Khuyết tật Gli ở amphioxus làm rối loạn sự phát triển đối xứng trái-phải nhưng có tác động hạn chế đến mẫu hình thần kinh

Marine Life Science and Technology - Tập 5 - Trang 492-499 - 2023
Xin Huang1, Qiongqiong Ren1, Yiquan Wang1, Sebastian M. Shimeld2, Guang Li1
1State Key Laboratory of Cellular Stress Biology, School of Life Sciences, Xiamen University, Xiamen, China
2Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK

Tóm tắt

Các yếu tố phiên mã Gli là trung gian chính của tín hiệu Hedgehog (Hh). Bộ gen của động vật có xương sống chứa nhiều paralog Gli với các chức năng khác nhau trong quá trình nhận tín hiệu Hh, phần nào giải thích cho sự phức tạp của các phản hồi tế bào đối với Hh cho phép kích hoạt gen mục tiêu phụ thuộc vào nồng độ. Amphioxus là một loài dây sống đã tách ra khỏi dòng dõi động vật có xương sống sớm trong quá trình tiến hóa của loài dây sống, trước khi diễn ra sự sao chép gen trong giai đoạn đầu của sự tiến hóa động vật có xương sống. Nó có một gen Gli duy nhất, các sản phẩm phiên mã của nó có thể được cắt ghép thay thế để tạo ra hai isoform protein gọi là GliS và GliL. Chúng tôi đã tạo ra hai đột biến knockout trong Gli của amphioxus, một đột biến ảnh hưởng đến toàn bộ gen và một đột biến chỉ ảnh hưởng đến GliL. Cả hai đột biến knockout đều cho thấy những khuyết tật về hình thái và phân tử lớn trong sự phát triển của đối xứng trái-phải, một hiện tượng mà tương tự nhưng không giống hệt với hiện tượng đã được tìm thấy trong các biến thể Hh. Tín hiệu Hh cũng xác định mẫu hình của ống thần kinh amphioxus. Tuy nhiên, trong trường hợp này, knockout GliL không cho thấy hiện tượng nào có thể nhận diện được, trong khi knockout gen đầy đủ chỉ cho thấy những thay đổi nhỏ trong biểu hiện của một họ gen, Olig. Các gen khác bị ảnh hưởng rõ rệt bởi knockout Hh không bị thay đổi về biểu hiện trong cả hai đột biến knockout. Các lý do cho sự khác biệt giữa các đột biến knockout Hh và Gli trong vùng họng và ống thần kinh sẽ được thảo luận trong bối cảnh các chức năng khác nhau của các isoform Gli ở amphioxus.

Từ khóa


Tài liệu tham khảo

Abbasi AA, Goode DK, Amir S, Grzeschik KH (2009) Evolution and functional diversification of the GLI family of transcription factors in vertebrates. Evol Bioinform Online 5:5–13 Briscoe J, Small S (2015) Morphogen rules: design principles of gradient-mediated embryo patterning. Development 142:3996–4009 Candiani S, Oliveri D, Parodi M, Bertini E, Pestarino M (2006) Expression of AmphiPOU-IV in the developing neural tube and epidermal sensory neural precursors in amphioxus supports a conserved role of class IV POU genes in the sensory cells development. Dev Genes Evol 216:623–633 Candiani S, Holland ND, Oliveri D, Parodi M, Pestarino M (2008) Expression of the amphioxus Pit-1 gene (AmphiPOU1F1/Pit-1) exclusively in the developing preoral organ, a putative homolog of the vertebrate adenohypophysis. Brain Res Bull 75:324–330 Elliott KH, Brugmann SA (2019) Sending mixed signals: Cilia-dependent signaling during development and disease. Dev Biol 447:28–41 Falkenstein KN, Vokes SA (2014) Transcriptional regulation of graded Hedgehog signaling. Semin Cell Dev Biol 33:73–80 Holland LZ, Albalat R, Azumi K, Benito-Gutierrez E, Blow MJ, Bronner-Fraser M, Brunet F, Butts T, Candiani S, Dishaw LJ, Ferrier DE, Garcia-Fernandez J, Gibson-Brown JJ, Gissi C, Godzik A, Hallbook F, Hirose D, Hosomichi K, Ikuta T, Inoko H et al (2008) The amphioxus genome illuminates vertebrate origins and cephalochordate biology. Genome Res 18:1100–1111 Hu G, Li G, Wang H, Wang Y (2017) Hedgehog participates in the establishment of left-right asymmetry during amphioxus development by controlling Cerberus expression. Development 144:4694–4703 Hu GW, Li G, Wang YQ (2021) Hedgehog signaling controls mouth opening in the amphioxus. Zool Lett 7:16 Huangfu D, Anderson KV (2006) Signaling from Smo to Ci/Gli: conservation and divergence of Hedgehog pathways from Drosophila to vertebrates. Development 133:3–14 Hui CC, Angers S (2011) Gli proteins in development and disease. Annu Rev Cell Dev Biol 27:513–537 Jiang J, Hui CC (2008) Hedgehog signaling in development and cancer. Dev Cell 15:801–812 Karlstrom RO, Tyurina OV, Kawakami A, Nishioka N, Talbot WS, Sasaki H, Schier AF (2003) Genetic analysis of zebrafish gli1 and gli2 reveals divergent requirements for gli genes in vertebrate development. Development 130:1549–1564 Ke Z, Kondrichin I, Gong Z, Korzh V (2008) Combined activity of the two Gli2 genes of zebrafish play a major role in Hedgehog signaling during zebrafish neurodevelopment. Mol Cell Neurosci 37:388–401 Knight RD, Panopoulou GD, Holland PW, Shimeld SM (2000) An amphioxus Krox gene: insights into vertebrate hindbrain evolution. Dev Genes Evol 210:518–521 Leung B, Shimeld SM (2019) Evolution of vertebrate spinal cord patterning. Dev Dyn 248:1028–1043 Li G, Shu Z, Wang Y (2013) Year-round reproduction and induced spawning of Chinese amphioxus, Branchiostoma belcheri, in laboratory. PLoS ONE 8:e75461 Li G, Feng J, Lei Y, Wang J, Wang H, Shang LK, Liu DT, Zhao H, Zhu Y, Wang YQ (2014) Mutagenesis at specific genomic loci of amphioxus Branchiostoma belcheri using TALEN method. J Genet Genom 41:215–219 Li G, Liu X, Xing C, Zhang H, Shimeld SM, Wang Y (2017) Cerberus-Nodal-Lefty-Pitx signaling cascade controls left-right asymmetry in amphioxus. Proc Natl Acad Sci USA 114:3684–3689 Litingtung Y, Chiang C (2000) Specification of ventral neuron types is mediated by an antagonistic interaction between Shh and Gli3. Nat Neurosci 3:979–985 Liu X, Li G, Feng J, Yang X, Wang YQ (2013) An efficient microinjection method for unfertilized eggs of Asian amphioxus Branchiostoma belcheri. Dev Genes Evol 223:269–278 Park HL, Bai C, Platt KA, Matise MP, Beeghly A, Hui CC, Nakashima M, Joyner AL (2000) Mouse Gli1 mutants are viable but have defects in SHH signaling in combination with a Gli2 mutation. Development 127:1593–1605 Putnam NH, Butts T, Ferrier DE, Furlong RF, Hellsten U, Kawashima T, Robinson-Rechavi M, Shoguchi E, Terry A, Yu JK, Benito-Gutierrez EL, Dubchak I, Garcia-Fernandez J, Gibson-Brown JJ, Grigoriev IV, Horton AC, de Jong PJ, Jurka J, Kapitonov VV, Kohara Y et al (2008) The amphioxus genome and the evolution of the chordate karyotype. Nature 453:1064–1071 Ren Q, Zhong Y, Huang X, Leung B, Xing C, Wang H, Hu G, Wang Y, Shimeld SM, Li G (2020) Step-wise evolution of neural patterning by Hedgehog signalling in chordates. Nat Ecol Evol 4:1247–1255 Sagner A, Briscoe J (2019) Establishing neuronal diversity in the spinal cord: a time and a place. Development 146:182154 Shimeld SM (2008) C2H2 zinc finger genes of the Gli, Zic, KLF, SP, Wilms’ tumour, Huckebein, Snail, Ovo, Spalt, Odd, Blimp-1, Fez and related gene families from Branchiostoma floridae. Dev Genes Evol 218:639–649 Shimeld SM, van den Heuvel M, Dawber R, Briscoe J (2007) An amphioxus Gli gene reveals conservation of midline patterning and the evolution of hedgehog signalling diversity in chordates. PLoS ONE 2:e864 Venkatesh TV, Holland ND, Holland LZ, Su MT, Bodmer R (1999) Sequence and developmental expression of amphioxus AmphiNk2-1: insights into the evolutionary origin of the vertebrate thyroid gland and forebrain. Dev Genes Evol 209:254–259 von Mering C, Basler K (1999) Distinct and regulated activities of human Gli proteins in Drosophila. Curr Biol 9:1319–1322 Wang H, Li G, Wang YQ (2015) Generating amphioxus Hedgehog knockout mutants and phenotype analysis. Hereditas 37:1036–1043 (in Chinese with English abstract) Yu JK, Holland LZ (2009) Amphioxus whole-mount in situ hybridization. Cold Spring Harb Protoc 2009:pdb.prot5286. Yuan L, Wang Y, Li G (2020) Differential expression pattern of two Brachyury genes in amphioxus embryos. Gene Expr Patterns 38:119152