Tình trạng sinh sản và môi trường xã hội ảnh hưởng khác nhau đến sự biểu hiện của thụ thể steroid giới tính và mRNA aromatase trong não của chuột chũi Damaraland cái

Frontiers in Zoology - Tập 11 - Trang 1-10 - 2014
Cornelia Voigt1, Manfred Gahr2, Stefan Leitner2, Heike Lutermann1, Nigel Bennett1
1Department of Zoology and Entomology, University of Pretoria, Pretoria, South Africa
2Department of Behavioural Neurobiology, Max Planck Institute for Ornithology, Seewiesen, Germany

Tóm tắt

Chuột chũi Damaraland (Fukomys damarensis) là một loài động vật có vú sống dưới lòng đất, có tính xã hội cao, trong đó sự phân bổ sinh sản cực đoan với một con cái (nữ hoàng) chiếm hữu việc sinh sản trong mỗi thuộc địa. Các con cái không sinh sản trong sự hiện diện của nữ hoàng bị ức chế sinh lý đến mức không rụng trứng. Sự chặn này được cho là do sự gián đoạn trong việc tiết hormone giải phóng gonadotropin (GnRH) từ vùng dưới đồi. Để hiểu rõ hơn về các cơ chế sinh lý cơ bản của việc ức chế sinh sản ở những con cái có thứ bậc thấp, chúng tôi đã nghiên cứu sự biểu hiện của các thụ thể hormone steroid và enzyme chuyển đổi androgen aromatase trong các vùng não trước liên quan đến kiểm soát hành vi sinh sản ở các con cái sinh sản và không sinh sản từ các thuộc địa nguyên vẹn. Thêm vào đó, chúng tôi đã đưa vào phân tích các con cái đã thoát khỏi sự ức chế xã hội khi được tách ra khỏi sự hiện diện của nữ hoàng. Chúng tôi đã phát hiện ra sự biểu hiện của thụ thể androgen, thụ thể estrogen α và aromatase ở một số vùng não trước của chuột chũi Damaraland cái. Phân bố của chúng tương ứng với các phát hiện trước đó ở các loài động vật có vú khác. Việc định lượng tín hiệu lai cho thấy nữ hoàng có sự biểu hiện thụ thể androgen tăng lên so với các con cái không sinh sản và thực hiện sự không sinh sản trong hầu hết các vùng não được nghiên cứu, bao gồm vùng trước hành não giữa (MPOA), hạch chính của hạch nằm ở rìa đường cùng (BSTp), nhân trung gian bên dưới vùng dưới đồi (VMH), nhân vòng cung (ARC) và hạch amygdala giữa (MeA). Hơn nữa, các con cái sinh sản có sự biểu hiện thụ thể estrogen α tăng lên trong nhân màng ngoài tâm thất trước (AVPV) và trong MeA, trong khi đó sự biểu hiện aromatase trong AVPV giảm đáng kể so với các con cái không sinh sản. Sự vắng mặt của sự ức chế xã hội có liên quan đến sự biểu hiện thụ thể androgen tăng lên trong ARC, sự biểu hiện thụ thể estrogen α tăng lên trong MeA và BSTp và sự biểu hiện aromatase giảm trong AVPV. Nghiên cứu này cho thấy rằng sự ức chế xã hội và tình trạng sinh sản ảnh hưởng khác nhau đến hiện tượng nội tiết thần kinh của chuột chũi Damaraland cái. Mô hình biểu hiện khác nhau của thụ thể estrogen α và aromatase trong AVPV giữa các con cái sinh sản và không sinh sản hỗ trợ cho quan điểm rằng vùng này đóng vai trò quan trọng trong việc trung gian việc ức chế sinh lý ở các con cái có thứ bậc thấp.

Từ khóa

#chuột chũi Damaraland #thụ thể androgen #thụ thể estrogen #aromatase #ức chế sinh sản #vùng não trước

Tài liệu tham khảo

Keller L, Reeve KH: Partitioning of reproduction in animal societies. Trends Ecol Evol. 1994, 9: 98-102. 10.1016/0169-5347(94)90204-6. White SA, Nguyen T, Fernald RD: Social regulation of gonadotropin-releasing hormone. J Exp Biol. 2002, 205: 2567-2581. Burmeister SS, Kailasanath V, Fernald RD: Social dominance regulates androgen and estrogen receptor gene expression. Horm Behav. 2007, 51: 164-170. 10.1016/j.yhbeh.2006.09.008. Maruska KP, Zhang A, Neboori A, Fernald RD: Social opportunity causes rapid transcriptional changes in the social behaviour network of the brain in an African cichlid fish. J Neuroendocrinol. 2013, 25: 145-157. 10.1111/j.1365-2826.2012.02382.x. Voigt C, Gahr M: Social status affects the degree of sex difference in the songbird brain. PLoS One. 2011, 6 (6): e20723-10.1371/journal.pone.0020723. Voigt C, Leitner S, Gahr M: Socially induced brain differentiation in a cooperatively breeding songbird. Proc R Soc Lond B. 2007, 274: 2645-2651. 10.1098/rspb.2007.0858. Holmes MM, Rosen GJ, Jordan CL, De Vries GJ, Goldman BD, Forger NG: Social control of brain morphology in a eusocial mammal. Proc Natl Acad Sci USA. 2007, 104: 10548-10552. 10.1073/pnas.0610344104. Holmes MM, Goldman BD, Forger NG: Social status and sex independently influence androgen receptor expression in the eusocial naked mole-rat brain. Horm Behav. 2008, 54: 278-285. 10.1016/j.yhbeh.2008.03.010. Holmes MM, Van Mil S, Bulkowski C, Goldman SL, Goldman BD, Forger NG: Androgen receptor distribution in the social decision-making network of eusocial naked mole-rats. Behav Brain Res. 2013, 256: 214-218. Anyan JJ, Seney ML, Holley A, Bengston L, Goldman BD, Forger NG, Holmes MM: Social status and sex effects on neural morphology in Damaraland mole-rats, Fukomys damarensis. Brain Behav Evol. 2011, 77: 291-298. 10.1159/000328640. Bennett NC, Faulkes CG: African mole-rats. Ecology and eusociality. 2000, Cambridge: Cambridge Univ Press Faulkes CG, Bennett NC: Family values: group dynamics and social control of reproduction in African mole-rats. Trends Ecol Evol. 2001, 16: 184-190. 10.1016/S0169-5347(01)02116-4. Jarvis JUM, Bennett NC: Eusociality has evolved independently in two genera of bathyergid mole-rats - but occurs in no other subterranean mammal. Behav Ecol Sociobiol. 1993, 33: 353-360. Bennett NC: Reproductive suppression in social Cryptomys damarensis colonies: a lifetime of socially-induced sterility in males and females. J Zool (Lond). 1994, 234: 25-39. 10.1111/j.1469-7998.1994.tb06054.x. Bennett NC, Jarvis JUM, Millar RP, Sasano H, Ntshinga KV: Reproductive suppression in eusocial Cryptomys damarensis colonies: socially-induced infertility in females. J Zool (Lond). 1994, 233: 617-630. 10.1111/j.1469-7998.1994.tb05369.x. Molteno AJ, Kallo I, Bennett NC, King JA, Coen CW: A neuroanatomical and neuroendocrinological study into the relationship between social status and GnRH system in cooperatively breeding female Damaraland mole-rats, Cryptomys damarensis. Reproduction. 2004, 127: 13-21. 10.1530/rep.1.00048. Molteno AJ, Bennett NC: Anovulation in non-reproductive female Damaraland mole-rats (Cryptomys damarensis). J Reprod Fertil. 2000, 119: 35-41. Snyman PC, Jackson CR, Bennett NC: Do dispersing female Damaraland mole-rats, Cryptomys damarensis (Rodentia: Bathyergidae) exhibit spontaneous or induced ovulation?. Physiol Behav. 2006, 87: 88-94. 10.1016/j.physbeh.2005.09.003. Arnold AP, Gorski RA: Gonadal steroid induction of structural sex differences in the central nervous system. Annu Rev Neurosci. 1984, 7: 413-442. 10.1146/annurev.ne.07.030184.002213. Simerly RB, Chang C, Muramatsu M, Swanson LW: Distribution of androgen and estrogen receptor mRNA-containing cells in the rat brain: an in situ hybridization study. J Comp Neurol. 1990, 294: 76-95. 10.1002/cne.902940107. Shughrue PJ, Lane MV, Merchenthaler I: Comparative distribution of estrogen receptor-alpha and -beta mRNA in the rat central nervous system. J Comp Neurol. 1997, 388: 507-525. 10.1002/(SICI)1096-9861(19971201)388:4<507::AID-CNE1>3.0.CO;2-6. Roselli CE, Horton LE, Resko JA: Distribution and regulation of aromatase activity in the rat hypothalamus and limbic system. Endocrinology. 1985, 117: 2471-2477. 10.1210/endo-117-6-2471. Wintermantel TM, Campbell RE, Porteous R, Bock D, Gröne HJ, Todman MG, Korach KS, Greiner E, Pérez CA, Schütz G, Herbison AE: Definition of estrogen receptor pathway critical for estrogen positive feedback to gonadotropin-releasing hormone neurons and fertility. Neuron. 2006, 52: 271-280. 10.1016/j.neuron.2006.07.023. Oakley AE, Clifton DK, Steiner RA: Kisspeptin signalling in the brain. Endocr Rev. 2009, 30: 713-743. 10.1210/er.2009-0005. Smith JT, Cunningham MJ, Rissman EF, Clifton DK, Steiner RA: Regulation of Kiss1 gene expression in the brain of the female mouse. Endocrinol. 2005, 146: 3686-3692. 10.1210/en.2005-0488. Simerly RB, Swanson LW: The organization of neural inputs to the medial preoptic nucleus of the rat. J Comp Neurol. 1986, 246: 312-342. 10.1002/cne.902460304. Bennett NC, Jarvis JUM: The social structure and reproductive biology of colonies of the mole-rat Cryptomys damarensis (Rodentia: Bathyergidae). J Mammal. 1988, 69: 293-302. 10.2307/1381379. Chard T: Characteristics of binding assays-sensitivity in laboratory techniques in biochemistry and molecular biology. An introduction to radioimmunoassay and related techniques. Edited by: Burdon RH, Van Knippenberg PH. 1987, Amsterdam: Elsevier Press, 6: 161-174. Paxinos G, Watson C: The Rat Brain in Stereotaxic Coordinates. 2007, London: Academic Press Whitfield HJ, Brady LS, Smith MA, Mamalaki E, Fox RJ, Herkenham M: Optimization of cRNA probe in situ hybridization methodology for localization of glucocorticoid receptor mRNA in rat brain: a detailed protocol. Cell Mol Neurobiol. 1990, 10: 145-157. 10.1007/BF00733641. Gahr M, Metzdorf R: Distribution and dynamics in the expression of androgen and estrogen receptors in vocal control systems of songbirds. Brain Res Bull. 1997, 44: 509-517. 10.1016/S0361-9230(97)00233-5. Xiao J, Levitt JB, Buffenstein R: A stereotaxic atlas of the brain of the naked mole-rat (Heterocephalus glaber). Neuroscience. 2006, 141: 1415-1435. 10.1016/j.neuroscience.2006.03.077. Bennett NC, Faulkes CG, Molteno AJ: Reproductive suppression in subordinate, non-breeding female Damaraland mole-rats: two components to a lifetime of socially-induced infertility. Proc R Soc Lond B. 1996, 263: 1599-1603. 10.1098/rspb.1996.0234. Jarvis JUM: Reproduction of naked mole-rats. Biology of the Naked Mole-Rat. Edited by: Sherman PW, Jarvis JUM, Alexander RD. 1991, New Jersey: Princeton University Press, 384-425. Faulkes CG, Abbott DH, Liddell CE, George LM, Jarvis JUM: Hormonal and behavioural aspects of reproductive suppression in female naked mole-rats. Biology of the Naked Mole-Rat. Edited by: Sherman PW, Jarvis JUM, Alexander RD. 1991, New Jersey: Princeton University Press, 426-445. Wagner CK, Morrell JI: Distribution and steroid hormone regulation of aromatase mRNA expression in the forebrain of adult male and female rats: a cellular-level analysis using in situ hybridization. J Comp Neurol. 1996, 370: 71-84. 10.1002/(SICI)1096-9861(19960617)370:1<71::AID-CNE7>3.0.CO;2-I. Roselli CE, Abdelgadir SE, Rønnekleiv OK, Klosterman SA: Anatomic distribution and regulation of aromatase gene expression in the rat brain. Biol Reprod. 1998, 58: 79-87. 10.1095/biolreprod58.1.79. Zhou S, Holmes MM, Forger NG, Goldman BD, Lovern MB, Caraty A, Kalló I, Faulkes CG, Coen CW: Socially regulated reproductive development: analysis of GnRH-1 and kisspeptin neuronal systems in cooperatively breeding naked mole-rats (Heterocephalus glaber). J Comp Neurol. 2013, 521: 3003-3029. 10.1002/cne.23327. Veney SL, Rissman EF: Co-localization of estrogen receptor and aromatase enzyme immunoreactivities in adult musk shrew brain. Horm Behav. 1998, 33: 151-162. 10.1006/hbeh.1998.1446. Simerly RB, Young BJ, Capozza MA, Swanson LW: Estrogen differentially regulates neuropeptide gene expression in a sexually dimorphic olfactory pathway. Proc Natl Acad Sci U S A. 1989, 86: 4766-4770. 10.1073/pnas.86.12.4766. Beale KE, Kinsey-Jones JS, Gardiner JV, Harrison EK, Thompson EL, Hu MH, Sleeth ML, Sam AH, Greenwood HC, McGavigan AK, Dhillo WS, Mora JM, Li XF, Franks S, Bloom SR, O'Byrne KT, Murphy KG: The physiological role of arcuate kisspeptin neurons in the control of reproductive function in female rats. Endocrinol. 2014, 155: 1091-1098. 10.1210/en.2013-1544. Cooney MR, Bennett NC: Inbreeding avoidance and reproductive skew in a cooperative mammal. Proc R Soc London B. 2000, 267: 801-806. 10.1098/rspb.2000.1074. Handa RJ, Kerr JE, DonCarlos LL, McGivern RF, Hejna G: Hormonal regulation of androgen receptor messenger RNA in the medial preoptic area of the male rat. Brain Res Mol Brain Res. 1996, 39: 57-67. 10.1016/0169-328X(95)00353-T. Simerly RB, Carr AM, Zee MC, Lorang D: Ovarian steroid regulation of estrogen and progesterone receptor messenger ribonucleic acid in the anteroventral periventricular nucleus of the rat. J Neuroendocrinol. 1996, 8: 45-56. 10.1111/j.1365-2826.1996.tb00685.x. Messager S, Chatzidaki EE, Ma D, Hendrick AG, Zahn D, Dixon J, Thresher RR, Malinge I, Lomet D, Carlton MB, Colledge WH, Caraty A, Aparicio SA: Kisspeptin directly stimulates gonadotropin-releasing hormone release via G protein-coupled receptor 54. Proc Natl Acad Sci U S A. 2005, 102: 1761-1766. 10.1073/pnas.0409330102. Clarkson J, D'Anglemont De Tassigny X, Moreno AS, Colledge WH, Herbison AE: Kisspeptin-GPR54 signaling is essential for preovulatory gonadotropin-releasing hormone neuron activation and the luteinizing hormone surge. J Neurosci. 2008, 28: 8691-8697. 10.1523/JNEUROSCI.1775-08.2008. Adachi S, Yamada S, Takatsu Y, Matsui H, Kinoshita M, Takase K, Sugiura H, Ohtaki T, Matsumoto H, Uenoyama Y, Tsukamura H, Inoue K, Maeda K: Involvement of anteroventral periventricular metastin/kisspeptin neurons in estrogen positive feedback action on luteinizing hormone release in female rats. J Reprod Dev. 2007, 53: 367-378. 10.1262/jrd.18146.