Sự tiến hóa của gen đáp ứng với tác nhân gây bệnh liên quan đến gia tăng độ nhạy cảm với bệnh trong quá trình thích nghi với hạn hán cực đoan ở quần thể cây Brassica rapa

Springer Science and Business Media LLC - Tập 21 - Trang 1-11 - 2021
Niamh B. O’Hara1,2,3, Steven J. Franks2, Nolan C. Kane4, Silas Tittes4, Joshua S. Rest3
1Jacobs Technion-Cornell Institute, Cornell Tech., New York, USA
2Department of Biological Sciences, Fordham University, Bronx, USA
3Department of Ecology and Evolution, Stony Brook University, Stony Brook, USA
4Department of Ecology and Evolution, The University of Colorado at Boulder, Boulder, USA

Tóm tắt

Các tác nhân gây bệnh là các thành phần quan trọng trong hệ sinh thái cây trồng tự nhiên và nông nghiệp. Có bằng chứng cho thấy sự thay đổi tiến hóa trong độ nhạy cảm với bệnh do biến đổi khí hậu, nhưng chúng ta ít biết về cơ sở di truyền tiềm ẩn của sự tiến hóa này. Để giải quyết vấn đề này, chúng tôi đã tận dụng một bộ sưu tập hạt giống lịch sử của một quần thể Brassica rapa, quần thể mà chúng tôi đã chứng minh trước đây là đã phát triển gia tăng độ nhạy cảm với bệnh do một loại nấm gây bệnh tàn độc sau một đợt hạn hán. Trước đó, chúng tôi đã kết hợp một thí nghiệm phục sinh với giải trình tự genome trên 124 cây tổ tiên và hậu duệ được tập hợp. Ở đây, sử dụng dữ liệu trình tự trước đó đã được tạo ra (Franks et al. trong Mol Ecol 25(15):3622–3631, 2016), chúng tôi cho thấy rằng các gen đáp ứng với tác nhân gây bệnh tàn độc (NFPR) đã tiến hóa, như được chỉ ra bởi sự thay đổi tần số allele, giữa các tổ tiên và hậu duệ, với một số gen trong số đó được xác định là những ngoại lệ cực đoan FST. Đặc biệt, con đường tín hiệu axit jasmonic (JA) dường như là cơ sở cho sự tiến hóa của độ nhạy cảm với bệnh, bên cạnh vai trò đã được xác định rõ của nó trong phản ứng bệnh nhựa. Chúng tôi xác định được danh sách 260 gen vừa là gen NFPR vừa có biểu hiện khác nhau trong phản ứng với tình trạng hạn hán, dựa trên dữ liệu công khai có sẵn. Chúng tôi đưa ra bằng chứng cho thấy năm trong số những gen này đã tiến hóa giữa các tổ tiên và hậu duệ, cho thấy rằng tình trạng hạn hán là yếu tố thúc đẩy tiến hóa, và việc gia tăng đi kèm trong độ nhạy cảm với bệnh có thể là một hệ quả của tính đa hiệu di truyền. Nghiên cứu của chúng tôi cung cấp bằng chứng cho thấy đối với quần thể này, biến thể hiện có trong gen NFPR bị ảnh hưởng bởi chọn lọc tự nhiên liên quan đến biến đổi khí hậu. Kết quả của chúng tôi tiết lộ những ứng viên có thể quan trọng có thể là nền tảng cho sự tiến hóa của các đặc điểm trong cả cây trồng và hệ sinh thái tự nhiên. Ngoài ra, sự đánh đổi này giữa sự thích nghi với căng thẳng sinh học và phi sinh học là một ví dụ về cách mà biến đổi khí hậu có thể có những hậu quả đa dạng và bất ngờ.

Từ khóa

#tác nhân gây bệnh #cây Brassica rapa #độ nhạy cảm với bệnh #gen #phản ứng sinh học #biến đổi khí hậu #hạn hán #chọn lọc tự nhiên.

Tài liệu tham khảo

Desprez-Loustau ML, Marcais B, Nageleisen L, Piou D, Vannini A. Interactive effects of drought and pathogens in forest trees. Ann For Sci. 2006;63:597–612. Garrett K, Thomas-Sharma S, Forbes G, Nopsa J. Climate change and plant pathogen invasions. In: Ziska L, Dukes J, editors. Invasive species and global climate change. Wallingford: CABI; 2014. Pautasso M, Doring T, Garbelotto M, Lorenzo P, Jeger M. Impacts of climate change on plant disease—opinions and trends. Eur J Plant Pathol. 2012;133:295–313. O’Hara N, Rest J, Franks S. Increased susceptibility to fungal disease accompanies adaptation to drought in Brassica rapa. Evolution. 2016;70(1):241–8. Garrett KA, Dendy SP, Frank EE, Rouse MN, Travers SE. Climate change effects on plant disease: genomes to ecosystems. Annu Rev Phytopathol. 2006;44:489–509. Glazebrook J. Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic pathogens. Annu Rev Phytopathol. 2005;43:205–27. Mengiste T. Plant immunity to necrotrophs. Annu Rev Phytopathol. 2012;50:267–94. Agrios GN. Plant pathology. 5th ed. Burlington: Academic Press; 2005. McDowell J, Dangl J. Signal transduction in the plant immune response. Trends Biochem Sci. 2000;25:79–82. Mauch-Mani B, Mauch F. The role of abscisic acid in plant-pathogen interactions. Curr Opin Plant Biol. 2005;8:409–14. Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K, Seki M. Regulatory network of gene expression in the drought and cold stress responses. Curr Opin Plant Biol. 2003;6:410–7. Thrall PH, Burdon JJ. Evolution of virulence in a plant host-pathogen metapopulation. Science. 2003;299:1735–7. Stam R, Scheikl D, Tellier A. Pooled enrichment sequencing identifies diversity and evolutionary pressures at NLR resistance genes within a wild tomato population. Genome Biol Evol. 2016;8(5):1501–15. Stam R, Silva-Arias G, Tellier A. Subsets of NLR genes show differential signatures of adaptation during colonization of new habitats. New Phytol. 2019;224:367–79. Jorgensen T, Emerson B. Functional variation in disease resistance gene in populations of Arabidopsis thaliana. Mol Ecol. 2008;17(22):4912–23. Laine A, Burdon J, Dodds P, Thrall P. Spatial variation in disease resistance: from molecules to metapopulations. J Ecol. 2011;99(1):96–112. Franks SJ, Sheina S, Weis AE. Rapid evolution of flowering time by an annual plant in response to a climate fluctuation. Proc Natl Acad Sci. 2007;104(4):1278–82. Franks SJ, Weis AE. A change in climate causes rapid evolution of multiple life-history traits and their interactions in an annual plant. J Evol Biol. 2008;21:1321–34. Franks SJ. Plasticity and evolution in drought avoidance and escape in the annual plant Brassica rapa. New Phytol. 2011;190(1):249–57. Franks SJ, Avise JC, Bradshaw WE, Conner JK, Etterson JR, Mazer SJ, Shaw RG, Weis AE. The resurrection initiative: storing ancestral genotypes to capture evolution in action. Bioscience. 2008;58(9):870–3. Franks S, Hamann E, Weis AE. Using the resurrection approach to understand contemporary evolution in changing environments. Evol Appl. 2018;11(1):17–28. Koike S, Gladders P, Paulus A. Vegetable diseases: a color handbook. New York: Academic Press; 2006. Penuelas J, Filella I. Responses to a warming world. Science. 2001;294:793–5. Hoffmann A, Sgro C. Climate change and evolutionary adaptation. Nature. 2011;470:479–85. Franks SJ, Weber JJ, Aitken SN. Evolutionary and plastic responses to climate change in terrestrial plant populations. Evol Appl. 2014;7(1):123–39. Franks S, Kane N, O’Hara N, Tittes S, Rest J. Rapid genome-wide evolution in Brassica rapa populations following drought revealed by sequencing of ancestral and descendant gene pools. Mol Ecol. 2016;25(15):3622–31. van Wees S, Chang H, Zhu T, Glazebrook J. Characterization of the early response of Arabidopsis to Alternaria brassicicola infection using expression profiling. Plant Physiol. 2003;132:606–17. Mukherjee A, Lev S, Gepstein S, Horwitz B. A compatible interaction of Alternaria brassicicola with Arabidopsisthaliana ecotype DiG: evidence for a specific transcriptional signature. BMC Plant Biol. 2009;9:31. Rotem J. The genus alternaria: biology, epidemiology, and pathogenicity. St. Paul: APS Press; 1994. Meena PD, Awasthi RP, Chattopadhyay C, Kolte SJ, Kumar A. Alternaria blight: a chronic disease in rapeseed-mustard. J Oilseed Brassica. 2010;1(1):1–11. O’Hara N, Rest J, Franks S. Factors affecting the disease severity of Alternaria blackspot in natural Brassica rapa populations on the California and Oregon coasts. Madrono. 2016;63:249–57. Mitchell-Olds T, Schmitt J. Genetic mechanisms and evolutionary significance of natural variation in Arabidopsis. Nature. 2006;441:947–52. Metcalf C, Mitchell-Olds T. Life history in a model system: opening the black box with Arabidopsisthaliana. Ecol Lett. 2009;12:593–600. Walsh B. Quantitative genetics, version 3.0: where have we gone since 1987 and where are we headed? Genetica. 2009;136:213–23. Rosas U, Mei Y, Xie Q, Banta J, Zhou R, Seufferheld G, et al. Variation in Arabidopsis flowering time associated with cis-regulatory variation in CONSTANS. Nat Commun. 2014;5:3651. Nowicki M, Nowakowska M, Niezgoda A, Kozik E. Alternaria black spot of crucifers: symptoms, importance of disease, and perspectives of resistance breeding. Veg Crops Res Bull. 2012;76:5–19. Xie D, Feys B, James S, Nieto-Rostro M, Turner J. COI1: an Arabidopsis gene required for jasmonate-regulated defense and fertility. Science. 1998;280:1091–4. Zhou C, Zhang L, Duan J, Miki B, Wu K. HISTONE DEACETYLASE19 is involved in jasmonic acid and ethylene signaling of pathogen response in Arabidopsis. Plant Cell. 2005;17:1196–204. Wu K, Zhang L, Zhou C, Yu C, Chaikam V. HDA6 is required for jasmonate response, senescence and flowering in Arabidopsis. J Exp Bot. 2008;59(2):225–34. Garg R, Tyagi A, Jain M. Microarray analysis reveals overlapping and specific transcriptional responses to different plant hormones in rice. Plant Signal Behav. 2012;7(8):951. McKay J, Rchards J, Mitchell-Olds T. Genetics of drought adaptation in Arabidopsis thaliana: I. Pleiotropy contributes to genetic correlations among ecological traits. Mol Ecol. 2003;12:1137–51. Williams G. Pleiotropy, natural selection, and the evolution of senescence. Evolution. 1957;11(4):398–411. Simms EL, Rausher MD. Costs and benefits of plant resistance to herbivory. Am Nat. 1987;130(4):570–81. Mole S. Trade-offs and constraints in plant-herbivore defense theory: a life-history perspective. Oikos. 1994;71:3–12. Ascencio-Ibanez J, Sozzani R, Lee T, Chu T, Wolfinger R, Cella R, Hanley-Bowdoin L. Global analysis of Arabidopsis gene expression uncovers a complex array of changes impacting pathogen response and cell cycle during geminivirus infection. Plant Physiol. 2008;148:436–54. Lamesch P, Berardini T, Li D, Swarbreck D, Wilks C, Sasidharan R, Muller R, Dreher K, Alexander D, Garcia-Hernandez M, et al. The Arabidopsis Information Resource (TAIR): improved gene annotation and new tools. Nucleic Acids Res. 2011;40:D1202–10. Hoth S, Morgante M, Sanchez J, Hanafey M, Tingey S, Chua N. Genome-wide gene expression profiling in Arabidopsis thaliana reveals new targets of abscisic acid and largely impaired gene regulation in the abi1-1 mutant. J Cell Sci. 2002;115(24):4891–900. Nemhauser J, Hong F, Chory J. Different plant hormones regulate similar processes through largely nonoverlapping transcriptional responses. Cell. 2006;126:467–75. Journot-Catalino N, Somssich I, Roby D, Kroj T. The transcription factors WRKY11 and WRKY17 act as negative regulators of basal resistance in Arabidopsis thaliana. Plant Cell. 2006;18:3289–302. Huang D, Wu W, Abrams S, Cutler A. The relationship of drought-related gene expression in Arabidopsis thaliana to hormonal and environmental factors. J Exp Bot. 2008;59(11):2991–3007. Liu H, Yang W, Dongcheng L, Han Y, Zhang A, Shaohua L. Ectopic expression of a grapevine transcription factor VvWRKY11 contributes to osmotic stress tolerance in Arabidopsis. Mol Biol Rep. 2011;38:417–27. McGrath K, Dombrecht B, Manners J, Schenk PM, Edgar C, Maclean D, Scheible W, Udvardi M, Kazan K. Repressor- and activator-type ethylene response factors functioning in jasmonate signaling and disease resistance identified via a genome-wide screen of Arabidopsis transcription factor gene expression. Plant Physiol. 2005;139:949–59. Vance C, Kirk T, Sherwood R. Lignification as a mechanism of disease resistance. Annu Rev Phytopathol. 1980;18:259–88. Taiz L, Zeiger E. Plant physiology. 4th ed. Sunderland: Sinauer; 2006. Mohr P, Cahill D. Suppression by ABA of salicylic acid and lignin accumulation and the expression of multiple genes, in Arabidopsis infected with Pseudomonas syringae pv. tomato. Funct Integr Genom. 2007;7:181–91. Wang X. The genome of the mesopolyploid crop species Brassica rapa. Nat Genet. 2011;43:1035–9. Hartl DL, Clark A. Principles of population genetics. Oxford: Oxford University Press; 2007. Karlsson E, Baranowska I, Wade C, Hillbertz N, Zody M, Anderson N, et al. Efficient mapping of mendelian traits in dogs through genome-wide association. Nat Genet. 2007;39:1321–8. Tajima F. Statistical method for testing the neutral mutation hypothesis by DNA polymorphism. Genetics. 1989;123:585–95. Buerkle A, Gompert Z. Population genomics based on low coverage sequencing: how low should we go? Mol Ecol. 2013;22:3028–35. Storey J, Tibshirani R. Statistical significance for genomewide studies. Proc Natl Acad Sci. 2003;100:9440. Lawrence C, Mitchell T, Craven K, Cho Y, Cramer R, Kim K. At death’s door: Alternaria pathogenecity mechanisms. Plant Pathol. 2008;24(2):101–11. Marra J, Eo S, Hale M, Waser P, DeWoody J. A priori and a posteriori approaches for finding genes of evolutionary interest in non-model species: osmoregulatory genes in the kidney transcriptome of the desert rodent Dipodomys spectabilis (banner-tailed kangaroo rat). Comp Biochem Physiol D Genom Proteom. 2012;7(4):328–39. Guo Y, Samans B, Chen S, Kibret K, Hatzig S, Turner N, et al. Drought-tolerant brassica rapa shows rapid expression of gene networks for general stress responses and programmed cell death under simulated drought stress. Plant Mol Biol Rep. 2017;35:416–30. Gillis J, Mistry M, Pavlidis P. Gene function analysis in complex data sets using ErmineJ. Nat Protoc. 2010;5(6):1148–59.