Tín hiệu Notch xác định sự lựa chọn số phận thần kinh - glial của hạch rễ lưng trong quá trình di cư sớm của tế bào màng thần kinh

Springer Science and Business Media LLC - Tập 20 - Trang 1-13 - 2019
Sophie Wiszniak1, Quenten Schwarz1
1Centre for Cancer Biology, University of South Australia and SA Pathology, Adelaide, Australia

Tóm tắt

Hạch rễ lưng (DRG) là một thành phần quan trọng của hệ thần kinh ngoại biên, có chức năng truyền đạt thông tin cảm giác từ ngoại vi của cơ thể đến các trung tâm cảm nhận trong não. DRG chủ yếu được cấu tạo từ hai loại tế bào, tế bào thần kinh cảm giác và tế bào glia, cả hai đều có nguồn gốc từ màng thần kinh. Tín hiệu Notch được biết là đóng vai trò thiết yếu trong việc xác định số phận tế bào thần kinh hoặc glial của các tế bào tiên nguồn màng thần kinh đối biện di cư từ rìa sau của ống thần kinh đến vị trí của DRG. Tuy nhiên, sự tham gia của các chất liên kết Notch trong quá trình này và thời điểm mà số phận thần kinh và glial được xác định vẫn còn chưa rõ ràng. Chúng tôi đã sử dụng công nghệ knock-out tế bào cụ thể đối với E3 ubiquitin ligase mindbomb1 (Mib1) để loại bỏ chức năng của tất cả các chất liên kết Notch trong các tế bào màng thần kinh. Những con chuột Wnt1-Cre; Mib1fl/fl thể hiện những khiếm khuyết nghiêm trọng ở DRG, bao gồm giảm số lượng tế bào glial và cái chết tế bào thần kinh trong giai đoạn phát triển sau đó. Bằng cách so sánh sự hình thành tế bào thần kinh cảm giác và glia với sự biểu hiện và kích hoạt của tín hiệu Notch ở những con chuột này, chúng tôi đã xác định được một giai đoạn quan trọng trong quá trình phát triển phôi thai, trong đó các tế bào màng thần kinh di cư sớm trở nên thiên về các kiểu hình thần kinh và glial. Chúng tôi chứng minh rằng tín hiệu Notch hoạt động giữa các tế bào tiên nguồn màng thần kinh ngay khi các tế bào màng thần kinh thân mình tách ra khỏi ống thần kinh và trong quá trình di cư sớm của chúng đến vị trí của DRG. Dữ liệu này đặt ra câu hỏi về thời điểm xác định số phận thần kinh - glial trong DRG và gợi ý rằng nó có thể xảy ra sớm hơn nhiều so với những gì đã được xem xét ban đầu.

Từ khóa

#Notch signalling #dorsal root ganglia #neuroglial fate #neural crest cells #embryonic development

Tài liệu tham khảo

Hanani M. Satellite glial cells in sensory ganglia: from form to function. Brain Res Brain Res Rev. 2005;48(3):457–76. Zirlinger M, Lo L, McMahon J, McMahon AP, Anderson DJ. Transient expression of the bHLH factor neurogenin-2 marks a subpopulation of neural crest cells biased for a sensory but not a neuronal fate. Proc Natl Acad Sci USA. 2002;99(12):8084–9. Jacob C. Transcriptional control of neural crest specification into peripheral glia. Glia. 2015;63(11):1883–96. Marmigere F, Ernfors P. Specification and connectivity of neuronal subtypes in the sensory lineage. Nat Rev Neurosci. 2007;8(2):114–27. Cornell RA, Eisen JS. Notch in the pathway: the roles of Notch signaling in neural crest development. Semin Cell Dev Biol. 2005;16(6):663–72. Louvi A, Artavanis-Tsakonas S. Notch signalling in vertebrate neural development. Nat Rev Neurosci. 2006;7(2):93–102. Morrison SJ, Perez SE, Qiao Z, Verdi JM, Hicks C, Weinmaster G, Anderson DJ. Transient Notch activation initiates an irreversible switch from neurogenesis to gliogenesis by neural crest stem cells. Cell. 2000;101(5):499–510. Wakamatsu Y, Maynard TM, Weston JA. Fate determination of neural crest cells by NOTCH-mediated lateral inhibition and asymmetrical cell division during gangliogenesis. Development. 2000;127(13):2811–21. Hu ZL, Shi M, Huang Y, Zheng MH, Pei Z, Chen JY, Han H, Ding YQ. The role of the transcription factor Rbpj in the development of dorsal root ganglia. Neural Dev. 2011;6:14. Taylor MK, Yeager K, Morrison SJ. Physiological Notch signaling promotes gliogenesis in the developing peripheral and central nervous systems. Development. 2007;134(13):2435–47. De Bellard ME, Ching W, Gossler A, Bronner-Fraser M. Disruption of segmental neural crest migration and ephrin expression in Delta-1 null mice. Dev Biol. 2002;249(1):121–30. Kang K, Lee D, Hong S, Park SG, Song MR. The E3 ligase Mind bomb-1 (Mib1) modulates Delta-Notch signaling to control neurogenesis and gliogenesis in the developing spinal cord. J Biol Chem. 2013;288(4):2580–92. Britsch S, Goerich DE, Riethmacher D, Peirano RI, Rossner M, Nave KA, Birchmeier C, Wegner M. The transcription factor Sox10 is a key regulator of peripheral glial development. Genes Dev. 2001;15(1):66–78. Kim J, Lo L, Dormand E, Anderson DJ. SOX10 maintains multipotency and inhibits neuronal differentiation of neural crest stem cells. Neuron. 2003;38(1):17–31. Le Douarin N, Kalcheim C. The neural crest. 2nd ed. Cambridge: Cambridge University Press; 1999. White FA, Silos-Santiago I, Molliver DC, Nishimura M, Phillips H, Barbacid M, Snider WD. Synchronous onset of NGF and TrkA survival dependence in developing dorsal root ganglia. J Neurosci. 1996;16(15):4662–72. Mitchell PJ, Timmons PM, Hebert JM, Rigby PW, Tjian R. Transcription factor AP-2 is expressed in neural crest cell lineages during mouse embryogenesis. Genes Dev. 1991;5(1):105–19. Abe M, Ruest LB, Clouthier DE. Fate of cranial neural crest cells during craniofacial development in endothelin-A receptor-deficient mice. Int J Dev Biol. 2007;51(2):97–105. Ma Q, Fode C, Guillemot F, Anderson DJ. Neurogenin1 and neurogenin2 control two distinct waves of neurogenesis in developing dorsal root ganglia. Genes Dev. 1999;13(13):1717–28. Morrison SJ. Neuronal potential and lineage determination by neural stem cells. Curr Opin Cell Biol. 2001;13(6):666–72. Carr VM, Simpson SB Jr. Proliferative and degenerative events in the early development of chick dorsal root ganglia. II. Responses to altered peripheral fields. J Comp Neurol. 1978;182(4):741–55. Lignell A, Kerosuo L, Streichan SJ, Cai L, Bronner ME. Identification of a neural crest stem cell niche by spatial genomic analysis. Nat Commun. 2017;8(1):1830. Bronner-Fraser M, Fraser SE. Cell lineage analysis reveals multipotency of some avian neural crest cells. Nature. 1988;335(6186):161–4. Baggiolini A, Varum S, Mateos JM, Bettosini D, John N, Bonalli M, Ziegler U, Dimou L, Clevers H, Furrer R, et al. Premigratory and migratory neural crest cells are multipotent in vivo. Cell Stem Cell. 2015;16(3):314–22. Krispin S, Nitzan E, Kassem Y, Kalcheim C. Evidence for a dynamic spatiotemporal fate map and early fate restrictions of premigratory avian neural crest. Development. 2010;137(4):585–95. Turkoz M, Townsend RR, Kopan R. The Notch intracellular domain has an RBPj-independent role during mouse hair follicular development. J Invest Dermatol. 2016;136(6):1106–15. Diaz-Trelles R, Scimia MC, Bushway P, Tran D, Monosov A, Monosov E, Peterson K, Rentschler S, Cabrales P, Ruiz-Lozano P, et al. Notch-independent RBPJ controls angiogenesis in the adult heart. Nat Commun. 2016;7:12088. Mizoguchi T, Ikeda S, Watanabe S, Sugawara M, Itoh M. Mib1 contributes to persistent directional cell migration by regulating the Ctnnd1-Rac1 pathway. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;114(44):E9280–9. Kwon DY, Dimitriadi M, Terzic B, Cable C, Hart AC, Chitnis A, Fischbeck KH, Burnett BG. The E3 ubiquitin ligase mind bomb 1 ubiquitinates and promotes the degradation of survival of motor neuron protein. Mol Biol Cell. 2013;24(12):1863–71. Matsuda M, Rand K, Palardy G, Shimizu N, Ikeda H, Dalle Nogare D, Itoh M, Chitnis AB. Epb41l5 competes with Delta as a substrate for Mib1 to coordinate specification and differentiation of neurons. Development. 2016;143(17):3085–96. Noisa P, Lund C, Kanduri K, Lund R, Lahdesmaki H, Lahesmaa R, Lundin K, Chokechuwattanalert H, Otonkoski T, Tuuri T, et al. Notch signaling regulates the differentiation of neural crest from human pluripotent stem cells. J Cell Sci. 2014;127(Pt 9):2083–94. Dutton JR, Antonellis A, Carney TJ, Rodrigues FS, Pavan WJ, Ward A, Kelsh RN. An evolutionarily conserved intronic region controls the spatiotemporal expression of the transcription factor Sox10. BMC Dev Biol. 2008;8:105. Nandagopal N, Santat LA, LeBon L, Sprinzak D, Bronner ME, Elowitz MB. Dynamic ligand discrimination in the Notch signaling pathway. Cell. 2018;172(4):869–880 e819. Rios AC, Serralbo O, Salgado D, Marcelle C. Neural crest regulates myogenesis through the transient activation of NOTCH. Nature. 2011;473(7348):532–5. Dunwoodie SL, Henrique D, Harrison SM, Beddington RS. Mouse Dll3: a novel divergent Delta gene which may complement the function of other Delta homologues during early pattern formation in the mouse embryo. Development. 1997;124(16):3065–76. Sonnenberg-Riethmacher E, Miehe M, Stolt CC, Goerich DE, Wegner M, Riethmacher D. Development and degeneration of dorsal root ganglia in the absence of the HMG-domain transcription factor Sox10. Mech Dev. 2001;109(2):253–65. Carney TJ, Dutton KA, Greenhill E, Delfino-Machin M, Dufourcq P, Blader P, Kelsh RN. A direct role for Sox10 in specification of neural crest-derived sensory neurons. Development. 2006;133(23):4619–30. Delfino-Machin M, Madelaine R, Busolin G, Nikaido M, Colanesi S, Camargo-Sosa K, Law EW, Toppo S, Blader P, Tiso N, et al. Sox10 contributes to the balance of fate choice in dorsal root ganglion progenitors. PLoS ONE. 2017;12(3):e0172947. Nitzan E, Avraham O, Kahane N, Ofek S, Kumar D, Kalcheim C. Dynamics of BMP and Hes1/Hairy1 signaling in the dorsal neural tube underlies the transition from neural crest to definitive roof plate. BMC Biol. 2016;14:23. Wiszniak S, Lumb R, Kabbara S, Scherer M, Schwarz Q. Li-gazing at the crest: modulation of the neural crest by the ubiquitin pathway. Int J Biochem Cell Biol. 2013;45:1087–91. Danielian PS, Muccino D, Rowitch DH, Michael SK, McMahon AP. Modification of gene activity in mouse embryos in utero by a tamoxifen-inducible form of Cre recombinase. Curr Biol. 1998;8(24):1323–6. Novak A, Guo C, Yang W, Nagy A, Lobe CG. Z/EG, a double reporter mouse line that expresses enhanced green fluorescent protein upon Cre-mediated excision. Genesis. 2000;28(3–4):147–55. Koo BK, Lim HS, Song R, Yoon MJ, Yoon KJ, Moon JS, Kim YW, Kwon MC, Yoo KW, Kong MP, et al. Mind bomb 1 is essential for generating functional Notch ligands to activate Notch. Development. 2005;132(15):3459–70. Del Monte G, Grego-Bessa J, Gonzalez-Rajal A, Bolos V, De La Pompa JL. Monitoring Notch1 activity in development: evidence for a feedback regulatory loop. Dev Dyn. 2007;236(9):2594–614. Schwarz Q, Gu C, Fujisawa H, Sabelko K, Gertsenstein M, Nagy A, Taniguchi M, Kolodkin AL, Ginty DD, Shima DT, et al. Vascular endothelial growth factor controls neuronal migration and cooperates with Sema3A to pattern distinct compartments of the facial nerve. Genes Dev. 2004;18(22):2822–34. Cau E, Gradwohl G, Fode C, Guillemot F. Mash1 activates a cascade of bHLH regulators in olfactory neuron progenitors. Development. 1997;124(8):1611–21.