Đặc điểm đa dạng của quần xã động vật đơn bào dinoflagellate ở vùng nước ven biển ôn đới và nước nhiệt đới xa bờ của Úc

Tahnee Manning1, Arjun Venkatesh Thilagaraj1, Dmitri Mouradov2, Richard Piola3, Clare Grandison3, Matthew Gordon3, Jeff Shimeta1, Aidyn Mouradov1
1School of Science, RMIT University, Melbourne, Australia
2Personalised Oncology Division, The Walter and Eliza Hall Institute of Medical Research, Parkville, Australia
3Maritime Division, Defence Science & Technology Group, Canberra, VIC, Australia

Tóm tắt

Các loài động vật đơn bào dinoflagellate là một thành phần phổ biến và có vai trò sinh thái quan trọng trong cộng đồng fitoplankton biển, với nhiều loài đáng chú ý đặc biệt, bao gồm những loài liên quan đến hiện tượng tảo nở hoa độc hại (HAB) và những loài có khả năng phát quang sinh học. Kỹ thuật giải trình tự gen thế hệ cao cung cấp một cách tiếp cận mới so với kính hiển vi truyền thống để xác định quần xã loài và phân bố của dinoflagellate, mà vẫn còn ít được biết đến, đặc biệt là ở vùng biển Úc. Chúng tôi đã đánh giá thành phần của các quần xã dinoflagellate tại hai địa điểm ở Úc: Vịnh Port Phillip ôn đới ven biển và vùng nước nhiệt đới ngoài khơi của Rạn san hô Davies (Rạn san hô Great Barrier). Những địa điểm này có sự khác biệt về một số thông số môi trường phản ánh vĩ độ cũng như tác động có thể của con người. Đánh giá phân loại phân tử cho thấy có nhiều loài hơn so với kính hiển vi truyền thống, và nó cho thấy những khác biệt có ý nghĩa thống kê trong các quần xã dinoflagellate giữa các địa điểm. Các loài phát quang sinh học và các loài liên quan đến HAB có mặt tại cả hai địa điểm. Dinoflagellate ở cả hai khu vực chủ yếu được đại diện bởi bộ Gymnodiniales (66%—82% tổng số trình tự đọc). Trong vùng nước ấm của Rạn san hô Davies, bộ Gymnodiniales được đại diện đồng đều bởi hai siêu lớp, Gymnodiniales sensu stricto (33%) và Gyrodinium (34%). Ngược lại, trong vùng nước mát của Vịnh Port Phillip, Gymnodiniales chủ yếu được đại diện bởi Gyrodinium (82%). Tại cả hai địa điểm, dinoflagellate phát quang sinh học chiếm tới 0,24% tổng số trình tự đọc, với chiếm ưu thế là chi Protoperidinium. Các loài liên quan đến HAB, chủ yếu do Gyrodinium đại diện, có xu hướng phong phú hơn ở Vịnh Port Phillip (lên đến 47%) so với Rạn san hô Davies (28%), có thể phản ánh ảnh hưởng của con người từ những khu vực đông dân cư và công nghiệp xung quanh vịnh. Toàn bộ quần xã dinoflagellate, cũng như các tập con của các loài HAB và phát quang sinh học, đều có tương quan chặt chẽ với các thông số chất lượng nước (R2 = 0,56–0,92). Những yếu tố tiên đoán quan trọng khác nhau giữa các tập con: các quần xã HAB được giải thích bởi độ mặn, nhiệt độ, oxy hòa tan và tổng chất rắn hòa tan; trong khi đó, các quần xã phát quang sinh học chỉ được giải thích bởi độ mặn và oxy hòa tan, và có độ biến đổi lớn hơn. Giải trình tự gen thế hệ cao và phân tích kiểu gen đã tiết lộ sự đa dạng của các quần xã dinoflagellate lớn hơn so với những gì đã biết trước đây tại cả vùng nước nhiệt đới và ôn đới của Úc. Các tương quan có ý nghĩa của cấu trúc quần xã với các biến có liên quan đến môi trường gợi ý tiềm năng trong việc giải thích phân bố và thành phần của cả các loài HAB và các loài phát quang sinh học.

Từ khóa

#Dinoflagellates #thí nghiệm gen thế hệ cao #quần xã sinh vật #môi trường nước #tảo nở hoa độc hại #phát quang sinh học

Tài liệu tham khảo

Gómez F. A list of free-living dinoflagellate species in the world’s oceans. Acta Bot Croat. 2005;64(1):129–212. Shumway SE, Burkholder JM, Morton SL. Harmful algal blooms : a compendium desk reference. Newark: John Wiley & Sons, Incorporated; 2018. Hallegraeff GM. Harmful algal blooms in the Australian region. Mar Pollut Bull. 1992;25(5–8):186–90. Marcinko CLJ, Painter SC, Martin AP, Allen JT. A review of the measurement and modelling of dinoflagellate bioluminescence. Prog Oceanogr. 2013;109:117–29. Haddock SHD, Moline MA, Case JF. Bioluminescence in the sea. Annu Rev Mar Sci. 2010;2:443–93. Abrahams MV, Townsend LD. Bioluminescence in dinoflagellates: a test of the burgular alarm hypothesis. Ecology. 1993;74(1):258–60. Prevett A, Lindstrom J, Xu J, Karlson B, Selander E. Grazer-induced bioluminescence gives dinoflagellates a competitive edge. Curr Biol. 2019;29(12):R564–5. Valiadi M, de Rond T, Amorim A, Gittins JR, Gubili C, Moore BS, et al. Molecular and biochemical basis for the loss of bioluminescence in the dinoflagellate Noctiluca scintillans along the west coast of the USA. Limnol Oceanogr. 2019;64(6):2709–24. Prairie JC, Sutherland KR, Nickols KJ, Kaltenberg AM. Biophysical interactions in the plankton: a cross-scale review. Limnol Oceanogr: Fluid Environ. 2012;2(1):121–45. Le Tortorec A, Hakanen P, Kremp A, Olsson J, Suikkanen S. Stimulated bioluminescence as an early indicator of bloom development of the toxic dinoflagellate Alexandrium ostenfeldii. J Plankton Res. 2014;36:412–23. Anderson DM, Cembella AD, Hallegraeff GM. Progress in understanding harmful algal blooms: paradigm shifts and new technologies for research, monitoring, and management. Annu Rev Mar Sci. 2012;4(1):143–76. Wells ML, Karlson B, Wulff A, Kudela R, Trick C, Asnaghi V, et al. Future HAB science: Directions and challenges in a changing climate. Harmful Algae. 2020;91:101632. Brown MV, van de Kamp J, Ostrowski M, Seymour JR, Ingleton T, Messer LF, et al. Systematic, continental scale temporal monitoring of marine pelagic microbiota by the Australian Marine Microbial Biodiversity Initiative. Sci Data. 2018;5:180130. Farrell H, Brett S, Ajani P, Murray S. Distribution of the genus Alexandrium (Halim) and paralytic shellfish toxins along the coastline of New South Wales. Australia Mar Pollut Bull. 2013;72(1):133–45. Quigley KM, Davies SW, Kenkel CD, Willis BL, Matz MV, Bay LK. Deep-sequencing method for quantifying background abundances of symbiodinium types: exploring the rare symbiodinium biosphere in reef-building corals. PLoS ONE. 2014;9(4):e94297. Sparrow L, Momigliano P, Russ GR, Heimann K. Effects of temperature, salinity and composition of the dinoflagellate assemblage on the growth of Gambierdiscus carpenteri isolated from the Great Barrier Reef. Harmful Algae. 2017;65:52–60. Ziegler M, Stone E, Colman D, Takacs-Vesbach C, Shepherd U. Patterns of Symbiodinium (Dinophyceae) diversity and assemblages among diverse hosts and the coral reef environment of Lizard Island. Australia J Phycol. 2018;54(4):447–60. Zingone A, D’Alelio D, Mazzocchi MG, Montresor M, Sarno D. Time series and beyond: multifaceted plankton research at a marine Mediterranean LTER site. Nat Conserv. 2019;34:273. Baker A, Robbins I, Moline MA, Iglesias-Ridriguez MD. Oligonucleotide primers for the detection of bioluminescent dinoflagellates reveal novel luciferase sequences and information on the molecular evolution of this gene. J Phycol. 2008;44:419–28. Arif C, Daniels C, Bayer T, Banguera-Hinestroza E, Barbrook A, Howe CJ, et al. Assessing Symbiodinium diversity in scleractinian corals via next-generation sequencing-based genotyping of the ITS2 rDNA region. Mol Ecol. 2014;23(17):4418–33. Stern RF, Horak A, Andrew RL, Coffroth M-A, Andersen RA, Küpper FC, et al. Environmental barcoding reveals massive dinoflagellate diversity in marine environments. PLoS ONE. 2010. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0013991. Hoppenrath M, Leander BS. Dinoflagellate phylogeny as inferred from heat shock protein 90 and ribosomal gene sequences. PLoS ONE. 2010;5(10):e13220. Balzano S, Abs E, Leterme SC. Protist diversity along a salinity gradient in a coastal lagoon. Aquat Microb Ecol. 2015;74(3):263–77. Comeau AM, Lagunas MG, Scarcella K, Varela DE, Lovejoy CJA. microbiology e. Nitrate consumers in arctic marine eukaryotic communities: comparative diversities of 18S rRNA, 18S rRNA genes, and nitrate reductase genes. Applied Environ Microb. 2019;85(14):e00247-e319. Countway PD, Vigil PD, Schnetzer A, Moorthi SD, Caron DA. Seasonal analysis of protistan community structure and diversity at the USC Microbial Observatory (San Pedro Channel, North Pacific Ocean). Limnol Oceanogr. 2010;55(6):2381–96. Hu SK, Liu Z, Lie AA, Countway PD, Kim DY, Jones AC, et al. Estimating protistan diversity using high-throughput sequencing. J Eukaryot Microbiol. 2015;62(5):688–93. Mordret S. Integrated study of dinoflagellate diversity in the Gulf of Naples [PhD Thesis]: The Open University; 2018. Onda DF, Medrinal E, Comeau AM, Thaler M, Babin M, Lovejoy C. Seasonal and interannual changes in ciliate and dinoflagellate species assemblages in the Arctic Ocean (Amundsen Gulf, Beaufort Sea, Canada). Front Mar Sci. 2017;4:16. Piredda R, Tomasino MP, D’Erchia AM, Manzari C, Pesole G, Montresor M, et al. Diversity and temporal patterns of planktonic protist assemblages at a Mediterranean Long Term Ecological Research site. FEMS Microbiol Ecol. 2017. https://doi.org/10.1093/femsec/fiw200. Sze Y, Miranda LN, Sin TM, Huang D. Characterising planktonic dinoflagellate diversity in Singapore using DNA metabarcoding. MBMG. 2018;2:e25136. Shang L, Hu Z, Deng Y, Liu Y, Zhai X, Chai Z, et al. Metagenomic sequencing identifies highly diverse assemblages of dinoflagellate cysts in sediments from ships’ ballast tanks. Microorganisms. 2019;7(8):250. Mordret S, Piredda R, Vaulot D, Montresor M, Kooistra WHCF, Sarno D. DINOREF: a curated dinoflagellate (Dinophyceae) reference database for the 18S rRNA gene. Mol Ecol Resour. 2018;18(5):974–87. Verma A, Hughes DJ, Harwood DT, Suggett DJ, Ralph PJ, Murray SA. Functional significance of phylogeographic structure in a toxic benthic marine microbial eukaryote over a latitudinal gradient along the East Australian Current. Ecol Evol. 2020;00:1–17. Hallegraeff GM, Davies C. 3.3 Tripos dinoflagellates as indicators of Australian marine bioregions. Australia: Integrated Marine Observing System (IMOS); 2020. Hallegraeff GM, Davies C, Rochester W. 3.6 Range expansion of the red tide dinoflagellate Noctiluca scintillans. Australia: Integrated Marine Observing System (IMOS); 2020. Hallegraeff GM, Steffensen DA, Wetherbee R. Three estuarine Australian dinoflagellates that can produce paralytic shellfish toxins. J Plankton Res. 1988;10(3):533–41. McLeod D, Hallegraeff G, Hosie G, Richardson A. Climate-driven range expansion of the red-tide dinoflagellate Noctiluca scintillans into the Southern Ocean. J Plankton Res. 2012;34:332–7. ABS. Data by Region: Autralian Bureau of Statistics; 2019. https://itt.abs.gov.au/itt/r.jsp?databyregion. Accessed 18 May 2020. Huddlestone-Holmes C, Gigan G, Woods G, Ruxton A, Atkinson I, Kininmonth S. Infrastructure for a Sensor Network on Davies Reef, Great Barrier Reef. 3rd International Conference on Intelligent Sensors, Sensor Networks and Information: IEEE; 2007. p. 675–9. PA. Annual Port Statistics from around the nation, 2018–2019: Ports Australia; 2020 https://www.portsaustralia.com.au/resources/trade-statistics. Accessed 18 May 2020. Carnell PE, Keough MJ. Reconstructing historical marine populations reveals major decline of a kelp forest ecosystem in Australia. Estaur Coast. 2019;42(3):765–78. Gómez F. Gymnodinioid Dinoflagellates (Gymnodiniales, Dinophyceae) in the open pacific ocean. Algae. 2007;22(4):273–86. Deagle BE, Clarke LJ, Kitchener JA, Polanowski AM, Davidson AT. Genetic monitoring of open ocean biodiversity: an evaluation of DNA metabarcoding for processing continuous plankton recorder samples. Mol Ecol. 2018;18(3):391–406. Kelly RP, Closek CJ, O’Donnell JL, Kralj JE, Shelton AO, Samhouri JF. Genetic and Manual Survey Methods Yield Different and Complementary Views of an Ecosystem. Front Mar Sci. 2017;3:283. Kim JS, Jeong HJ. Feeding by the heterotrophic dinoflagellates Gyrodinium dominans and G. spirale on the red-tide dinoflagellate Prorocentrum minimum. Mar Ecol Prog Ser. 2004;280:85–94. Hansen PJ. Prey size selection, feeding rates and growth dynamics of heterotrophic dinoflagellates with special emphasis on Gyrodinium spirale. Mar Biol. 1992;114(2):327–34. Matsuoka K, Cho H-J, Jacobson DM. Observations of the feeding behavior and growth rates of the heterotrophic dinoflagellate Polykrikos kofoidii (Polykrikaceae, Dinophyceae). Phycologia. 2000;39(1):82–6. Le Tortorec AH, Tahvanainen P, Kremp A, Simis SGH. Diversity of luciferase sequences and bioluminescence production in Baltic Sea Alexandrium ostenfeldii. Euro J Phycol. 2016;51(3):317–27. Liu L, Wilson T, Hastings JW. Molecular evolution of dinoflagellate luciferases, enzymes with three catalytic domains in a single polypeptide. PNAS. 2004;101(47):16555–60. Valiadi M, Debora Iglesias-Rodriguez M, Amorim A. Distribution and genetic diversity of the luciferase gene within marine dinoflagellates. J Phycol. 2012;48(3):826–36. Valiadi M, Painter SC, Allen JT, Balch WM, Iglesias-Rodriguez MD. Molecular detection of bioluminescent dinoflagellates in surface waters of the patagonian shelf during early austral summer 2008. PLoS ONE. 2014;9(6):e98849. Fajardo C, Amil-Ruiz F, Fuentes-Almagro C, De Donato M, Martinez-Rodriguez G, Escobar-Nino A, et al. An “omic” approach to Pyrocystis lunula: New insights related with this bioluminescent dinoflagellate. Proteomics. 2019;209:103502. AlgaeBase. World-wide electronic publication, [Internet]. National University of Ireland. 2020. https://www.algaebase.org. Accessed 03 Jun 2020. Lassus P, Chomerat N, Hess P, Nezan E. Toxic and Harmful Microalgae of the World Ocean. Denmark: International Society for the Study of Harmful Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO; 2016. Valiadi M, Iglesias-Rodriguez D. Understanding bioluminescence in dinoflagellates-how far have we come? Microorganisms. 2013;1(1):3–25. Richmond RH, Tisthammer KH, Spies NP. The effects of anthropogenic stressors on reproduction and recruitment of corals and reef organisms. Front Mar Sci. 2018. https://doi.org/10.3389/fmars.2018.00226. Hallegraeff G, Bolch C, Condie S, Dorantes-Aranda J, Murray S, Quinlan R, et al. Unprecedented Alexandrium blooms in a previously low biotoxin risk area of Tasmania, Australia 2018. Hallegraeff GM, Schweibold L, Jaffrezic E, Rhodes L, MacKenzie L, Hay B, et al. Overview of Australian and New Zealand harmful algal species occurrences and their societal impacts in the period to 2018, including a compilation of historic records. Harmful Algae. 2020. https://doi.org/10.1016/j.hal.2020.101848. Fuhrman JA, Steele JA, Hewson I, Schwalbach MS, Brown MV, Green JL, et al. A latitudinal diversity gradient in planktonic marine bacteria. Proc Natl Acad Sci. 2008;105(22):7774–8. Microalgal Services. Phytoplankton monitoring and identification: Bellcurve; 2020. https://microalgal.com.au/. Accessed 30 June 2020. Doyle J. DNA protocols for plants. In: Hewitt GM, Johnston AWB, Young JPW, editors. Molecular techniques in taxonomy. Berlin: Springer; 1991. p. 283–93. Zhang H, Bhattacharya D, Lin S. Phylogeny of dinoflagellates based on mitochondrial cytochrome b and nuclear small subunit rDNA sequence comparisons. J Phycol. 2005;41(2):411–20. Saunders GW, Hill DRA, Sexton JP, Andersen RA. Small-subunit ribosomal RNA sequences from selected dinoflagellates: testing classical evolutionary hypotheses with molecular systematic methods. In: Bhattacharya D, editor. Origins of Algae and their Plastids. Vienna: Springer ; 1997. p. 237–59. Bushnell B. BBMap 2017. https://sourceforge.net/projects/bbmap/. Accessed 3 Dec 2018. Li H, Durbin R. Fast and accurate short read alignment with Burrows-Wheeler transform. Bioinformatics. 2009;25(14):1754–60. Li H, Handsaker B, Wysoker A, Fennell T, Ruan J, Homer N, et al. The sequence alignment/map format and SAMtools. Bioinformatics. 2009;25(16):2078–9.