Các vai trò của protein nhân chuyển tiếp trong quá trình tinh trùng sinh sản

Chromosoma - Tập 111 - Trang 483-488 - 2003
Marvin L. Meistrich1, Bhagyalaxmi Mohapatra1, Cynthia R. Shirley2, Ming Zhao1
1Department of Experimental Radiation Oncology, The University of Texas M. D. Anderson Cancer Center, Houston, USA
2Graduate School of Biomedical Sciences, University of Texas Houston, Houston, USA

Tóm tắt

Các protein nhân chuyển tiếp (TPs) chiếm 90% các protein cơ bản của nhiễm sắc thể trong các giai đoạn của quá trình sinh tinh giữa việc loại bỏ histone và sự lắng đọng của protamine. Chúng tôi đầu tiên tóm tắt các tính chất của hai protein nhân chuyển tiếp chính, TP1 và TP2, và trình bày các khái niệm dựa trên thời gian xuất hiện của chúng trong thí nghiệm in vivo và in vitro, liên quan đến các vai trò của chúng. Các vai trò khác nhau của hai TPs trong việc di chuyển histone, hình dạng nhân tinh trùng, ngưng tụ nhiễm sắc và duy trì tính toàn vẹn của DNA đã được đề xuất. Thông tin rõ ràng hơn về vai trò của chúng trong quá trình sinh tinh gần đây đã được thu thập khi sử dụng chuột mang đột biến null trong các gen Tnp1 hoặc Tnp2 cho TP1 và TP2 tương ứng. Trong những con chuột này, việc di chuyển histone và hình dạng nhân tinh trùng dường như diễn ra khá bình thường. Ngưng tụ nhân tinh trùng vẫn xảy ra, mặc dù theo cách bất thường, và tinh trùng trưởng thành của các động vật đột biến Tnp -null không ngưng tụ nhiều như tinh trùng kiểu hoang dã. Cũng có bằng chứng cho thấy tinh trùng từ những con chuột đột biến này chứa mức độ đứt gãy DNA cao hơn. Tinh trùng đột biến cho thấy một số kiểu hình không như mong đợi, bao gồm tỷ lệ cao các khuyết tật cấu hình, chẳng hạn như đầu uốn cong vào giữa, giữa ở dạng hình kẹp, cuộn và cục, các khuyết tật khác ở giữa, mức độ xử lý proteolytic của protamine 2 trong quá trình trưởng thành giảm, và khả năng di động giảm sút. Hai TPs dường như bù đắp cho nhau một phần vì cả hai con chuột Tnp1 - và Tnp2 -null đều có khả năng sinh sản, và có vẻ như chức năng của chúng phần lớn là chồng chéo nhau khi hai động vật đột biến có các kiểu hình tương tự.

Từ khóa

#protein nhân chuyển tiếp #sinh tinh #histone #protamine #tính toàn vẹn DNA

Tài liệu tham khảo

Akama K, Sato H, Furihata-Yamauchi M, Komatsu Y, Tobita T, Nakano M (1996) Interaction of nucleosome core DNA with transition proteins 1 and 3 from boar late spermatid nuclei. J Biochem 119:448–455 Akama K, Sato H, Hasegawa S, Shimada I, Nakano M (1998) Transition protein 1 from boar late spermatid nuclei having DNA-melting activity is a dimeric protein. Biochem Mol Biol Int 44:315–323 Akama K, Kondo M, Sato H, Nakano M (1999) Transition protein 4 from boar late spermatid nuclei is a topological factor that stimulates DNA-relaxing activity of topoisomerase I. FEBS Lett 442:189–192 Alfonso PJ, Kistler WS (1993) Immunohistochemical localization of spermatid nuclear transition protein 2 in the testes of rats and mice. Biol Reprod 48:522–529 Aravindan GR, Bjordahl J, Jost LK, Evenson DP (1997) Susceptibility of human sperm to in situ DNA denaturation is strongly correlated with DNA strand breaks identified by single-cell electrophoresis. Exp Cell Res 236:231–237 Balhorn R, Weston S, Thomas C, Wyrobek AJ (1984) DNA packaging in mouse spermatids: synthesis of protamine variants and four transition proteins. Exp Cell Res 150:298–308 Balhorn R, Cosman M, Thornton K, Krishnan VV, Corzett M, Bench G, Kramer C, Lee J, Hud NV, Allen MJ, Prieto M, Meyer-Ilse W, Brown JT, Kirz J, Zhang X, Bradbury EM, Maki G, Braun RE, Breed W (1999) Protamine mediated condensation of DNA in mammalian sperm. In: Gagnon C (ed) The male gamete from basic science to clinical applications. Cache River Press, Vienna, Illinois, pp 55–70 Baskaran R, Rao MRS (1990) Mammalian spermatid-specific protein TP2 with nucleic acids, in vitro. A comparative study with TP1. J Biol Chem 265:21039–21047 Biggiogera M, Muller S, Courtens JL, Fakin S, Romanini MGM (1992) Immunoelectron microscopical distribution of histones H2B and H3 and protamines in the course of mouse spermiogenesis. Microsc Res Tech 20:259–267 Boissonneault G (2002) Chromatin remodeling during spermiogenesis: a possible role for the transition proteins in DNA strand break repair. FEBS Lett 514:111–114 Bottiroli G, Croce AC, Pellicciari C, Ramponi R (1994) Propidium iodide and the thiol-specific reagent DACM as a dye pair for fluorescence resonance energy transfer analysis: an application to mouse sperm chromatin. Cytometry 15:106–116 Brewer L, Corzett M, Balhorn R (2002) Condensation of DNA by spermatid basic nuclear proteins. J Biol Chem 277:38895–38900 Caron N, Veilleux S, Boissonneault G (2001) Stimulation of DNA repair by the spermatidal TP1 protein. Mol Reprod Dev 58:437–443 Chauvière M, Martinage A, Debarle M, Sautière P, Chevaillier P (1992) Molecular characterization of six intermediate proteins in the processing of mouse protamine P2 precursor. Eur J Biochem 204:759–765 Chevaillier P, Chirat F, Sautiere P (1998) The amino acid sequence of the ram spermatidal protein 3 — a transition protein TP3 or TP4? Eur J Biochem 258:460–464 Courtens J-L, Loir M (1981) A cytochemical study of nuclear changes in boar, bull, goat, mouse, rat and stallion spermatids. J Ultrastruct Res 74:327–340 Engel W, Keime S, Kremling H, Hameister H, Schliiter G (1992) The genes for protamine 1 and 2 (PRM1 and PRM2) and transition protein 2 (TNP2) are closely linked in the mammalian genome. Cytogenet Cell Genet 61:158–159 Grimes SR, Platz RD, Meistrich ML, Hnilica LS (1975) Partial characterization of a new basic nuclear protein from rat testis elongated spermatids. Biochem Biophys Res Commun 67:182–189 Grimes SR Jr, Meistrich ML, Platz RD, Hnilica LS (1977) Nuclear protein transitions in rat testis spermatids. Exp Cell Res 110:31–39 Haines G, Marples B, Daniel P, Morris I (1998) DNA damage in human and mouse spermatozoa after in vitro-irradiation assessed by the comet assay. Adv Exp Med Biol 444:79–91 Hecht NB (1993) Gene expression during male germ cell development. In: Desjardins C, Ewing LL (eds) Cell and molecular biology of the testis. Oxford University Press, New York, pp 400–432 Heidaran MA, Showman RM, Kistler WS (1988) A cytochemical study of the transcriptional and translational regulation of nuclear transition protein 1 (TP1), a major chromosomal protein of mammalian spermatids. J Cell Biol 106:1427–1433 Heidaran MA, Kozak CA, Kistler WS (1989) Nucleotide sequence of the Stp-1 coding for the rat spermatid nuclear transition protein 1 (TP2): homology with protamine PI and assignment of the mouse Stp-1 to chromosome 1. Gene 75:39–46 Irvine DS, Twigg JP, Gordon EL, Fulton N, Milne PA, Aitken RJ (2000) DNA integrity in human spermatozoa: relationships with semen quality. J Androl 21:33–44 Kierszenbaum AL, Tres LL (1975) Structural and transcriptional features of the mouse spermatid genome. J Cell Biol 65:258–270 Kistler WS, Noyes C, Hsu R, Heinrikson L (1975) The amino acid sequence of a testis-specific basic protein that is associated with spermatogenesis. J Biol Chem 250:1847–1853 Kistler WS, Henriksén K, Mali P, Parvinen M (1996) Sequential expression of nucleoproteins during rat spermiogenesis. Exp Cell Res 225:374–381 Kosower NS, Katayose H, Yanagimachi R (1992) Thiol-disulfide status and acridine orange fluorescence of mammalian sperm nuclei. J Androl 13:342–348 Kovtun IV, McMurray CT (2001) Trinucleotide expansion in haploid germ cells by gap repair. Nat Genet 27:407–411 Kremling H, Luerssen H, Adham IM, Klemm U, Tsaousidon S, Engel W (1989) Nucleotide sequences and expression of cDNA clones for boar and bull transition protein 1 and its evolutionary conservation in mammals. Differentiation 40:184–190 Lee K, Haugen HS, Clegg CH, Braun RE (1995) Premature translation of protamine 1 mRNA causes precocious nuclear condensation and arrests spermatid differentiation in mice. Proc Natl Acad Sci U S A 92:12451–12455 Levesque D, Veilleux S, Caron N, Boissonneault G (1998) Architectural DNA-binding properties of the spermatidal transition proteins 1 and 2. Biochem Biophys Res Commun 252:602–609 Mali P, Kaipia A, Kangasniemi M, Toppari J, Sandberg M, Hecht NB, Parvinen M (1989) Stage-specific expression of nucleoprotein mRNAs during rat and mouse spermiogenesis. Reprod Fertil Dev 1:369–382 Mayer JF, Zirkin BR (1979) Spermatogenesis in the mouse 1. Autoradiographic study of nuclear incorporation and loss of 3H amino acids. J Cell Biol 81:403–410 McPherson SM, Longo FJ (1992) Localization of DNase I-hypersensitive regions during rat spermatogenesis: stage-dependent patterns and unique sensitivity of elongating spermatids. Mol Reprod Dev 31:268–279 McPherson S, Longo FJ (1993) Chromatin structure-function alterations during mammalian spermatogenesis: DNA nicking and repair in elongating spermatids. Eur J Histochem 37:109–128 Meetei AR, Ullas KS, Rao MRS (2000) Identification of two novel zinc finger modules and nuclear localization signal in rat spermatidal protein TP2 by site-directed mutagenesis. J Biol Chem 275:38500–38507 Meistrich ML (1989) Histone and basic nuclear protein transitions in mammalian spermatogenesis. In: Hnilica LS, Stein GS, Stein JL (eds) Histones and other basic nuclear proteins. CRC Press, Orlando, Fla, pp 165–182 Meistrich ML, Trostle-Weige PK, van Beek MEAB (1994) Separation of specific stages of spermatids from vitamin Asynchronized rat testes for assessment of nucleoprotein changes during spermiogenesis. Biol Reprod 51:334–344 Oliva R, Dixon GH (1991) Vertebrate protamine genes and the histone-to-protamine replacement reaction. Prog Nucleic Acid Res Mol Biol 40:25–94 Pittoggi C, Renzi L, Zaccagnini G, Cimini D, Degrassi F, Giordano R, Magnano AR, Lorenzini R, Lavia P, Spadafora C (1999) A fraction of mouse sperm chromatin is organized in nucleosomal hypersensitive domains enriched in retroposon DNA. J Cell Sci 112:3537–3548 Singh J, Rao MRS (1988) Interaction of rat testis protein, TP, with nucleosome core particle. Biochem Int 17:701–710 Steger K, Klonisch T, Gavenis K, Drabent B, Doenecke D, Bergmann M (1998) Expression of mRNA and protein of nucleoproteins during human spermiogenesis. Mol Hum Reprod 4:939–945 van der Schans GP, Haring R, van Dijk-Knijnenburg HC, Bruijnzeel PL, den Daas NH (2000) An immunochemical assay to detect DNA damage in bovine sperm. J Androl 21:250–257 Ward WS, Partin AW, Coffey DS (1989) DNA loop domains in mammalian spermatozoa. Chromosoma 98:153–159 Wouters-Tyrou D, Martinage A, Chevaillier P, Sautiere P (1998) Nuclear basic proteins in spermiogenesis. Biochimie 80:117–128 Wu JY, Means AR (2000) Ca(2+)/calmodulin-dependent protein kinase IV is expressed in spermatids and targeted to chromatin and the nuclear matrix. J Biol Chem 275:7994–7999 Wu JY, Ribar TJ, Cummings DE, Burton KA, McKnight GS, Means AR (2000) Spermiogenesis and exchange of basic nuclear proteins are impaired in male germ cells lacking Camk4. Nat Genet 25:448–452 Yu YE, Zhang Y, Unni E, Shirley CR, Deng JM, Russell LD, Weil MM, Behringer RR, Meistrich ML (2000) Abnormal spermatogenesis and reduced fertility in transition nuclear protein 1-deficient mice. Proc Natl Acad Sci U S A 97:4683–4688 Zhao M, Shirley CR, Yu YE, Mohapatra B, Zhang Y, Unni E, Deng JM, Arango NA, Weil MM, Russell LD, Behringer RR, Meistrich ML (2001) Targeted disruption of transition protein 2 gene subtly affects spermatogenesis in mice. Mol Cell Biol 21:7243–7255