Các thành phần của con đường lưng-bụng cũng góp phần vào việc định hình trước-sau trong phôi ong mật (Apis mellifera)

EvoDevo - Tập 5 - Trang 1-11 - 2014
Megan J Wilson1, Nathan J Kenny2,3, Peter K Dearden2
1Developmental Biology Laboratory, Department of Anatomy, University of Otago, Dunedin, New Zealand
2Laboratory for Evolution and Development, Genetics Otago and Gravida, Department of Biochemistry, University of Otago, Dunedin, New Zealand
3Evolution and Development Research Group, Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK

Tóm tắt

Một bước quan trọng ban đầu trong quá trình phát triển phôi là thiết lập các trục cơ thể chính; các trục lưng-bụng (DV) và trước-sau (AP). Việc xác định những trục này ở một số loài côn trùng yêu cầu sự hoạt động của các bộ tín hiệu khác nhau cho mỗi trục. Sự hình thành dọc theo trục DV yêu cầu sự tương tác giữa các con đường Toll và Dpp/TGF-β, trong khi sự hình thành dọc theo trục AP yêu cầu các gradient của các protein bicoid/orthodenticle và các hoạt động của một hệ thống các yếu tố phiên mã gen có thứ bậc. Chúng tôi đã xem xét sự biểu hiện và chức năng của tín hiệu Toll và Dpp trong quá trình phát triển phôi ong mật để đánh giá vai trò của những gen này trong việc hình thành kiểu DV. Các thành phần của con đường mà cần thiết cho việc xác định lưng trong Drosophila được biểu hiện theo một kiểu mẫu bị hạn chế theo trục AP trong phôi ong mật, bao gồm Dpp và thụ thể của nó là Tkv. Các thành phần của con đường Toll được biểu hiện theo một kiểu mẫu bảo tồn hơn dọc theo trục bụng của phôi. Các phôi ở giai đoạn muộn từ việc làm giảm RNA (RNAi) con đường Toll và Dpp có cả hai khiếm khuyết trong hình thành DV và AP, được xác nhận bằng cách nhuộm với Am-sna, Am-zen, Am-eve và Am-twi ở các giai đoạn trước đó. Chúng tôi cũng đã xác định hai gen tương đồng với dorsal trong bộ gen của ong mật, một trong số đó được biểu hiện trong quá trình phát triển phôi và có vai trò phụ trong việc định hình trục, như được xác định bởi RNAi và cái còn lại được biểu hiện trong quá trình hình thành trứng. Chúng tôi nhận thấy rằng các con đường hoạt động sớm (Toll và Dpp) không chỉ liên quan đến hình thành DV mà còn hình thành AP trong quá trình phát triển phôi ong mật. Những thay đổi trong các kiểu biểu hiện và chức năng của các gen này có thể phản ánh những thay đổi tiến hóa trong việc đặt các màng ngoài phôi trong quá trình phát triển phôi liên quan đến các trục AP và DV.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

Lynch J, Desplan C: ‘De-evolution’ of Drosophila toward a more generic mode of axis patterning. Int J Dev Biol. 2003, 47: 497-503. Lynch JA, El-Sherif E, Brown SJ: Comparisons of the embryonic development of Drosophila, Nasonia, and Tribolium. Dev Biol. 2012, 1: 16-39. Rafiqi AM, Lemke S, Ferguson S, Stauber M, Schmidt-Ott U: Evolutionary origin of the amnioserosa in cyclorrhaphan flies correlates with spatial and temporal expression changes of zen. Proc Natl Acad Sci USA. 2008, 105: 234-239. 10.1073/pnas.0709145105. Panfilio KA, Liu PZ, Akam M, Kaufman TC: Oncopeltus fasciatus zen is essential for serosal tissue function in katatrepsis. Dev Biol. 2006, 292: 226-243. 10.1016/j.ydbio.2005.12.028. Rafiqi AM, Park CH, Kwan CW, Lemke S, Schmidt-Ott U: BMP-dependent serosa and amnion specification in the scuttle fly Megaselia abdita. Development. 2012, 139: 3373-3382. 10.1242/dev.083873. Dearden P, Grbic M, Falciani F, Akam M: Maternal expression and early zygotic regulation of the Hox3/zen gene in the grasshopper Schistocerca gregaria. Evol Dev. 2000, 2: 261-270. 10.1046/j.1525-142x.2000.00065.x. Wilson MJ, Dearden PK: Diversity in insect axis formation: two orthodenticle genes and hunchback act in anterior patterning and influence dorsoventral organization in the honeybee (Apis mellifera). Development. 2011, 138: 3497-3507. 10.1242/dev.067926. van der Zee M, Berns N, Roth S: Distinct functions of the Tribolium zerknullt genes in serosa specification and dorsal closure. Curr Biol. 2005, 15: 624-636. 10.1016/j.cub.2005.02.057. Marques G, Musacchio M, Shimell MJ, Wunnenberg-Stapleton K, Cho KW, O’Connor MB: Production of a DPP activity gradient in the early Drosophila embryo through the opposing actions of the SOG and TLD proteins. Cell. 1997, 91: 417-426. 10.1016/S0092-8674(00)80425-0. Ferguson EL, Anderson KV: Localized enhancement and repression of the activity of the TGF-beta family member, decapentaplegic, is necessary for dorsal-ventral pattern formation in the Drosophila embryo. Development. 1992, 114: 583-597. Irish VF, Gelbart WM: The decapentaplegic gene is required for dorsal-ventral patterning of the Drosophila embryo. Genes Dev. 1987, 1: 868-879. 10.1101/gad.1.8.868. Sekelsky JJ, Newfeld SJ, Raftery LA, Chartoff EH, Gelbart WM: Genetic characterization and cloning of mothers against dpp, a gene required for decapentaplegic function in Drosophila melanogaster. Genetics. 1995, 139: 1347-1358. Van Der Zee M, Stockhammer O, Von Levetzow C, Nunes DA, Fonseca R, Roth S: Sog/Chordin is required for ventral-to-dorsal Dpp/BMP transport and head formation in a short germ insect. Proc Natl Acad Sci USA. 2006, 103: 16307-16312. 10.1073/pnas.0605154103. Wilson MJ, Abbott H, Dearden PK: The evolution of oocyte patterning in insects: multiple cell-signalling pathways are active during honeybee oogenesis and are likely to play a role in axis patterning. Evol Dev. 2011, 13: 127-137. 10.1111/j.1525-142X.2011.00463.x. Lynch JA, Roth S: The evolution of dorsal-ventral patterning mechanisms in insects. Genes Dev. 2011, 25: 107-118. 10.1101/gad.2010711. Peri F, Technau M, Roth S: Mechanisms of Gurken-dependent pipe regulation and the robustness of dorsoventral patterning in Drosophila. Development. 2002, 129: 2965-2975. Moussian B, Roth S: Dorsoventral axis formation in the Drosophila embryo–shaping and transducing a morphogen gradient. Curr Biol. 2005, 15: R887-899. 10.1016/j.cub.2005.10.026. Morgan MM, Mahowald AP: Multiple signalling pathways establish both the individuation and the polarity of the oocyte follicle in Drosophila. Arch Insect Biochem Physiol. 1996, 33: 211-230. 10.1002/(SICI)1520-6327(1996)33:3/4<211::AID-ARCH4>3.0.CO;2-V. Dearden PK, Wilson MJ, Sablan L, Osborne PW, Havler M, McNaughton E, Kimura K, Milshina NV, Hasselmann M, Gempe T, Schioett M, Brown SJ, Elsik CG, Holland PW, Kadowaki T, Beye M: Patterns of conservation and change in honey bee developmental genes. Genome Res. 2006, 16: 1376-1384. 10.1101/gr.5108606. Shigenobu S, Bickel RD, Brisson JA, Butts T, Chang CC, Christiaens O, Davis GK, Duncan EJ, Ferrier DE, Iga M, Janssen R, Lin GW, Lu HL, McGregor AP, Miura T, Smagghe G, Smith JM, van der Zee M, Velarde RA, Wilson MJ, Dearden PK, Stern DL: Comprehensive survey of developmental genes in the pea aphid, Acyrthosiphon pisum: frequent lineage-specific duplications and losses of developmental genes. Insect Mol Biol. 2010, 19 (Suppl 2): 47-62. Lynch JA, Peel AD, Drechsler A, Averof M, Roth S: EGF Signalling and the origin of axial polarity among the insects. Curr Biol. 2010, 20 (11): 1042-1047. 10.1016/j.cub.2010.04.023. Reach M, Galindo RL, Towb P, Allen JL, Karin M, Wasserman SA: A gradient of cactus protein degradation establishes dorsoventral polarity in the Drosophila embryo. Dev Biol. 1996, 180: 353-364. 10.1006/dbio.1996.0308. Belvin MP, Jin Y, Anderson KV: Cactus protein degradation mediates Drosophila dorsal-ventral signalling. Genes Dev. 1995, 9: 783-793. 10.1101/gad.9.7.783. Roth S, Hiromi Y, Godt D, Nusslein-Volhard C: Cactus, a maternal gene required for proper formation of the dorsoventral morphogen gradient in Drosophila embryos. Development. 1991, 112: 371-388. Nunes DA, Fonseca R, Von Levetzow C, Kalscheuer P, Basal A, Van Der Zee M, Roth S: Self-regulatory circuits in dorsoventral axis formation of the short-germ beetle Tribolium castaneum. Dev Cell. 2008, 14: 605-615. 10.1016/j.devcel.2008.02.011. Finkelstein R, Perrimon N: The orthodenticle gene is regulated by bicoid and torso and specifies Drosophila head development. Nature. 1990, 346: 485-488. 10.1038/346485a0. Lynch JA, Brent AE, Leaf DS, Pultz MA, Desplan C: Localized maternal orthodenticle patterns anterior and posterior in the long germ wasp Nasonia. Nature. 2006, 439: 728-732. 10.1038/nature04445. Pechmann M, McGregor AP, Schwager EE, Feitosa NM, Damen WG: Dynamic gene expression is required for anterior regionalization in a spider. Proc Natl Acad Sci U S A. 2009, 106: 1468-1472. 10.1073/pnas.0811150106. Kotkamp K, Klingler M, Schoppmeier M: Apparent role of Tribolium orthodenticle in anteroposterior blastoderm patterning largely reflects novel functions in dorsoventral axis formation and cell survival. Development. 2010, 137: 1853-1862. 10.1242/dev.047043. Osborne PW, Dearden PK: Expression of Pax group III genes in the honeybee (Apis mellifera). Dev Genes Evol. 2005, 215: 499-508. 10.1007/s00427-005-0008-9. Ferguson EL: Conservation of dorsal-ventral patterning in arthropods and chordates. Curr Opin Genet Dev. 1996, 6: 424-431. 10.1016/S0959-437X(96)80063-3. Munoz-Torres MC, Reese JT, Childers CP, Bennett AK, Sundaram JP, Childs KL, Anzola JM, Milshina N, Elsik CG: Hymenoptera Genome Database: integrated community resources for insect species of the order Hymenoptera. Nucleic Acids Res. 2011, 39: D658-662. 10.1093/nar/gkq1145. Ronquist F, Huelsenbeck JP: MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics. 2003, 19: 1572-1574. 10.1093/bioinformatics/btg180. Huson DH, Richter DC, Rausch C, Dezulian T, Franz M, Rupp R: Dendroscope: An interactive viewer for large phylogenetic trees. BMC Bioinforma. 2007, 8: 460-10.1186/1471-2105-8-460. Dearden PK, Duncan EJ, Wilson MJ: Whole-mount in situ hybridization of honeybee (Apis mellifera) tissues. Cold Spring Harb Protoc. 2009, 2009 (6): pdb. prot5225- Wilson MJ, Dearden PK: Tailless patterning functions are conserved in the honeybee even in the absence of Torso signalling. Dev Biol. 2009, 335: 276-287. 10.1016/j.ydbio.2009.09.002. Dearden PK, Duncan EJ, Wilson MJ: RNA interference (RNAi) in honeybee (Apis mellifera) embryos. Cold Spring Harb Protoc. 2009, 2009 (6): pdb. prot5228- Wotton KR, Alcaine Colet A, Jaeger J, Jimenez Guri E: Evolution and expression of BMP genes in flies. Dev Genes Evol. 2013, 223 (5): 335-340. 10.1007/s00427-013-0445-9. St Johnston RD, Gelbart WM: Decapentaplegic transcripts are localized along the dorsal-ventral axis of the Drosophila embryo. Embo J. 1987, 6: 2785-2791. Lemke S, Antonopoulos DA, Meyer F, Domanus MH, Schmidt-Ott U: BMP signalling components in embryonic transcriptomes of the hover fly Episyrphus balteatus (Syrphidae). BMC Genomics. 2011, 12: 278-10.1186/1471-2164-12-278. Goltsev Y, Fuse N, Frasch M, Zinzen RP, Lanzaro G, Levine M: Evolution of the dorsal-ventral patterning network in the mosquito, Anopheles gambiae. Development. 2007, 134: 2415-2424. 10.1242/dev.02863. Dearden PK, Akam M: Early embryo patterning in the grasshopper, Schistocerca gregaria: wingless, decapentaplegic and caudal expression. Development. 2001, 128: 3435-3444. Nellen D, Affolter M, Basler K: Receptor serine/threonine kinases implicated in the control of Drosophila body pattern by decapentaplegic. Cell. 1994, 78: 225-237. 10.1016/0092-8674(94)90293-3. Affolter M, Nellen D, Nussbaumer U, Basler K: Multiple requirements for the receptor serine/threonine kinase thick veins reveal novel functions of TGF beta homologs during Drosophila embryogenesis. Development. 1994, 120: 3105-3117. O’Connor MB, Umulis D, Othmer HG, Blair SS: Shaping BMP morphogen gradients in the Drosophila embryo and pupal wing. Development. 2006, 133: 183-193. Nunes DA, Fonseca R, Van Der Zee M, Roth S: Evolution of extracellular Dpp modulators in insects: The roles of Tolloid and twisted-gastrulation in dorsoventral patterning of the Tribolium embryo. Dev Biol. 2010, 345: 80-93. 10.1016/j.ydbio.2010.05.019. Jazwinska A, Rushlow C, Roth S: The role of brinker in mediating the graded response to Dpp in early Drosophila embryos. Development. 1999, 126: 3323-3334. Buchta T, Ozuak O, Stappert D, Roth S, Lynch JA: Patterning the dorsal-ventral axis of the wasp Nasonia vitripennis. Dev Biol. 2013, 381: 189-202. 10.1016/j.ydbio.2013.05.026. Sen J, Goltz JS, Stevens L, Stein D: Spatially restricted expression of pipe in the Drosophila egg chamber defines embryonic dorsal-ventral polarity. Cell. 1998, 95: 471-481. 10.1016/S0092-8674(00)81615-3. Blank V, Kourilsky P, Israel A: NF-kappa B and related proteins: Rel/dorsal homologies meet ankyrin-like repeats. Trends Biochem Sci. 1992, 17: 135-140. 10.1016/0968-0004(92)90321-Y. Steward R, Zusman SB, Huang LH, Schedl P: The dorsal protein is distributed in a gradient in early Drosophila embryos. Cell. 1988, 55: 487-495. 10.1016/0092-8674(88)90035-9. Anderson KV, Nusslein-Volhard C: Information for the dorsal–ventral pattern of the Drosophila embryo is stored as maternal mRNA. Nature. 1984, 311: 223-227. 10.1038/311223a0. Doyle HJ, Harding K, Hoey T, Levine M: Transcripts encoded by a homoeo box gene are restricted to dorsal tissues of Drosophila embryos. Nature. 1986, 323: 76-79. 10.1038/323076a0. Sommer RJ, Tautz D: Expression patterns of twist and snail in Tribolium (Coleoptera) suggest a homologous formation of mesoderm in long and short germ band insects. Dev Genet. 1994, 15: 32-37. 10.1002/dvg.1020150105. Ashraf SI, Ip YT: The Snail protein family regulates neuroblast expression of 56. inscuteable and string, genes involved in asymmetry and cell division in Drosophila. Development. 2001, 128: 4757-4767. Ip YT, Levine M, Bier E: Neurogenic expression of snail is controlled by separable CNS and PNS promoter elements. Development. 1994, 120: 199-207. Alberga A, Boulay JL, Kempe E, Dennefeld C, Haenlin M: The snail gene required for mesoderm formation in Drosophila is expressed dynamically in derivatives of all three germ layers. Development. 1991, 111: 983-992. Wilson MJ, Dearden PK: Pair-rule gene orthologues have unexpected maternal roles in the honeybee (Apis mellifera). PLoS ONE. 2012, 7: e46490-10.1371/journal.pone.0046490. Wilson MJ, Havler M, Dearden PK: Giant, Kruppel, and caudal act as gap genes with extensive roles in patterning the honeybee embryo. Dev Biol. 2010, 339: 200-211. 10.1016/j.ydbio.2009.12.015. Stauber M, Prell A, Schmidt-Ott U: A single Hox3 gene with composite bicoid and zerknullt expression characteristics in non-Cyclorrhaphan flies. Proc Natl Acad Sci USA. 2002, 99: 274-279. 10.1073/pnas.012292899. Olesnicky EC, Brent AE, Tonnes L, Walker M, Pultz MA, Leaf D, Desplan C: A caudal mRNA gradient controls posterior development in the wasp Nasonia. Development. 2006, 133: 3973-3982. 10.1242/dev.02576.