiên cứu này, nhưng các protein gộp gen được biểu hiện quá mức có thể tham gia vào việc biểu hiện quá mức các tiền chất pre-ACTH thông qua trung gian của sự khuếch đại promoter tương tự như các cơ chế được giả định cho các hiện tượng bệnh lý paraneoplastic do EWSR1::CREB1 trong một số khối u mô đệm nhất định. Nền tảng di truyền của các NENs không phải tụy sản xuất ACTH vẫn cần được nghiên cứu thêm.

Từ khóa

#Hội chứng Cushing #ACTH #khối u thần kinh nội tiết #đột biến gộp gen #giải trình tự RNA

Tài liệu tham khảo

Isidori AM, Kaltsas GA, Pozza C, Frajese V, Newell-Price J, Reznek RH, Jenkins PJ, Monson JP, Grossman AB, Besser GM (2006) The ectopic adrenocorticotropin syndrome: clinical features, diagnosis, management, and long-term follow-up. J Clin Endocrinol Metab 91:371–377 Coates PJ, Doniach I, Howlett TA, Rees LH, Besser GM (1986) Immunocytochemical study of 18 tumours causing ectopic Cushing’s syndrome. J Clin Pathol 39:955–960 Liu TH, Liu HR, Lu ZL, Wang ZY, Cao Y, Chen J, Wang Y (1993) Thoracic ectopic ACTH-producing tumors with Cushing’s syndrome. Zentralbl Pathol 139:131–139 Maragliano R, Vanoli A, Albarello L, Milione M, Basturk O, Klimstra DS, Wachtel A, Uccella S, Vicari E, Milesi M, Davì MV, Scarpa A, Sessa F, Capella C, La Rosa S (2015) ACTH-secreting pancreatic neoplasms associated with Cushing syndrome: clinicopathologic study of 11 cases and review of the literature. Am J Surg Pathol 39:374–382 Elliott PF, Berhane T, Ragnarsson O, Falhammar H (2021) Ectopic ACTH- and/or CRH-producing pheochromocytomas. J Clin Endocrinol Metab 106:598–608 Guerrero-Pérez F, Peiró I, Marengo AP, Teulé A, Ruffinelli JC, Llatjos R, Serrano T, Macia I, Vilarrasa N, Iglesias P, Villabona C (2021) Rev Ectopic Cushing’s syndrome due to thymic neuroendocrine tumours: a systematic review. Endocr Metab Disord 22:1041–1056 Koehler VF, Fuss CT, Berr CM, Frank-Raue K, Raue F, Hoster E, Hepprich M, Christ E, Pusl T, Reincke M, Spitzweg C, Kroiss M, German Study Group for Rare Malignant Tumours of the Thyroid and Parathyroid Glands (2022) Medullary thyroid cancer with ectopic Cushing’s syndrome: a multicentre case series. Clin Endocrinol (Oxf) 96:847–856 Bostan H, Duger H, Akhanli P, Calapkulu M, Turkmenoglu TT, Erdol AK, Duru SA, Sencar ME, Kizilgul M, Ucan B, Ozbek M, Cakal E (2022) Cushing’s syndrome due to adrenocorticotropic hormone-secreting metastatic neuroendocrine tumor of unknown primary origin: a case report and literature review. Hormones (Athens) 21:147–154 Al-Zakhari R, Aljammali S, Ataallah B, Bardarov S, Otterbeck P (2021) Ectopic Cushing syndrome in adenocarcinoma of the lung: case report and literature review. Cureus 13:e14733 Makhlouf HR, Abdul-Al HM, Wang G, Goodman ZD (2009) Calcifying nested stromal-epithelial tumors of the liver: a clinicopathologic, immunohistochemical, and molecular genetic study of 9 cases with a long-term follow-up. Am J Surg Pathol 33:976–983 Guilmette JM, Nosé V (2019) Neoplasms of the neuroendocrine pancreas: an update in the classification, definition, and molecular genetic advances. Adv Anat Pathol 26:13–30 The WHO Classification of Tumours Editorial Board (2019) Tumours of the digestive system. Lyon: IARC Press, 5th Edition. The WHO Classification of Tumours Editorial Board (2021) Thoracic tumours. Lyon: IARC Press, 5th Edition. Wu Y, Yue L, Li J, Yuan M, Chai Y (2017) Cushing’s syndrome secondary to typical pulmonary carcinoid with mutation in BCOR gene: a case report. Medicine (Baltimore) 96:e7870 Robinson JT, Thorvaldsdóttir H, Winckler W, Guttman M, Lander ES, Getz G, Mesirov JP (2011) Integrative Genomics Viewer. Nat Biotechnol 29:24–26 Volante M, Mete O, Pelosi G, Roden AC, Speel EJM, Uccella S (2021) Molecular pathology of well-differentiated pulmonary and thymic neuroendocrine tumors: what do pathologists need to know? Endocr Pathol 32:154–168 Scarpa A, Chang DK, Nones K et al (2017) Whole-genome landscape of pancreatic neuroendocrine tumours. Nature 543:65–71 Burford A, Mackay A, Popov S, Vinci M, Carvalho D, Clarke M, Izquierdo E, Avery A, Jacques TS, Ingram WJ, Moore AS, Frawley K, Hassall TE, Robertson T, Jones C (2018) The ten-year evolutionary trajectory of a highly recurrent paediatric high grade neuroepithelial tumour with MN1:BEND2 fusion. Sci Rep 8:1032 Tsutsui T, Arakawa Y, Makino Y, Kataoka H, Mineharu Y, Naito K, Minamiguchi S, Hirose T, Nobusawa S, Nakano Y, Ichimura K, Haga H, Miyamoto S (2021) Spinal cord astroblastoma with EWSR1-BEND2 fusion classified as HGNET-MN1 by methylation classification: a case report. Brain Tumor Pathol 38:283–289 Lucas CG, Gupta R, Wu J, Shah K, Ravindranathan A, Barreto J, Gener M, Ginn KF, Prall OWJ, Xu H, Kee D, Ko HS, Yaqoob N, Zia N, Florez A, Cha S, Perry A, Clarke JL, Chang SM, Berger MS, Solomon DA (2022) EWSR1-BEND2 fusion defines an epigenetically distinct subtype of astroblastoma. Acta Neuropathol 143:109–113 Rossi S, Barresi S, Colafati GS, Giovannoni I, Miele E, Alesi V, Cacchione A, Diomedi-Camassei F, Macari G, Antonelli M, Carboni A, Carai A, Mastronuzzi A, Giangaspero F, Gessi M, Alaggio R (2022) Paediatric astroblastoma-like neuroepithelial tumour of the spinal cord with a MAMLD1-BEND2 rearrangement. Neuropathol Appl Neurobiol 48:e12814 Todorovic E, Dickson BC, Weinreb I (2020) Salivary gland cancer in the era of routine next-generation sequencing. Head Neck Pathol 14:311–320 Yoshida A, Satomi K, Kobayashi E, Ryo E, Matsushita Y, Narita Y, Ichimura K, Kawai A, Mori T (2022) Soft-tissue sarcoma with MN1-BEND2 fusion: a case report and comparison with astroblastoma. Genes Chromosome Cancer 61:427–431 Williamson LM, Steel M, Grewal JK, Thibodeau ML, Zhao EY, Loree JM, Yang KC, Gorski SM, Mungall AJ, Mungall KL, Moore RA, Marra MA, Laskin J, Renouf DJ, Schaeffer DF, Jones SJM (2019) Genomic characterization of a well-differentiated grade 3 pancreatic neuroendocrine tumor. Cold Spring Harb Mol Case Stud 5:a003814 Kasajima A, Konukiewitz B, Schlitter AM, Weichert W, Bräsen JH, Agaimy A, Klöppel G (2021) Mesenchymal/non-epithelial mimickers of neuroendocrine neoplasms with a focus on fusion gene-associated and SWI/SNF-deficient tumors. Virchows Arch 479:1209–1219 Agaram NP, Zhang L, Dickson BC, Swanson D, Sung YS, Panicek DM, Hameed M, Healey JH, Antonescu CR (2020) A molecular study of synovial chondromatosis. Genes Chromosome Cancer 59:144–151 Flucke U, van Noesel MM, Wijnen M, Zhang L, Chen CL, Sung YS, Antonescu CR (2017) TFG-MET fusion in an infantile spindle cell sarcoma with neural features. Genes Chromosome Cancer 56:663–667 López-Nieva P, Fernández-Navarro P, Graña-Castro O, Andrés-León E, Santos J, Villa-Morales M, Cobos-Fernández MÁ, González-Sánchez L, Malumbres M, Salazar-Roa M, Fernández-Piqueras J (2019) Detection of novel fusion-transcripts by RNA-Seq in T-cell lymphoblastic lymphoma. Sci Rep 9:5179 Agaimy A (2019) Paraneoplastic disorders associated with miscellaneous neoplasms with focus on selected soft tissue and undifferentiated/ rhabdoid malignancies. Semin Diagn Pathol 36:269–278 Akiyama M, Yamaoka M, Mikami-Terao Y, Yokoi K, Inoue T, Hiramatsu T, Ashizuka S, Yoshizawa J, Katagi H, Ikegami M, Ida H, Nakazawa A, Okita H, Matsumoto K (2015) Paraneoplastic syndrome of angiomatoid fibrous histiocytoma may be caused by EWSR1-CREB1 fusion-induced excessive Interleukin-6 production. J Pediatr Hematol Oncol 37:554–559 Xiao W, Hodge DR, Wang L, Yang X, Zhang X, Farrar WL (2004) Co-operative functions between nuclear factors NFkappaB and CCAT/enhancer-binding protein-beta (C/EBP-beta) regulate the IL-6 promoter in autocrine human prostate cancer cells. Prostate 61:354–370 Siu YT, Jin DY (2007) CREB–a real culprit in oncogenesis. FEBS J 274:3224–3232 Shimizu N, Hasumi M, Hamano T, Iijima M, Yoshioka T, Yamazaki Y, Sasano H (2019) Renal primitive neuroectodermal tumor with elevated plasma adrenocorticotropic hormone levels: a case report. IJU Case Rep 2:128–131 Mao W, Xu J, Lu H, Wang Y, Zhang L, Chen M (2022) A rare case report of renal Ewing sarcoma/primitive neuroectodermal tumor with ACTH production. BMC Urol 22:103 White A, Clark AJ, Stewart MF (1990) The synthesis of ACTH and related peptides by tumours. Baillieres Clin Endocrinol Metab 4:1–27 Mönig H, Ali IU, Oldfield EH, Schulte HM (1993) Structure of the POMC promoter region in pituitary and extrapituitary ACTH producing tumors. Exp Clin Endocrinol 101:36–38 Murphy EP, Conneely OM (1997) Neuroendocrine regulation of the hypothalamic pituitary adrenal axis by the nurr1/nur77 subfamily of nuclear receptors. Mol Endocrinol 11:39–47 Katahira M, Iwasaki Y, Aoki Y, Oiso Y, Saito H (1998) Cytokine regulation of the rat proopiomelanocortin gene expression in AtT-20 cells. Endocrinology 139:2414–2422 Newell-Price J (2003) Proopiomelanocortin gene expression and DNA methylation: implications for Cushing’s syndrome and beyond. J Endocrinol 177:365–372 Mizoguchi Y, Kajiume T, Miyagawa S, Okada S, Nishi Y, Kobayashi M (2007) Steroid-dependent ACTH-produced thymic carcinoid: regulation of POMC gene expression by cortisol via methylation of its promoter region. Horm Res 67:257–262 Araki T, Tone Y, Yamamoto M, Kameda H, Ben-Shlomo A, Yamada S, Takeshita A, Yamamoto M, Kawakami Y, Tone M, Melmed S (2021) Two distinctive POMC promoters modify gene expression in cushing disease. J Clin Endocrinol Metab 106:e3346–e3363 Araki T, Liu NA, Tone Y, Cuevas-Ramos D, Heltsley R, Tone M, Melmed S (2016) E2F1-mediated human POMC expression in ectopic Cushing’s syndrome. Endocr Relat Cancer 23:857–870 Fukuoka H, Shichi H, Yamamoto M, Takahashi Y (2020) The mechanisms underlying autonomous adrenocorticotropic hormone secretion in cushing’s disease. Int J Mol Sci 21:9132 Uhrig S, Ellermann J, Walther T, Burkhardt P, Fröhlich M, Hutter B, Toprak UH, Neumann O, Stenzinger A, Scholl C, Fröhling S, Brors B (2021) Accurate and efficient detection of gene fusions from RNA sequencing data. Genome Res 31:448–460