Bằng chứng về sự lan truyền tau từ vỏ não ở những bệnh nhân mắc chứng sa sút trí tuệ trước trán - thái dương

Springer Science and Business Media LLC - Tập 139 - Trang 27-43 - 2019
Eun-Joo Kim1,2, Ji-Hye L. Hwang1, Stephanie E. Gaus1, Alissa L. Nana1, Jersey Deng1, Jesse A. Brown1, Salvatore Spina1, Myung Jun Lee2, Eliana Marisa Ramos3, Lea T. Grinberg1,4, Joel H. Kramer1, Adam L. Boxer1, Maria Luisa Gorno-Tempini1, Howard J. Rosen1, Bruce L. Miller1, William W. Seeley1,4
1Department of Neurology, Memory and Aging Center, University of California, San Francisco, USA
2Department of Neurology, Pusan National University Hospital, Pusan National University School of Medicine and Medical Research Institute, Busan, Republic of Korea
3Department of Psychiatry, David Geffen School of Medicine, University of California, Los Angeles, Los Angeles, USA
4Department of Pathology, University of California, San Francisco, USA

Tóm tắt

Các bệnh thoái hóa thần kinh phổ biến có đặc trưng là sự tích lũy tiến triển của các tập hợp protein đặc hiệu cho bệnh trong các vùng não nhạy cảm. Bằng chứng thí nghiệm ngày càng gia tăng cho thấy các protein bệnh bị gấp nếp sai có đặc tính giống prion, bao gồm khả năng khởi đầu tính chất nhiễm bẩn và tự sinh sản dọc theo trục thần kinh. Tuy nhiên, bằng chứng trực tiếp cho việc lan truyền xuyên nơron ở bệnh nhân hiện vẫn còn hạn chế. Để kiểm tra các dự đoán do giả thuyết về sự lan truyền xuyên nơron đưa ra trong các mô người, chúng tôi đã đặt ra câu hỏi liệu sự lắng đọng tau trong các trục thần kinh của các đường dẫn corticospinal và corticopontine có thể được dự đoán dựa trên các hội chứng lâm sàng và các mẫu thoái hóa vỏ não thấy trong sự suy thoái thùy trước - thái dương (FTLD) hay không. Mười sáu bệnh nhân bị bệnh Pick, 21 người bị suy thoái corticobasal, và 3 người bị FTLD-MAPT đã được đưa vào nghiên cứu, trải dài trên một loạt hội chứng lâm sàng trong phổ sa sút trí tuệ trước trán (FTD). Sự tham gia của vỏ não được đo bằng một chỉ số thoái hóa thần kinh, một chỉ số tau, và một chỉ số tổng hợp dựa trên các đánh giá bán định lượng và được bổ sung bởi bản đồ thoái hóa vỏ não W-map dựa trên hình ảnh trước khi tử vong. Các sợi nhánh não giữa và nền cầu não đã được chia thành ba tiểu vùng, đại diện cho các đường dẫn prefrontopontine, corticospinal và parieto-temporo-occipital. Tỷ lệ diện tích tau đã được tính toán ở mỗi tiểu vùng và liên quan đến hội chứng lâm sàng và các biện pháp vỏ não. Trong mỗi hội chứng lâm sàng, đã có các mối quan hệ dự đoán giữa các mẫu thoái hóa vỏ não và sự lắng đọng tau trong trục thần kinh của peduncle não giữa và nền cầu. Giữa các hội chứng, các mẫu lắng đọng tau trong trục thần kinh của hành não hiện lên trái ngược và có thể dự đoán được, ví dụ như việc tăng tau trong các sợi prefrontopontine ở hội chứng FTD biến thể hành vi và trong các sợi corticospinal ở hội chứng corticobasal. Cuối cùng, các chỉ số thoái hóa vỏ não bán định lượng và định lượng đã dự đoán được sự lắng đọng tau trong trục thần kinh của hành não dựa trên các nguyên lý giải phẫu học. Tổng thể, những phát hiện này cung cấp bằng chứng nhân văn quan trọng ủng hộ việc lan truyền tau trong các bệnh nhân có các hình thức thoái hóa thần kinh liên quan đến tau cụ thể.

Từ khóa

#tau #thoái hóa thần kinh #sa sút trí tuệ trước trán #lắng đọng protein #bệnh Pick #suy thoái corticobasal #FTLD #thùy trước-thái dương.

Tài liệu tham khảo

Aguzzi A (2009) Cell biology: beyond the prion principle. Nature 459:924–925 Amador-Ortiz C, Lin WL, Ahmed Z, Personett D, Davies P, Duara R et al (2007) TDP-43 immunoreactivity in hippocampal sclerosis and Alzheimer's disease. Ann Neurol 61:435–445 Boluda S, Iba M, Zhang B, Raible KM, Lee VM, Trojanowski JQ (2015) Differential induction and spread of tau pathology in young PS19 tau transgenic mice following intracerebral injections of pathological tau from Alzheimer's disease or corticobasal degeneration brains. Acta Neuropathol 129:221–237 Braak H, Braak E (1991) Neuropathological stageing of Alzheimer-related changes. Acta Neuropathol 82:239–259 Braak H, Del Tredici K, Rüb U, de Vos R, Jansen Steur E, Braak E (2003) Staging of brain pathology related to sporadic Parkinson's disease. Neurobiol Aging 24:197–211 Braak H, Thal DR, Ghebremedhin E, Del Tredici K (2011) Stages of the pathologic process in Alzheimer disease: age categories from 1 to 100 years. J Neuropathol Exp Neurol 70:960–969 Brettschneider J, Del Tredici K, Lee VM, Trojanowski JQ (2015) Spreading of pathology in neurodegenerative diseases: a focus on human studies. Nat Rev Neurosci 16:109–120 Brodal P (1978) The corticopontine projection in the rhesus monkey. Origin and principles of organization Brain 101:251–283 Carpenter MB (1991) Core text of neuroanatomy. Williams & Wilkins, Baltimore Caso F, Gesierich B, Henry M, Sidhu M, LaMarre A, Babiak M et al (2013) Nonfluent/agrammatic PPA with in-vivo cortical amyloidosis and Pick's disease pathology. Behav Neurol 26:95–106 Cearley CN, Wolfe JH (2007) A single injection of an adeno-associated virus vector into nuclei with divergent connections results in widespread vector distribution in the brain and global correction of a neurogenetic disease. J Neurosci 27:9928–9940 Clavaguera F, Akatsu H, Fraser G, Crowther RA, Frank S, Hench J et al (2013) Brain homogenates from human tauopathies induce tau inclusions in mouse brain. Proc Natl Acad Sci USA 110:9535–9540 Clavaguera F, Bolmont T, Crowther RA, Abramowski D, Frank S, Probst A et al (2009) Transmission and spreading of tauopathy in transgenic mouse brain. Nat Cell Biol 11:909–913 de Calignon A, Polydoro M, Suarez-Calvet M, William C, Adamowicz DH, Kopeikina KJ et al (2012) Propagation of tau pathology in a model of early Alzheimer's disease. Neuron 73:685–697 DeArmond SJ, Fusco MM, Dewey MM (1989) Structure of the human brain, a photographic atlas. Oxford University Press, Oxford Dickson DW, Ahmed Z, Algom AA, Tsuboi Y, Josephs KA (2010) Neuropathology of variants of progressive supranuclear palsy. Curr Opin Neurol 23:394–400 Dickson DW, Kouri N, Murray ME, Josephs KA (2011) Neuropathology of frontotemporal lobar degeneration-tau (FTLD-tau). J Mol Neurosci 45:384–389 Eisele YS, Obermüller U, Heilbronner G, Baumann F, Kaeser SA, Wolburg H et al (2010) Peripherally applied Abeta-containing inoculates induce cerebral beta-amyloidosis. Science 330:980–982 Falcon B, Zhang W, Murzin AG, Murshudov G, Garringer HJ, Vidal R et al (2018) Structures of filaments from Pick's disease reveal a novel tau protein fold. Nature 561:137–140 Fan L, Li H, Zhuo J, Zhang Y, Wang J, Chen L et al (2016) The human brainnetome atlas: a new brain atlas based on connectional architecture. Cereb Cortex 26:3508–3526 Gardner RC, Boxer AL, Trujillo A, Mirsky JB, Guo CC, Gennatas ED et al (2013) Intrinsic connectivity network disruption in progressive supranuclear palsy. Ann Neurol 73:603–616 Goedert M (2015) Neurodegeneration. Alzheimer's and Parkinson's diseases: the prion concept in relation to assembled Aβ, tau, and α-synuclein. Science 349:1255555 Gorno-Tempini ML, Hillis AE, Weintraub S, Kertesz A, Mendez M, Cappa SF et al (2011) Classification of primary progressive aphasia and its variants. Neurology 76:1006–1014 Guo JL, Lee VM (2013) Neurofibrillary tangle-like tau pathology induced by synthetic tau fibrils in primary neurons over-expressing mutant tau. FEBS Lett 587:717–723 Habas C, Cabanis EA (2007) Anatomical parcellation of the brainstem and cerebellar white matter: a preliminary probabilistic tractography study at 3 T. Neuroradiology 49:849–863 Hof PR, Bouras C, Perl DP, Morrison JH (1994) Quantitative neuropathologic analysis of Pick's disease cases: cortical distribution of Pick bodies and coexistence with Alzheimer's disease. Acta Neuropathol 87:115–124 Hyman BT, Phelps CH, Beach TG, Bigio EH, Cairns NJ, Carrillo MC et al (2012) National Institute on Aging-Alzheimer's Association guidelines for the neuropathologic assessment of Alzheimer's disease. Alzheimers Dement 8:1–13 Iba M, Guo JL, McBride JD, Zhang B, Trojanowski JQ, Lee VM (2013) Synthetic tau fibrils mediate transmission of neurofibrillary tangles in a transgenic mouse model of Alzheimer's-like tauopathy. J Neurosci 33:1024–1037 Jackson SJ, Kerridge C, Cooper J, Cavallini A, Falcon B, Cella CV et al (2016) Short fibrils constitute the major species of seed-competent tau in the brains of mice transgenic for human P301S tau. J Neurosci 36:762–772 Kaufman SK, Sanders DW, Thomas TL, Ruchinskas AJ, Vaquer-Alicea J, Sharma AM et al (2016) Tau prion strains dictate patterns of cell pathology, progression rate, and regional vulnerability in vivo. Neuron 92:796–812 Kim E-J, Vatsavayai S, Seeley WW (2017) Neuropathology of dementia. Cambridge university press, Cambridge Kim EJ, Brown JA, Deng J, Hwang JL, Spina S, Miller ZA et al (2018) Mixed TDP-43 proteinopathy and tauopathy in frontotemporal lobar degeneration: nine case series. J Neurol 265:2960–2971 Lee SE, Rabinovici GD, Mayo MC, Wilson SM, Seeley WW, DeArmond SJ et al (2011) Clinicopathological correlations in corticobasal degeneration. Ann Neurol 70:327–340 Ling H, Kovacs GG, Vonsattel JP, Davey K, Mok KY, Hardy J et al (2016) Astrogliopathy predominates the earliest stage of corticobasal degeneration pathology. Brain 139:3237–3252 Litvan I, Agid Y, Calne D, Campbell G, Dubois B, Duvoisin RC et al (1996) Clinical research criteria for the diagnosis of progressive supranuclear palsy (Steele-Richardson-Olszewski syndrome): report of the NINDS-SPSP international workshop. Neurology 47:1–9 Liu L, Drouet V, Wu JW, Witter MP, Small SA, Clelland C et al (2012) Trans-synaptic spread of tau pathology in vivo. PLoS ONE 7:e31302 Mackenzie I, Neumann M, Bigio E, Cairns N, Alafuzoff I, Kril J et al (2010) Nomenclature and nosology for neuropathologic subtypes of frontotemporal lobar degeneration: an update. Acta Neuropathol 119:1–4 McKeith IG, Dickson DW, Lowe J, Emre M, O'Brien JT, Feldman H et al (2005) Diagnosis and management of dementia with Lewy bodies: third report of the DLB Consortium. Neurology 65:1863–1872 McKhann G, Drachman D, Folstein M, Katzman R, Price D, Stadlan E (1984) Clinical diagnosis of Alzheimer's disease: report of the NINCDS-ADRDA Work Group under the auspices of Department of Health and Human Services Task Force on Alzheimer's Disease. Neurology 34:939–944 McKhann GM, Knopman DS, Chertkow H, Hyman BT, Jack CR, Kawas CH et al (2011) The diagnosis of dementia due to Alzheimer's disease: recommendations from the National Institute on Aging-Alzheimer's Association workgroups on diagnostic guidelines for Alzheimer's disease. Alzheimers Dement 7:263–269 Meyer-Luehmann M, Coomaraswamy J, Bolmont T, Kaeser S, Schaefer C, Kilger E et al (2006) Exogenous induction of cerebral beta-amyloidogenesis is governed by agent and host. Science 313:1781–1784 Miki Y, Mori F, Tanji K, Kurotaki H, Kakita A, Takahashi H et al (2014) An autopsy case of incipient Pick's disease: immunohistochemical profile of early-stage Pick body formation. Neuropathology 34:386–391 Montine TJ, Phelps CH, Beach TG, Bigio EH, Cairns NJ, Dickson DW et al (2012) National Institute on Aging-Alzheimer's Association guidelines for the neuropathologic assessment of Alzheimer's disease: a practical approach. Acta Neuropathol 123:1–11 Naidich TP, Duvernoy HM, Delman BN, Sorensen AG, Kollias SS, Haacke EM (2009) Duvernoy's Atlas of the human brain stem and cerebellum. Springer, Vienna, NewYork Narasimhan S, Lee VMY (2017) The use of mouse models to study cell-to-cell transmission of pathological tau. Methods Cell Biol 141:287–305 Neary D, Snowden J, Gustafson L, Passant U, Stuss D, Black S et al (1998) Frontotemporal lobar degeneration: a consensus on clinical diagnostic criteria. Neurology 51:1546–1554 Porta S, Xu Y, Restrepo CR, Kwong LK, Zhang B, Brown HJ et al (2018) Patient-derived frontotemporal lobar degeneration brain extracts induce formation and spreading of TDP-43 pathology in vivo. Nat Commun 9:4220 Prusiner SB (1982) Novel proteinaceous infectious particles cause scrapie. Science 216:136–144 Rahimi J, Milenkovic I, Kovacs GG (2015) Patterns of tau and α-synuclein pathology in the visual system. J Parkinsons Dis 5:333–340 Raj A, Kuceyeski A, Weiner M (2012) A network diffusion model of disease progression in dementia. Neuron 73:1204–1215 Raman MR, Kantarci K, Murray ME, Jack CR, Vemuri P (2016) Imaging markers of cerebrovascular pathologies: pathophysiology, clinical presentation, and risk factors. Alzheimers Dement (Amst) 5:5–14 Rascovsky K, Hodges JR, Knopman D, Mendez MF, Kramer JH, Neuhaus J et al (2011) Sensitivity of revised diagnostic criteria for the behavioural variant of frontotemporal dementia. Brain 134:2456–2477 Rebeiz JJ, Kolodny EH, Richardson EP Jr (1968) Corticodentatonigral degeneration with neuronal achromasia. Arch Neurol 18:20–33 Rorden C, Brett M (2000) Stereotaxic display of brain lesions. Behav Neurol 12:191–200 Sanders DW, Kaufman SK, DeVos SL, Sharma AM, Mirbaha H, Li A et al (2014) Distinct tau prion strains propagate in cells and mice and define different tauopathies. Neuron 82:1271–1288 Santos-Santos MA, Mandelli ML, Binney RJ, Ogar J, Wilson SM, Henry ML et al (2016) Features of patients with nonfluent/agrammatic primary progressive aphasia with underlying progressive supranuclear palsy pathology or corticobasal degeneration. JAMA Neurol 73:733–742 Schmahmann JD, Ko R, MacMore J (2004) The human basis pontis: motor syndromes and topographic organization. Brain 127:1269–1291 Schmahmann JD, Pandya DN (1997) Anatomic organization of the basilar pontine projections from prefrontal cortices in rhesus monkey. J Neurosci 17:438–458 Schmahmann JD, Pandya DN (1989) Anatomical investigation of projections to the basis pontis from posterior parietal association cortices in rhesus monkey. J Comp Neurol 289:53–73 Schmahmann JD, Pandya DN (1995) Prefrontal cortex projections to the basilar pons in rhesus monkey: implications for the cerebellar contribution to higher function. Neurosci Lett 199:175–178 Schmahmann JD, Pandya DN (1993) Prelunate, occipitotemporal, and parahippocampal projections to the basis pontis in rhesus monkey. J Comp Neurol 337:94–112 Schmahmann JD, Rosene DL, Pandya DN (2004) Motor projections to the basis pontis in rhesus monkey. J Comp Neurol 478:248–268 Seeley W, Crawford R, Zhou J, Miller B, Greicius M (2009) Neurodegenerative diseases target large-scale human brain networks. Neuron 62:42–52 Seeley WW (2017) Mapping neurodegenerative disease onset and progression. Cold Spring Harb Perspect Biol 9 Stieltjes B, Kaufmann WE, van Zijl PC, Fredericksen K, Pearlson GD, Solaiyappan M et al (2001) Diffusion tensor imaging and axonal tracking in the human brainstem. Neuroimage 14:723–735 Tartaglia M, Sidhu M, Laluz V, Racine C, Rabinovici G, Creighton K et al (2010) Sporadic corticobasal syndrome due to FTLD-TDP. Acta Neuropathol 119:365–374 Tredici G, Barajon I, Pizzini G, Sanguineti I (1990) The organization of corticopontine fibres in man. Acta Anat (Basel) 137:320–323 Tsuboi Y, Josephs KA, Boeve BF, Litvan I, Caselli RJ, Caviness JN et al (2005) Increased tau burden in the cortices of progressive supranuclear palsy presenting with corticobasal syndrome. Mov Disord 20:982–988 Whitwell JL, Boeve BF, Weigand SD, Senjem ML, Gunter JL, Baker MC et al (2015) Brain atrophy over time in genetic and sporadic frontotemporal dementia: a study of 198 serial magnetic resonance images. Eur J Neurol 22:745–752 Witelson SF (1989) Hand and sex differences in the isthmus and genu of the human corpus callosum. A postmortem morphological study. Brain 112(Pt 3):799–835 Wu JW, Herman M, Liu L, Simoes S, Acker CM, Figueroa H et al (2013) Small misfolded Tau species are internalized via bulk endocytosis and anterogradely and retrogradely transported in neurons. J Biol Chem 288:1856–1870 Zhou J, Gennatas ED, Kramer JH, Miller BL, Seeley WW (2012) Predicting regional neurodegeneration from the healthy brain functional connectome. Neuron 73:1216–1227